The Impact of COVID-19 on Diagnosis of Heart Disease in Latin America an INCAPS COVID Sub-analysis.

BACKGROUND: The COVID-19 pandemic has disrupted the delivery of care for cardiovascular diseases in Latin America. However, the effect of the pandemic on the cardiac diagnostic procedure volumes has not been quantified.
OBJECTIVE: To assess (1) the impact of COVID-19 on cardiac diagnostic volumes in Latin America and (2) determine its relationship with COVID-19 case incidence and social distancing measures.
METHODS: The International Atomic Energy Agency conducted a worldwide survey assessing changes in cardiac diagnostic volumes resulting from COVID-19. Cardiac diagnostic volumes were obtained from participating sites for March and April 2020 and compared to March 2019. Social distancing data were collected from Google COVID-19 community mobility reports and COVID-19 incidence per country from the Our World in Data.
RESULTS: Surveys were conducted in 194 centers performing cardiac diagnostic procedures, in 19 countries in Latin America. Procedure volumes decreased 36% from March 2019 to March 2020, and 82% from March 2019 to April 2020. The greatest decreases occurred in echocardiogram stress tests (91%), exercise treadmill tests (88%), and computed tomography calcium scores (87%), with slight variations between sub-regions of Latin America. Changes in social distancing patterns (p < 0.001) were more strongly associated with volume reduction than COVID-19 incidence (p = 0.003).
CONCLUSIONS: COVID-19 was associated with a significant reduction in cardiac diagnostic procedures in Latin America, which was more related to social distancing than to the COVID-19 incidence. Better balance and timing of social distancing measures and planning to maintain access to medical care is warranted during a pandemic surge, especially in regions with high cardiovascular mortality.

Resumo curto

A pandemia de COVID-19 foi associada a uma redução significativa de procedimentos diagnósticos cardíacos na América Latina em abril de 2020, a qual foi mais relacionada às medidas distanciamento social do que ao aumento da incidência da COVID-19.

Em comparação com o mês de março de 2019, os volumes dos procedimentos diagnósticos cardíacos diminuíram 36% em março de 2020 e 82% em abril de 2020.

As mudanças em padrões de distanciamento social (p < 0,001) estavam mais fortemente associadas com a redução volume do que a incidência de COVID-19 (p = 0,003).

São necessários melhor equilíbrio e timing de medidas de distanciamento social e planejamento para manter o acesso ao atendimento médico durante um surto pandêmico, especialmente em regiões com alta mortalidade cardiovascular.

Introdução

As doenças cardiovasculares (DCV) continuam sendo a causa principal de mortalidade em todo o mundo, inclusive na América Latina. Embora as taxas de mortalidade tenham diminuído progressivamente nas últimas quatro décadas na maioria dos países de alta renda, o mesmo fenômeno não foi observado nos países de baixa e média renda, muitos dos quais se encontram na América Latina.

Uma abordagem abrangente para lidar com as DCV e reduzir a mortalidade associada envolve prevenção adequada, incluindo controle de fatores de risco, uso apropriado de testes para diagnosticar e orientar o tratamento e o estabelecimento de terapias apropriadas. A Organização Mundial da Saúde recentemente chamou a atenção para a interrupção mundial da assistência à saúde causada pela pandemia de COVID-19, que infelizmente impõe uma carga adicional ao atendimento de pacientes com DCV em regiões como a América Latina que têm sido gravemente afetadas pela COVID-19.

A International Atomic Energy Agency (IAEA) Division of Human Health visa apoiar os estados membros no combate às DCV, câncer, desnutrição e outras doenças por meio de prevenção, testes diagnósticos e tratamento adequados. Nesse sentido, a IAEA coordenou um levantamento mundial de centros de imagem cardiovascular (IAEA Noninvasive Cardiology Protocols Study of COVID-19, INCAPS COVID survey ), com a finalidade de avaliar o impacto da pandemia na avaliação diagnóstica das DCV.

Os objetivos deste estudo foram: (1) avaliar o impacto da COVID-19 nos volumes de procedimentos diagnósticos cardíacos na América Latina e (2) determinar sua relação com a incidência de casos de COVID-19, apresentação temporal e intervenções de distanciamento social. Compreender a relação entre as fases da pandemia, as medidas de distanciamento social e o fornecimento de diagnóstico de DCV na América Latina é fundamental para melhor preparar para situações semelhantes no futuro.

Métodos

Desenho do estudo

Os dados deste estudo foram coletados como parte da pesquisa da IAEA sobre o impacto da COVID-19 em exames de imagem cardíaca (INCAPS COVID) e correlacionados com as métricas de distanciamento social que estão publicamente disponíveis nos Relatórios de mobilidade da comunidade de Google e a incidência mensal de COVID-19 a partir do banco de dados Our World in Data na América Latina. A pesquisa INCAPS COVID incluiu perguntas sobre a unidade de saúde, os profissionais de saúde, os equipamentos de proteção individual, os planos estratégicos para reabertura e as alterações nos volumes de procedimentos em relação a uma série de procedimentos diagnósticos cardiovasculares (Apêndice).

