Supraspinatus Muscle Tendon Lesion and Its Relationship with Long Head of the Biceps Lesion.

Objective  To identify the clinical, radiological, and arthroscopic correlation of long head of the biceps tendon injuries and their influence on pain when associated with rotator cuff injuries. Methods  Between April and December 2013, 50 patients were evaluated, including 38 (76%) women and 12 (24%) men, with a mean age of 65.1 years old. The patients were operated by the Shoulder and Elbow Group, Discipline of Sports Medicine, Orthopedics and Traumatology Department, Universidade Federal de São Paulo. The subjects underwent repair of the rotator cuff lesion with clinical, radiological and/or arthroscopic evidence of involvement of the long head of the biceps tendon. Results  An association between pain at palpation of the intertubercular groove of the humerus and high-grade partial lesions (partial rupture of the tendon affecting more than 50% of its structure) was observed at the arthroscopy ( p  = 0.003). There was also an association between the high-grade lesion of the long head of the biceps and injury to the supraspinatus muscle tendon ( p  < 0.05). For each centimeter of the supraspinatus muscle tendon injury, the patient presented a 1.7 higher probability of having a high-grade lesion at the long head of the biceps. Conclusion  Pain at the anterior shoulder region during palpation of the intertubercular groove of the humerus may be related to high-grade lesions to the long head of the biceps. Rotator cuff injury and its size are risk factors for high-grade injuries to the long head of the biceps tendon.

Introduction

Throughout history, the long head of the biceps (LHB) brachii tendon has been the subject of great controversy, being considered either a major source of shoulder pain or an insignificant structure. 1 Kessell and Watson 2 described it as an easy-to-blame but hard-to-condemn structure.

There is still no consensus on the true role of the LHB tendon in shoulder biomechanics. Nevertheless, its function, as well as its important role in static and dynamic stabilization, have been investigated by different authors. 3 Several authors have noted an important stabilizing role, 4 in addition to humeral head centralization at the secondary glenoid, as described by Pagnani. 5

In 1934, biceps tendinitis was questioned by Codman, 6 who even doubted there was a tendinous inflammatory process, and considered that the pain was much more likely caused by supraspinatus muscle tendon injuries. Codman was unable to prove biceps involvement in any of his cases. From the 50’s, several authors considered biceps tendinitis an important cause of shoulder pain, and treated it with tenodesis. 2 7 In 1950 DePalma 7 described degenerative tendon changes and their conservative and surgical treatment. In 2015, Godinho et al 8 described a new surgical technique for LHB tenodesis.

The LHB tendon is 9 cm long, 9 and it is divided into an intra-articular and an extra-articular portion; the extra-articular portion is fibrocartilaginous and slides on the intertubercular groove of the humerus. Such a division, however, is not 100% accurate. The humeral head moves as on a rail to the tendon, whereas the tendon does not move in relation to the bicipital groove. 2 10 Therefore, the arm position dictates the relationship between the intra- and extra-articular portions. For instance, during arm adduction and extension, most of the tendon is intra-articular. In contrast, in extreme abduction, only a small part of the tendon is intra-articular. 1

As such, LHB tendinopathy may arise from repeated friction, traction and glenohumeral rotation, which result in pressure and shear forces. Since the intertubercular groove is a constricted environment, it is usually affected by the inflammatory process. 11

Diagnostic tests for LHB tendon injuries have limited clinical utility when applied alone. 12

Today, magnetic resonance imaging (MRI) is the most used complementary test for LHB tendon injury diagnosis. Studies indicate that MRI sensitivity ranges from 52% to 69.8%, with 86% to 98% of specificity for complete lesions. 13 However, the arthroscopic evaluation is considered the gold standard for intra-articular LHB tendon injury diagnosis. 14

Neviaser et al 15 observed a close relationship between LHB tendinopathy and rotator cuff injuries on arthrography and intraoperative observation of macroscopic changes.