Coleta de dados

Com base na metodologia padronizada da IAEA, foi criado um sistema eletrônico de entrada de dados, empregando uma plataforma segura de software, o International Research Integration System (IRIS, https://iris.iaea.org). No estudo INCAPS COVID, não foram coletados dados confidenciais ou específicos dos pacientes e a participação dos locais de estudo foi voluntária; portanto, não foi considerada necessária a avaliação por comitê de ética externo.

Os participantes foram solicitados a fornecer estimativas dos volumes de procedimentos diagnósticos cardíacos para março de 2019, março de 2020 e abril de 2020, incluindo os seguintes: ecocardiografia transtorácica e transesofágica, ressonância magnética cardíaca (RMC), teste de estresse (teste ergométrico de esteira, teste de estresse ecocardiográfico, tomografia computadorizada por emissão de fóton único [SPECT], tomografia por emissão de pósitrons [PET] e RMC), estudos de infecção por PET, escore de cálcio por tomografia computadorizada, angiotomografia de artérias coronárias e angiografia coronária invasiva. Para fins de análise, dividimos a América Latina nas seguintes sub-regiões: América do Sul (Argentina, Bolívia, Brasil, Chile, Colômbia, Equador, Paraguai, Peru e Uruguai); América Central e México (Costa Rica, Guatemala, Honduras, México, Nicarágua, Panamá e El Salvador); e Caribe (Cuba, Jamaica e República Dominicana).

Casos de COVID-19 por país

Os números de casos de COVID-19 para cada país da América Latina foram baixados do site de acesso aberto Our World in Data (https://ourworldindata.org/coronavirus-source-data), que coleta dados de diferentes fontes oficiais em todo o mundo. Our World in Data é um trabalho colaborativo entre pesquisadores da Universidade de Oxford baseado no Oxford Martin Programme on Global Development, que são os editores científicos do conteúdo do site, e a organização sem fins lucrativos Global Change Data Lab, que publica e mantém o site e as ferramentas de dados. Os dados coletados abrangem o período de fevereiro de 2020 a julho de 2020 para melhor refletir a evolução da pandemia na América Latina. Foi utilizado para análise o número de casos novos a cada mês por milhão de habitantes.

Dados de mobilidade por país

Os dados de mobilidade foram baixados dos Relatórios de mobilidade da comunidade de Google (https://www.google.com/covid19/mobility/) que agregam as tendências de mobilidade em 6 categorias diferentes: varejo e lazer, mercados e farmácias, parques, estações de transporte público, locais de trabalho e residencial. A linha de base foi o valor mediano, para o dia da semana correspondente, durante o período de 5 semanas entre o dia 3 de janeiro e o dia 6 de fevereiro de 2020. Google calcula essas informações com base nos dados de usuários que optaram pelo histórico de localização por meio de suas contas de Google; portanto, os dados representam uma amostra de todos os usuários. Utilizou-se a variação do tempo passado em casa (residencial) por mês como uma variável do “índice de imobilidade”, de fevereiro de 2020 a julho de 2020, que reflete mudanças nos padrões de distanciamento social durante esse período. Os dados de mobilidade de Cuba não estavam disponíveis e, portanto, não foram utilizados nessas análises.

Análise estatística

As respostas às perguntas da pesquisa são apresentadas como números e porcentagens. O total de procedimentos por centro é apresentado como mediana e intervalo interquartil. A mudança percentual no volume de procedimentos foi comparada entre março de 2019 e março ou abril de 2020 utilizando o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis com valores de p assintóticos e bilaterais. Para avaliar a associação das mudanças nos volumes de procedimentos cardíacos com as mudanças na mobilidade e a incidência da COVID-19, construímos uma equação de estimativa generalizada utilizando os países como unidades individuais e os números mensais de exames como o desfecho com o mês como variável de tempo. Foi realizada a análise estatística com Stata (versão 15.1, Stata Corporation, LLC, College Station, Texas), Microsoft Excel (2016) e foram construídos mapas coropléticos em R (versão 4.0.1, R Development Core Team, Viena, Áustria) utilizando os pacotes tmap e rnaturalearth.

Resultados

Centros e redução de procedimentos

Foram obtidos dados de 194 centros de internação e ambulatórios em 19 países da América Latina. Os maiores países regionais Brasil, Argentina e México também foram os que contribuíram com dados do maior número de centros: 70, 54 e 23 centros, respectivamente. As características de todos os centros estão resumidas na Tabela 1 . Em total, foram realizados 198.597 procedimentos diagnósticos cardíacos nos centros participantes durante os três meses considerados.

Tabela 1

– Características dos centros da América Latina

	América do Sul	América Central e México	Caribe
Países	9	7	3
Número de centros	155	31	8
Instituto de ensino (n, %)	69 (44,5)	21 (67,7)	4 (50)
Leitos hospitalares (mediana, IIQ)	202,5 (120 - 400)	167 (100 - 300)	168 (80 – 412,5)
Tipo de instituto (n, %)
Hospital, apenas internamento	3 (1,9)	5 (16,1)	0 (0)
Hospital, apenas ambulatório	3 (1,9)	0(0)	0 (0)
Hospital, internação e ambulatório	91 (58,7)	19 (61,3)	4 (50)
Centro de imagem ambulatorial	45 (29,0)	2 (6,4)	2 (25)
Consultório médico ambulatorial	13 (8,4)	5 (16,1)	2 (25)
Procedimentos totais por centro (mediana, IIQ)
Março 2019	157 (67 - 502)	91 (38 - 430)	173 (53,5 - 559,5)
Março 2020	89 (31 - 253)	35 (19 - 143)	147,5 (24,5 - 343,5)
Abril 2020	32 (7 - 97)	20 (1 - 53)	36 (2,5 - 117)
% Redução de março de 2019 a abril de 2020
Ecocardiografia transtorácica	80,1	54,0	87,0
Ecocardiografia transesofágica	81,6	88,0	89,6
RMC	77,2	80,9	100
Escore de cálcio por TC	81,7	96,1	99,5
TC coronária	73,0	84,8	85,9
Angiografia coronária invasiva	63,8	77,7	70,8
Teste ergométrico de esteira	88,4	84,9	95,6
Teste de estresse ecocardiográfico	91,1	94,5	76,9
SPECT	84,0	81,0	97,8
PET	62,0	90,9	NA
RMC de estresse	76,3	89,2	NA

IIQ: intervalo interquartil; PET: tomografia por emissão de pósitrons; RMC: ressonância magnética cardíaca; SPECT: tomografia computadorizada por emissão de fóton único; TC: tomografia computadorizada.

Na América Latina, em comparação com o mês de março de 2019, os volumes dos procedimentos diagnósticos cardíacos diminuíram 36% em março de 2020 e 82% em abril de 2020 ( Figura 1 – Mapa). Houve alguma variação entre as regiões da América Latina e em relação ao tipo de procedimento cardíaco, com as maiores quedas no mês de abril de 2020, em relação aos testes de estresse ecocardiográfico (91%), testes ergométricos de esteira (88%) e escore de cálcio por tomografia computadorizada (87%) ( Tabela 1 ). Foram relatadas as menores reduções para angiografia coronária invasiva (67%) e PET cardíaca (65%). Os volumes de procedimento também diminuíram acentuadamente de março de 2020 a abril de 2020. Essas diminuições foram significativas (p < 0,001) em combinação ( Figura 2 ) e para cada procedimento. Modelos lineares generalizados separados para as regiões da América Latina e em geral encontraram quedas significativas no volume de procedimentos (p < 0,001), usando modelos de regressão ponderados pelo volume de procedimentos de 2019. Nas 194 instalações de nosso estudo, estima-se que 129.030 procedimentos diagnósticos cardíacos, que teriam sido realizados com base nas taxas de procedimentos de março de 2019, não foram realizados durante esses dois meses da pandemia.

Figura 1

– Mapa com código de cores da América Latina mostrando a redução dos volumes totais de procedimentos diagnósticos cardíacos por país de março de 2019 a abril de 2020, no começo da pandemia de COVID-19.

Figura 2

– Redução dos volumes totais de procedimentos diagnósticos cardíacos em sub-regiões da América Latina: América do Sul; América Central e México; e Caribe, em março de 2019, março de 2020 e abril de 2020, no começo da pandemia de COVID-19.

Dados de mobilidade, COVID-19 incidência e redução no volume de procedimentos

O maior aumento de tempo em casa (índice de imobilidade) ocorreu durante o mês de abril de 2020 na maioria dos países. Houve aumento médio de 26,7% em abril que diminuiu para 18,8% em julho, em comparação com a linha de base. As exceções foram Nicarágua e Chile, onde a imobilidade aumentou até junho ( Figura 3 ).