The present study aimed to evaluate the clinical, radiological, and arthroscopic correlation of the LHB tendon lesions associated with rotator cuff injuries and their relationship with referred shoulder pain.

Materials and Methods

A total of 56 patients were evaluated and operated on by a surgeon from the Shoulder and Elbow Group, Discipline of Sports Medicine, Orthopedics and Traumatology Department, Universidade Federal de São Paulo, São Paulo, Brazil, from April to December 2013. In total, 6 patients were excluded from the initial sample of 56 subjects. Among the excluded patients, two had incomplete MRI data, three had no intraoperative LHB tendon lesion, and one subject did not agree to sign the informed consent form (ICF). Of the remaining 50 patients, 38 (76%) were female and 12 (24%) were male, with a mean age of 65.1 years.

The inclusion criteria were patients with anterior shoulder pain submitted to rotator cuff injury repair and with clinical, radiological and/or arthroscopic evidence of LHB tendon involvement.

The exclusion criteria were patients who underwent rotator cuff lesion repair with no indication of tenotomy due to the lack of symptoms related to LHB lesion or absence of injury at the time of the arthroscopy, as well as patients with no rotator cuff lesion associated with LHB injury.

The patients were questioned and examined by specialists from the Brazilian Society of Shoulder and Elbow Surgery (Sociedade Brasileira de Cirurgia do Ombro e Cotovelo, SBCOC). The MRI scans were performed using the Achieva 1.5T (Philips, Amsterdam, Netherlands) scanner, and they were evaluated by two experienced surgeons, who were also SBCOC members, according to the same criteria specified in the data collection form; the Patte classification and rotator cuff lesion quantification in centimeters were used to define the degree of tendon retraction.

The patients were placed in the beach chair position, under general anesthesia and brachial plexus block, and submitted to arthroscopy for rotator cuff injury repair and intra- and extra-articular LHB tendon evaluation through macroscopic lesion analysis. With the scope at the posterior portal and the arthroscopic hook at the anterior portal, the LHB was dislocated inferiorly, bringing the extra-articular portion of the tendon into the joint.

The tip of the arthroscopic hook served as a measuring instrument to grade the thickness of the LHB lesion. The measurement was performed 1.5 cm from the labral insertion of the LHB tendon.

The MRI scans were performed using T1- and T2-weighted spin-echo techniques. The variables included LHB injury signs, presence and size of the rotator cuff lesion (Patte classification), and the presence of associated lesions, such as type-II superior labral tear from anterior to posterior (SLAP) lesion.

During surgery, macroscopic LHB tendon lesions, such as redness, fibrillation, flattening, partial injury, tendon dislocation, pulley injury, type-II SLAP lesion, and rotator cuff tendon injury, including the subscapularis muscle, which is directly related to LHB dislocation, were evaluated.

The study was approved by the Ethics in Research Committee at Hospital São Paulo and all patients signed the ICF.

The numerical variables were expressed as means and standard deviations (SDs), medians and quartiles (Qs), minimum and maximum values, whereas the categorical variables were expressed as absolute and relative frequencies.

The associations between pain and the physical tests, the MRI and the intraoperative findings were assessed by simple logistic regression models.

The analyses were performed using the Statistical Package for the Social Sciences (SPSS, SPSS, Inc., Chicago, IL, US) software, version 18, adopting a significance level of 5%.

The agreement and disagreement between LHB tendon injuries at the physical examination, MRI scans and arthroscopy, specifically high-grade partial LHB lesion and SLAP lesion, were evaluated using the McNemar nonparametric test, adopting a 5% significance level.

Results

The final sample consisted of 50 symptomatic patients who underwent rotator cuff lesion repair with symptoms and/or magnetic resonance imaging indicating LHB tendon involvement.

Symptom duration ranged from 2 to 240 months, and half of the patients had symptoms for at least 12 months. The right shoulder was affected in 70% of the subjects, and the affected limb was the dominant one for 72% of the patients.