Figura 3

– Painel direito: Número de casos novos de COVID-19 por mês por milhão de pessoas em 19 países da América Latina. Painel esquerdo: Mudança no tempo passado em casa (“índice de imobilidade”) por mês, utilizando o período de 5 semanas do dia 3 de janeiro ao dia 6 de fevereiro de 2020 como linha de base em 18 países da América Latina (com exceção de Cuba). Nota-se que a maior imobilidade ocorreu em abril de 2020 na maioria dos países, em concordância com a queda abrupta dos procedimentos diagnósticos cardíacos. Por outro lado, o número de casos novos de COVID-19 por milhão de pessoas ainda estava aumentando progressivamente de março a julho de 2020 na maioria dos países.

No entanto, a pandemia de COVID-19 ainda estava em seus estágios iniciais na maioria dos países em abril de 2020, com um total de 199.277 casos até o final do mês. Na maioria dos países, os novos casos mensais de COVID-19 por milhão de habitantes continuaram aumentando e ainda não haviam atingido o pico em julho de 2020 ( Figura 3 ). As exceções foram Cuba e Jamaica, que atingiram o pico em abril. Até o final de julho, o número de casos aumentou 23,5 vezes, totalizando 4.681.377 casos confirmados de COVID-19.

Tanto a redução da mobilidade quanto o aumento da incidência de COVID-19 estiveram associados à redução dos procedimentos diagnósticos cardíacos nos modelos generalizados (p < 0,001). Ao ajustar um modelo multivariável, a mobilidade (p < 0,001) foi mais fortemente associada à redução de volume do que a incidência de COVID-19 (p = 0,003).

Discussão

Os resultados mostram uma redução significativa no número de procedimentos diagnósticos cardíacos realizados na América Latina durante a pandemia de COVID-19. A maior redução no número de procedimentos diagnósticos ocorreu no mês de menor mobilidade (abril), que por sua vez coincidiu com os períodos mais rígidos de quarentena de cada país.

Na maioria dos países da América Latina, o isolamento social foi introduzido em março, mesmo sem um número significativo de casos COVID-19. Em março e abril, houve uma queda maior no número de procedimentos diagnósticos cardíacos realizados na América Latina, em comparação com a Europa Ocidental (queda de 46% em março e 69% em abril) e os Estados Unidos e Canadá (queda de 39% em março e 68% em abril), apesar do fato de que estas regiões estavam experimentando o primeiro pico da pandemia, enquanto a América Latina estava apenas nos estágios iniciais. Até o final de março, haviam sido notificados menos de 250 casos em 9 países da região e, desde então, o número de casos continuou aumentando. Até o final de agosto de 2020, o SARS-CoV-2 havia comprometido todos os países da América Latina, com 7,15 milhões de pessoas afetadas. O número real de casos pode ser ainda maior, já que o número de exames por milhão de pessoas continua baixo.

Além da mortalidade direta causada pela COVID-19, houve preocupações crescentes em relação às consequências da pandemia de COVID-19 nos sistemas de saúde. O medo do contágio nos hospitais e centros de saúde pode ter levado à relutância dos pacientes em se submeter a procedimentos de diagnóstico cardíaco. Além disso, as intervenções e consultas eletivas tiveram que ser adiadas para priorizar as questões relacionadas à COVID-19 e evitar a exposição dos pacientes a um risco desnecessário de infecção em ambientes hospitalares ou ambulatoriais.

A América Latina frequentemente enfrenta problemas de saúde que afetam principalmente os pobres, além de sistemas de saúde que já estão frágeis. Nessas condições, o distanciamento social retarda o pico da pandemia para permitir que os países com recursos de saúde limitados preparem-se para o diagnóstico e tratamento de pacientes em estado crítico. Apesar disso, de acordo com Walker e colegas, os países da América Latina que tiveram o primeiro pico da pandemia (Equador, México, Brasil, Chile, Bolívia, Panamá, Peru) ou com curvas de saúde não mitigadas/limitadas (Peru, Chile, México, Equador) registraram uma taxa de mortalidade mais alta por milhão de habitantes. Isso poderia ser explicado pela incapacidade desses países de se prepararem para o pico da pandemia, com seus sistemas de saúde vulneráveis, resultando assim em altos índices de mortalidade. Eventos semelhantes ocorreram em países europeus atingidos pela primeira onda da pandemia de COVID-19, como a Itália e a Espanha.

No nível global, aproximadamente 70% das mortes por DCV ocorrem em países de baixa e média renda. O grande intervalo de tempo entre o começo das medidas de distanciamento social e o primeiro pico da pandemia nos países da América Latina limitou o acesso dos pacientes aos procedimentos diagnósticos cardíacos, retardando ainda mais o diagnóstico e o tratamento oportuno das DCV. Na população da América Latina, essa cascata de eventos pode aumentar a morbimortalidade cardiovascular, conforme já tem sido relatado no Brasil. A presente pesquisa não foi projetada para coletar informações sobre desfechos, mas o efeito negativo dos atrasos diagnósticos provavelmente será corroborado em estudos futuros para tais fins. Foi alcançada uma conclusão semelhante pela Sociedade Latino-Americana de Cardiologia Intervencionista que realizou um estudo sobre a prática da Cardiologia Intervencionista durante a pandemia de COVID-19, com foco no infarto do miocárdio. Relataram uma redução de 51,2% no atendimento para infarto do miocárdio com elevação do segmento ST, com risco de aumento da morbimortalidade subsequente.

A infecção por COVID-19 pode estar associada a eventos cardiovasculares ou mimetizar doença cardíaca. Portanto, é essencial, durante a pandemia de COVID-19, manter a disponibilidade de todas as modalidades de diagnóstico cardíaco, em pacientes tanto positivos quanto negativos para COVID-19.

Existem várias lições que aprendemos para o futuro. Destacamos cinco: 1) Durante uma pandemia, deve ser mantido o acesso aos procedimentos diagnósticos cardíacos, tanto quanto possível, para toda a população, independentemente do tipo de restrição de mobilidade estabelecida em cada país, seguindo rigorosamente os devidos cuidados sanitários. 2) Campanhas educativas devem ser estabelecidas na mídia e nas redes sociais para explicar à comunidade a importância de buscar ajuda rapidamente diante dos sinais de alerta de doenças cardíacas, ao mesmo tempo em que se implementam medidas para prevenir a disseminação da COVID-19. 3) Áreas não COVID (“azul”) para o atendimento de patologias não COVID e áreas para COVID (“vermelho”) para pacientes infectados devem ser estabelecidas nos serviços de saúde. 4) É necessário garantir o acesso mundial aos suprimentos de saúde, de equipamentos de proteção individual a radiotraçadores. 5) Os governos devem garantir serviços de saúde não apenas aos pacientes com COVID, mas também aos pacientes sem COVID mas com DCV.

Limitações

A pesquisa INCAPS COVID-19 avaliou dados dos meses de março e abril de 2020, quando a pandemia ainda estava em fase inicial na maioria dos países da América Latina. Porém, de acordo com a evolução dos lockdowns , as datas de reabertura econômica e os dados de mobilidade de cada país, abril de 2020 foi o mês de menor atividade nesses países. A pesquisa foi realizada em um número limitado de hospitais e centros diagnósticos de cada país, com participação variável, o que poderia colocar em questão a representabilidade dos resultados. Apesar isso, a redução universal do número de procedimentos cardíacos não invasivos realizados em toda a América Latina sugere que a nossa amostra é representativa. Finalmente, dados de pesquisa de longo prazo para acompanhar toda a curva da pandemia não estavam disponíveis neste momento.

Conclusão

A COVID-19 foi associada a uma redução significativa e abrupta de procedimentos diagnósticos cardíacos na América Latina, a qual foi mais relacionada às medidas de distanciamento social do que ao aumento da incidência da doença. São necessários melhor equilíbrio e timing de medidas de distanciamento social e planejamento para manter o acesso a atendimento médico geral e atendimento cardiovascular em particular durante um surto pandêmico, especialmente em regiões com alta mortalidade cardiovascular.

*Material suplementar

Para informação adicional, por favor,clique aqui

Summary statement

The COVID-19 pandemic was associated with a significant reduction in cardiac diagnostic procedures in Latin America in April 2020, which was more related to social distancing measures than to the COVID-19 incidence.

Cardiac diagnostic procedure volumes decreased 36% from March 2019 to March 2020, and 82% from March 2019 to April 2020.

Changes in social distancing patterns (p < 0.001) were more strongly associated with volume reduction than COVID-19 incidence (p = 0.003).

A better timing of social distancing measures and planning to maintain access to medical care is warranted during a pandemic surge, especially in high cardiovascular mortality regions.

Introduction

Cardiovascular disease (CVD) remains the leading cause of mortality worldwide, including in Latin America (LATAM). While mortality rates have progressively decreased over the past four decades in most high-income countries, the same phenomenon has not been observed in low- and middle-income countries, many of them in the LATAM region.

A comprehensive approach to managing CVD and reducing associated mortality involves adequate prevention, including control of risk factors, appropriate use of tests to diagnose and guide treatment, and the establishment of appropriate therapies. The World Health Organization recently called attention to the worldwide disruption of healthcare caused by the COVID-19 pandemic, which unfortunately imposes an additional burden to CVD patient care in regions such as LATAM that have been severely affected by COVID-19.

The International Atomic Energy Agency (IAEA) Division of Human Health aims to support member states to combat CVD, cancer, malnutrition, and other diseases through the use of appropriate prevention, diagnostic testing and treatment. Accordingly, the IAEA coordinated a worldwide survey of cardiovascular imaging centers (the IAEA Noninvasive Cardiology Protocols Study of COVID-19, INCAPS COVID survey), in order to assess the impact of the pandemic on the diagnostic evaluation of CVD.