At the physical examination, half of the patients had up to 160° (Q1 = 140° and Q3 = 180°) of active flexion range and up to 180° (Q1 = 170° and Q3 = 180°) of passive range. Pain at palpation of the LHB tendon at the humerus intertubercular groove was observed in 66% of the patients. In the special physical tests, 72% of the patients were positive for the O'Brien test, 78% were positive for the Palm Up test, and 40% were positive for the Yergason test.

The MRI showed that 92% of the patients had biceps tendinopathy, and 1 patient presented a total rupture (2.0%). Regarding the supraspinatus muscle tendon, 4% presented a partial bursal lesion; 4% had a partial intra-articular injury; and the remaining subjects presented total tendon injury, with tendon retraction ranging from 0.9 cm to 5 cm, with a median value of 2.9 cm.

The imaging evaluation also revealed that 42% of the patients presented infraspinatus muscle tendon injury; 32% had subscapularis muscle tendon injury; 14% presented LHB tendon dislocation; and 4% had type-II SLAP lesion.

During the arthroscopy, 60% of the patients had an LHB tendon lesion involving more than 50% of its thickness. The changes included redness in 88% of the patients ( Figure 1 ); flattening in 54% ( Figure 2 ); fibrillation in 86%; partial rupture in 60%; and biceps dislocation in 20% of the subjects.

Fig. 1

Long head of the biceps (LHB) brachii tendon redness.

Fig. 2

Long head of the biceps (LHB) brachii tendon flattening.

Other LHB tendon-related injuries were observed during the arthroscopy: 24% of the patients had subscapularis muscle tendon injury; 22% presented pulley injury; and 6% had type-II SLAP lesion.

Table 1 shows the descriptive analyses of the numerical variables from the clinical evaluation, physical examination and radiological findings in our 50 patients.

Table 1

Descriptive measurements of the numerical variables in a sample consisting of 50 patients

Variable	Average (standard deviation)	Median (1 st quartile; 3 rd quartile)	Rangeminimum – maximum
Clinical evaluation
Age (years)	65.1 (6.2)	65 (60; 69)	51–83
Symptom duration (months)	30.7 (41.4)	12 (7; 36)	2–240
Physical exam
Active flexion (°)	152.2 (31.7)	160 (140; 180)	80–180
Passive flexion (°)	173.2 (13.8)	180 (170; 180)	110–180
Radiological evaluation: magnetic resonance imaging
Size of the lesion at the supraspinatus muscle tendon (cm)	2.8 (1.2)	2.9 (1.5; 3.7)	0.9–5.0

Table 2 shows the gender distribution, the dominance of the affected limb, and the categorical variables from the physical examination.

Table 2

Descriptive analysis of the clinical evaluation and physical exam categorical variables

Clinical evaluation
Gender
Female	38 (76.0)
Male	12 (24.0)
Affected shoulder
Right	35 (70.0)
Left	15 (30.0)
Dominant shoulder
No	14 (28.0)
Yes	36 (72.0)
Physical exam
Pain during humerus intertubercular groove palpation
No	17 (34.0)
Yes	33 (66.0)
O'Brien test
Negative	14 (28.0)
Positive	36 (72.0)
Palm Up test
Negative	11 (22.0)
Positive	39 (78.0)
Yergason test
Negative	30 (60.0)
Positive	20 (40.0)

Table 3 shows the radiological evaluation (MRI) findings regarding the LHB tendon lesion, its dislocation in relation to the bicipital gutter, and associated rotator cuff injuries and SLAP lesion.

Table 3

Descriptive analysis of the radiological evaluation – magnetic resonance imaging

Radiological evaluation: magnetic resonance imaging
Long head of the biceps (LHB) brachii lesion
Total lesion	1 (2.0)
Negative	3 (6.0)
Positive	46 (92.0)
Infraspinatus muscle tendon lesion
No	29 (58.0)
Yes	21 (42.0)
Subscapularis muscle tendon lesion
No	34 (68.0)
Yes	16 (32.0)
Supraspinatus muscle tendon retraction
I	8 (16.0)
II	29 (58.0)
III	9 (18.0)
No	4 (8.0)
LHB dislocation
No	43 (86.0)
Yes	7 (14.0)
Superior labral tear from anterior to posterior (SLAP) lesion, type II
No	48 (96.0)
Yes	2 (4.0)

Table 4 presents the morphological characteristics of the LHB tendon, its dislocation in relation to the bicipital gutter, and associated subscapularis muscle tendon injury and SLAP lesion observed during the arthroscopy.

Table 4

Descriptive analysis of the variables evaluated during surgery

Surgical procedure: arthroscopy
Redness
No	6 (12.0)
Yes	44 (88.0)
Flattening
No	23 (46.0)
Yes	27 (54.0)
Fibrillation
No	7 (14.0)
Yes	43 (86.0)
Partial, high-grade long head of the biceps (LHB) brachii lesion
No	20 (40.0)
Yes	30 (60.0)
LHB dislocation
No	40 (80.0)
Yes	10 (20.0)
Subscapularis muscle tendon lesion
No	38 (76.0)
Yes	12 (24.0)
Pulley injury
No	39 (78.0)
Yes	11 (22.0)
Superior labral tear from anterior to posterior (SLAP) lesion, type II
No	47 (94.0)
Yes	3 (6.0)
Snyder classification of the SLAP lesion
II	3 (6.0)
No	47 (94.0)

There was an association between pain at palpation of the intertubercular groove of the humerus and high-grade partial LHB lesion (partial rupture affecting more than 50% of the LHB tendon – Figures 3 and 4 ) during the arthroscopy ( p  = 0.003). Patients with pain at palpation of the intertubercular groove of the humerus had an 83% probability of having a significant LHB lesion involving more than 50% of the thickness of the tendon. As such, the positive patients were 1.7 times more likely to develop a significant lesion, unlike the negative patients.

Fig. 3

High-degree lesion at the long head of the biceps (LHB) brachii tendon, affecting over 50% of its thickness.

Fig. 4

Proximal portion of the long head of the biceps (LHB) brachii tendon, with a lesion affecting over 50% of its thickness, after tenotomy.

There was no evidence of statistically significant associations between other special tests (Palm Up, O'Brien and Yergason) and high-grade partial LHB lesion ( p  > 0.05).

Table 5 evaluates the associations between pain at palpation of the intertubercular groove of the humerus, special physical tests, magnetic resonance imaging findings and intraoperative findings.

Table 5

Association between pain and physical tests, magnetic resonance imaging findings and intraoperative findingss