The objectives of this study were: (1) to assess the impact of COVID-19 on cardiac diagnostic procedural volumes in LATAM and (2) to determine its relationship with COVID-19 case incidence, temporal presentation, and social distancing interventions. Understanding the relationship of the pandemic phases, social distancing measures, and the provision of CVD diagnosis in LATAM is crucial to being better prepared for similar situations in the future.

Methods

Study design

Data for this study were collected as part of the IAEA survey on the impact of COVID-19 on cardiac imaging (INCAPS COVID) and correlated with publicly available social distancing metrics from Google Community Mobility Reports and monthly COVID-19 incidence from Our World in Data database in LATAM. The INCAPS COVID survey included questions regarding the healthcare facility, healthcare professionals, personal protective equipment, strategic plans for reopening, and changes in procedural volumes for a range of cardiovascular diagnostic procedures (Appendix).

Data collection

Based on the IAEA standardized methodology, an electronic data entry system was designed to collect data, employing a secure software platform, the International Research Integration System (IRIS, https://iris.iaea.org). In INCAPS COVID no patient-specific or confidential data were collected, and participation by study sites was voluntary; therefore, no external ethics committee review was required.

Participants were asked to provide estimates of cardiac diagnostic procedure volumes from March 2019, March 2020, and April 2020, including the following: transthoracic and transesophageal echocardiography, cardiac magnetic resonance (CMR), stress testing (exercise treadmill test, echocardiography stress test, single-photon emission computed tomography [SPECT], positron emission tomography [PET], and CMR), PET infection studies, computed tomography calcium score, coronary computed tomography angiography, and invasive coronary angiography. For analysis purposes, we divided LATAM into the following sub-regions: South America (Argentina, Bolivia, Brazil, Chile, Colombia, Ecuador, Paraguay, Peru, and Uruguay); Central America and Mexico (Costa Rica, Guatemala, Honduras, Mexico, Nicaragua, Panama, and El Salvador); and The Caribbean (Cuba, Dominican Republic, and Jamaica).

COVID-19 cases by country

Numbers of COVID-19 cases for each LATAM country were downloaded from the open access website Our World in Data (https://ourworldindata.org/coronavirus-source-data), which collects data from different official sources worldwide. Our World in Data is a collaborative effort between researchers at the University of Oxford based at the Oxford Martin Programme on Global Development, who are the scientific editors of the website content, and the non-profit organization Global Change Data Lab, which publishes and maintains the website and the data tools. Data collected ranged from February 2020 to July 2020 to better reflect the pandemic evolution in LATAM. The number of new cases per million inhabitants per month per country was used for analysis.

Mobility data by country

Mobility data was downloaded from Google Community Mobility Reports (https://www.google.com/covid19/mobility/) that collect mobility trends in 6 different categories: retail and recreation, grocery and pharmacy, parks, transit stations, workplaces, and residential. The baseline was the median value, for the corresponding day of the week, during the 5-week period January 3 to February 6, 2020. Google calculates these insights based on data from users who have opted in to location history for their Google account, so the data represents a sample of all users. We used the change in time spent at home (residential) by month as an “immobility index” variable, from February 2020 to July 2020, which reflects changes in social distancing patterns during that period of time. Mobility data from Cuba was not available and, therefore, was not used in these analyses.

Statistical analysis

Survey question responses are presented as numbers and percentages. Total procedures per center are presented as median and interquartile range. Percentage change in procedure volume was compared between March 2019 and March or April 2020 using the nonparametric Kruskal-Wallis test with asymptotic two-sided p values. In order to evaluate the association of the changes in cardiac procedure volumes with changes in mobility and COVID-19 incidence, we built a generalized estimating equation using countries as individual units and the monthly exam numbers as the outcome with month as a time variable. Statistical analysis was performed in Stata (version 15.1, Stata Corporation, LLC, College Station, Texas), Microsoft Excel (2016), and choropleth maps were constructed in R (version 4.0.1, R Development Core Team, Vienna, Austria) using tmap and rnaturalearth packages.

Results

Centers and procedure reduction

Data were obtained from 194 inpatient and outpatient centers in 19 countries in LATAM. The larger regional countries Brazil, Argentina, and Mexico were also the countries that contributed data from the largest number of centers: 70, 54, and 23 centers respectively. Characteristics of all centers are summarized in Table 1 . A total of 198,597 cardiac diagnostic procedures were performed at participating sites during the three months considered.

Table 1

– Characteristics of centers in Latin America

	South America	Central America and Mexico	The Caribbean
Countries	9	7	3
Number of centers	155	31	8
Teaching institution (n, %)	69 (44.5)	21 (67.7)	4 (50)
Hospital beds (median, IQR)	202.5 (120 - 400)	167 (100 - 300)	168 (80 – 412.5)
Type of institution (n, %)
Hospital, inpatient only	3 (1.9)	5 (16.1)	0 (0)
Hospital, outpatient only	3 (1.9)	0(0)	0 (0)
Hospital, inpatient and outpatient	91 (58.7)	19 (61.3)	4 (50)
Outpatient imaging center	45 (29.0)	2 (6.4)	2 (25)
Outpatient physician practice	13 (8.4)	5 (16.1)	2 (25)
Total procedures per center (median, IQR)
March 2019	157 (67 - 502)	91 (38 - 430)	173 (53.5 - 559.5)
March 2020	89 (31 - 253)	35 (19 - 143)	147.5 (24.5 - 343.5)
April 2020	32 (7 - 97)	20 (1 - 53)	36 (2.5 - 117)
% Reduction from March 2019 to April 2020
Transthoracic echocardiogram	80.1	54.0	87.0
Transesophageal echocardiogram	81.6	88.0	89.6
Cardiac magnetic resonance	77.2	80.9	100
Computer tomography calcium score	81.7	96.1	99.5
Coronary computed tomography	73.0	84.8	85.9
Invasive coronary angiography	63.8	77.7	70.8
Exercise treadmill test	88.4	84.9	95.6
Echo stress test	91.1	94.5	76.9
SPECT	84.0	81.0	97.8
PET	62.0	90.9	NA
Stress cardiac magnetic resonance	76.3	89.2	NA

IQR: interquartile range; PET: positron emission tomography; SPECT: single-photon emission computed tomography.

In LATAM, cardiac diagnostic procedure volumes decreased by 36% from March 2019 to March 2020, and 82% from March 2019 to April 2020 ( Figure 1 – Map). There was some variation between LATAM regions and by type of cardiac procedure, with the greatest decreases from March 2019 to April 2020 in echocardiography stress test (91%), exercise treadmill test (88%), and computed tomography calcium score (87%) ( Table 1 ). The smallest decreases were reported for invasive coronary angiography (67%) and cardiac PET (65%). Procedure volumes also markedly decreased from March 2020 to April 2020. These decreases were significant (p < 0.001) in combination ( Figure 2 ) and for each procedure. Separate generalized linear models for LATAM regions and overall found significant declines in procedural volume (p < 0.001), using regression models weighted by 2019 procedural volume. In the 194 facilities in our study, an estimated 129,030 cardiac diagnostic procedures, which would have been performed based on the procedure rates from March 2019, were not performed during these two months of the pandemic.

Figure 1

– Color-coded map of Latin America displaying the reduction in total cardiac diagnostic procedure volumes by country from March 2019 to April 2020, in the beginning of the COVID-19 pandemic.

Figure 2

– Reduction in total cardiac diagnostic procedure volumes in sub-regions of Latin America: South America; Central America and Mexico; and The Caribbean from March 2019 to March 2020 and April 2020, in the beginning of the COVID-19 pandemic.

Mobility data, COVID-19 incidence, and reduction in procedure volume

The greatest increase in time spent at home (immobility index) occurred during the month of April 2020 in most countries. There was a mean 26.7% increase in April that dropped to 18.8% in July, when compared to baseline. Exceptions were Nicaragua and Chile, where immobility increased until June ( Figure 3 ).

Figure 3

– Right panel: Number of new COVID-19 cases per million people per month in 19 countries in Latin America. Left panel: Change in time spent at home (“immobility index”) per month, using the 5-week period from January 3 to February 6, 2020 as the baseline in 18 countries in Latin America (not including Cuba). Note that the greatest immobility occurred in April 2020 in most countries, in concordance with the abrupt drop in cardiac diagnostic procedures. On the other hand, the number of new COVID-19 cases per million people was still progressively rising from March to July 2020 in most countries.

However, the COVID-19 pandemic was still in its early stages in most countries in April 2020, with a total of 199,277 cases by the end of the month. In most countries, the new monthly COVID-19 cases per million inhabitants continued rising and had not yet peaked by July 2020 ( Figure 3 ). Exceptions were Cuba and Jamaica, which peaked in April. By the end of July the number of cases rose 23.5 times, totaling 4,681,377 confirmed COVID-19 cases.

Both the reduction in mobility and the increase in COVID-19 incidence were associated with the reduction in cardiac diagnostic procedures in the generalized models (p < 0.001). When fitting a multivariable model, mobility (p < 0.001) was more strongly associated with volume reduction than COVID-19 incidence (p = 0.003).