		Pain during humerus intertubercular groove palpation		p -value
		No	Yes
Physical exam
O'Brien test	Negative ( n  = 14)	6 (42.9)	8 (57.1)	ns
	Positive ( n  = 36)	11 (30.6)	25 (69.4)
Palm Up test	Negative ( n  = 11)	6 (54.5)	5 (45.5)	ns
	Positive ( n  = 39)	11 (28.2)	28 (71.8)
Yergason test	Negative ( n  = 30)	12 (40.0)	18 (60.0)	ns
	Positive ( n  = 20)	5 (25.0)	15 (75.0)
Magnetic resonance imaging
LHB tendinopathy	No ( n  = 3)	1 (33.3)	2 (66.7)	ns
	Yes ( n  = 46)	16 (34.8)	30 (65.2)
Infraspinatus muscle tendon lesion	No ( n  = 29)	12 (41.4)	17 (58.6)	ns
	Yes ( n  = 21)	5 (23.8)	16 (76.2)
Subscapularis muscle tendon lesion	No ( n  = 34)	13 (38.2)	21 (61.8)	ns
	Yes ( n  = 16)	4 (25.0)	12 (75.0)
LHB dislocation	No ( n  = 43)	14 (32.6)	29 (67.4)	ns
	Yes ( n  = 7)	3 (42.9)	4 (57.1)
SLAP lesion	No ( n  = 48)	17 (35.4)	31 (64.6)	ns
	Yes ( n  = 2)	0 (0.0)	2 (100.0)
Intraoperative
Redness	No ( n  = 6)	4 (66.7)	2 (33.3)	ns
	Yes ( n  = 44)	13 (29.5)	31 (70.5)
Flattening	No ( n  = 23)	7 (30.4)	16 (69.6)	ns
	Yes ( n  = 27)	10 (37.0)	17 (63.0)
Fibrillation	No ( n  = 7)	3 (42.9)	4 (57.1)	ns
	Yes ( n  = 43)	14 (32.6)	29 (67.4)
Partial, high-grade LHB lesion	No ( n  = 20)	12 (60.0)	8 (40.0)	0.003
	Yes ( n  = 30)	5 (16.7)	25 (83.3)
LHB dislocation	No ( n  = 40)	13 (32.5)	27 (67.5)	ns
	Yes ( n  = 10)	4 (40.0)	6 (60.0)
Subscapularis muscle tendon lesion	No ( n  = 38)	13 (34.2)	25 (65.8)	ns
	Yes ( n  = 12)	4 (33.3)	8 (66.7)
Pulley injury	No ( n  = 39)	13 (33.3)	26 (66.7)	ns
	Yes ( n  = 11)	4 (36.4)	7 (63.6)
SLAP lesion	No ( n  = 47)	16 (34.0)	31 (66.0)	ns
	Yes ( n  = 3)	1 (33.3)	2 (66.7)

Abbreviations: LHB, long head of the biceps brachii; SLAP, superior labral tear from anterior to posterior; ns.

Note: Results expressed as absolute and relative frequencies.

In this specific group of patients, all of them presenting supraspinatus muscle tendon injury and some degree of LHB tendon injury, high-grade LHB lesion was directly related to the size of the supraspinatus tendon lesion ( p  < 0.05); for each centimeter of supraspinatus muscle tendon injury, the risk of having a high-grade LHB lesion was 1.7 higher. Thus, in patients with supraspinatus muscle tendon injuries that are 1 cm and 3 cm long, the chance of having a significant LHB lesion is 41.4% and 67.1% respectively.

Table 6 shows the associations between LHB tendinopathy on the MRI and physical examination tests and intraoperative findings; there was no evidence of association between tendinopathy on the MRI and the analyzed variables ( p  > 0.05). However, there was an association between subscapularis muscle tendon injury on the MRI and LHB dislocation during the arthroscopy ( p  < 0.001). It is noteworthy that the probability of an individual with total subscapularis muscle tendon injury to present intraoperative LHB dislocation is of 91%, corresponding to a 55-fold increased risk in patients with this lesion.

Table 6

Correlation between long head of the biceps brachii (CLB) lesion at magnetic resonance imaging (MRI), physical tests and intraoperative findings

		LHB lesion at MRI		p -value
		No ( n  = 3)	Yes ( n  = 47)
Physical exam
Pain during humerus intertubercular groove palpation	No	1 (33.3)	16 (34.0)	ns
	Yes	2 (66.7)	31 (66.0)
O'Brien test	Negative	2 (66.7)	12 (25.5)	ns
	Positive	1 (33.3)	35 (74.5)
Palm Up test	Negative	0 (0.0)	11 (23.4)	ns
	Positive	3 (100.0)	36 (76.6)
Yergason test	Negative	2 (66.7)	28 (59.6)	ns
	Positive	1 (33.3)	19 (40.4)
Intraoperative
Redness	No	1 (33.3)	5 (10.6)	ns
	Yes	2 (66.7)	42 (89.4)
Flattening	No	1 (33.3)	22 (46.8)	ns
	Yes	2 (66.7)	25 (53.2)
Fibrillation	No	0 (0.0)	7 (14.9)	ns
	Yes	3 (100.0)	40 (85.1)
Partial, high-grade LHB lesion	No	1 (33.3)	19 (40.4)	ns
	Yes	2 (66.7)	28 (59.6)
LHB dislocation	No	2 (66.7)	38 (80.9)	ns
	Yes	1 (33.3)	9 (19.1)
Subscapularis muscle tendon lesion	No	1 (33.3)	37 (78.7)	ns
	Yes	2 (66.7)	10 (21.3)
Pulley injury	No	1 (33.3)	38 (80.9)	ns
	Yes	2 (66.7)	9 (19.1)
SLAP lesion	No	3 (100.0)	44 (93.6)	ns
	Yes	0 (0.0)	3 (6.4)
Snyder classification of the SLAP lesion	II	0 (0.0)	3 (6.4)	ns
	No	3 (100.0)	44 (93.6)