Discussion

The results show a significant decrease in the number of cardiac diagnostic procedures performed in LATAM during the COVID-19 pandemic. The greatest decrease in the number of diagnostic procedures occurred in the month with the lowest mobility (April), which in turn coincided with the strictest quarantine periods in each country.

In most LATAM countries, social isolation was introduced in March, even without a significant number of COVID-19 cases. In March and April, there was a greater decrease in the number of cardiac diagnostic procedures conducted in LATAM, compared to Western Europe (46% decrease in March and 69% in April) and to US/Canada (39% decrease in March and 68% in April), despite the fact that these regions were experiencing the first peak of the pandemic, whereas LATAM was barely in the early stages. By the end of March, fewer than 250 cases had been reported in 9 countries in the region, and, since that time, the number of cases has continued to increase. By late August 2020, SARS-CoV-2 had compromised all LATAM countries, with 7.15 million people affected. The real number of cases may be even higher, since the number of tests per million remains low.

Beyond the direct mortality caused by COVID-19, there were growing concerns regarding the consequences of the COVID-19 pandemic on health systems. Fear of contagion in hospitals and health centers could have led to reluctance by patients to undergo cardiac diagnostic procedures. Additionally, elective interventions and consultations had to be postponed to prioritize COVID-19-related issues and avoid exposing patients to an unnecessary risk of infection in hospital or outpatient settings.

LATAM frequently faces health problems that primarily affect the poor, added to health systems that are already fragile. In such conditions, social distancing slows the peaking of the pandemic to allow countries with limited health resources to prepare for diagnosis and treatment of critically ill patients. Nevertheless, according to Walker and colleagues, the LATAM countries that had the earliest first peak of the pandemic (Ecuador, Mexico, Brazil, Chile, Bolivia, Panama, Peru) or with unmitigated/limited health curves (Peru, Chile, Mexico, Ecuador) registered a higher death rate per million inhabitants. This could be explained by the inability of these countries to prepare for the peak of the pandemic, finding their health systems vulnerable and producing high mortality figures. Similar events took place in European countries hit by the first wave of the COVID-19 pandemic, such as Italy and Spain.

Globally, approximately 70% of CVD deaths take place in low- and middle-income countries. The long time interval between the start of social distancing measures and the first peak of the pandemic in LATAM countries limited patients’ access to cardiac diagnostic procedures, further delaying diagnosis and timely treatment of CVD. In the LATAM population, this cascade of events may increase cardiovascular morbidity and mortality, as has been reported in Brazil. This survey was not designed to collect outcome information, but the negative effect of diagnostic delays will likely be corroborated in future studies for this purpose. A similar conclusion was reached by the Latin American Society of Interventional Cardiology when surveying the practice of Interventional Cardiology during the COVID-19 pandemic, focusing on myocardial infarction. They reported a 51.2% reduction in care for ST-elevation myocardial infarction (STEMI), with the risk of increased mortality and/or morbidity following STEMI.

COVID-19 infection may be associated with cardiovascular events or mimic heart disease. It is therefore essential, during the COVID-19 pandemic, to maintain the availability of all cardiac diagnostic modalities, in patients who are positive or negative for COVID-19.

There are several lessons we have learned for the future. We highlight five: 1) During a pandemic, access to cardiac diagnostic procedures should be maintained as much as possible for the entire population, regardless of the type of mobility restriction established in each country, strictly following the proper sanitary precautions. 2) Education campaigns should be established in the media and on social networks to explain to the community the importance of seeking help quickly in the face of warning signs of heart disease, while implementing measures to prevent the spread of COVID-19. 3) Non-COVID areas (“blue”) for the care of non-COVID pathologies and COVID areas (“red”) for infected patients should be established in health services. 4) It is necessary to guarantee worldwide access to health care supplies, from personal protective equipment to radiotracers. 5) Governments should guarantee health services not only for COVID patients but also for non-COVID patients with CVD.

Limitations

The INCAPS COVID-19 survey evaluated data for the months of March and April 2020, when the pandemic was still in the initial phase in most LATAM countries. However, according to the evolution of lockdowns, the dates of economic reopening, and the mobility data for each country, April 2020 was the month with the least activity in these countries. The survey was carried out in a limited number of hospitals and diagnostic centers in each country, with variable participation, which could put the representability of the results in question. Nevertheless, the universal decrease in the number of non-invasive cardiac procedures carried out throughout LATAM suggests that our sample is representative. Finally, no long-term survey data to follow the entire pandemic curve was available at this point in time.

Conclusion

COVID-19 was associated with a significant and abrupt reduction in cardiac diagnostic procedures in LATAM, which was more related to social distancing measures than to the increase in disease incidence. Better balance and timing of social distancing measures and planning to maintain access to medical care in general and cardiovascular care in particular is warranted during a pandemic surge, especially in regions with high cardiovascular mortality.

*Supplemental Materials

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