Abbreviations: LHB, long head of the biceps brachii; MRI, magnetic resonance imaging; SLAP, superior labral tear from anterior to posterior; ns.

The McNemar test was applied to evaluate the agreement between the physical examination tests and the characteristics of the lesions on the MRI and intraoperatively observed during the arthroscopy. We observed that palpation of the intertubercular groove of the humerus is a good test to detect high-grade LHB tendon lesions. Similarly, the MRI agreed with the arthroscopy for SLAP lesions and LHB dislocation.

Discussion

Patients with LHB tendon disease often complain of pain at the anterior shoulder region, especially at the humerus intertubercular groove. The symptoms may be difficult to distinguish from those of other shoulder disorders, especially rotator cuff injuries. 16

Despite the lack of statistical significance, there was a similar positivity between the Palm Up test and the intraoperative presence of high-grade LHB tendon injury (78% and 60% respectively). Bennett et al 17 reported that the Palm Up test has a high sensitivity (90%) for macroscopic LHB tendon lesions; although to a lesser extent, such high sensitivity was also observed in the present study.

The positivity on the O'Brien test was of 72%. Only 4% of the tests were positive for SLAP injury on the MRI. At the intraoperative evaluation, however, 6% of the patients presented with this lesion. The McNemar test assessed the agreement between physical examination, MRI and arthroscopy findings. It showed a discrepancy between O'Brien's positivity and both MRI and arthroscopy, demonstrating that this isolated test is not suitable for SLAP lesion diagnosis. 18 However, the incidence of SLAP lesion on the MRI and arthroscopy showed a statistically significant agreement.

The literature is controversial regarding the ability of the O'Brien test alone to detect SLAP injuries. Ben Kibler et al 12 demonstrated that it has a moderate sensitivity (61%), which is consistent with the results found by Godinho et al, 19 who observed a sensitivity of 66.7%. This test is not able to reproduce the peel back movement that occurs in the LHB to trigger the symptoms. Nonetheless, the O'Brien test has a moderate ability to diagnose SLAP lesions, 16 which was not consistent with our results. On the other hand, another authors concluded that this test is not a sensitive diagnostic indicator and observed a high incidence of false-positive patients, possibly due to associated shoulder injuries (rotator cuff injury, for example). 20 21

No single test is sufficient for SLAP lesion diagnosis. A combination of the available tests can increase the efficiency of lesion identification, although the result of this association is insignificant when compared to any test applied alone. 18

In total, 40% of the patients had a positive result in the Yergason test. However, only 20% of the patients had LHB tendon dislocation on the arthroscopy, and 14% were diagnosed with it on the MRI. Similarly, the McNemar test showed a disagreement between the Yergason test and the incidence of lesions on both the MRI and arthroscopy, demonstrating that this isolated test is not suitable for LHB dislocation diagnosis. However, lesion incidence on the MRI and arthroscopy presented a statistically significant agreement.

Consistent with our results on the Yergason test, Ben Kibler et al 12 demonstrated that it has high specificity and low sensitivity, being more accurate to rule out a lesion than to detect it.

Taylor et al 22 observed that palpation of the intertubercular groove of the humerus and the O'Brien test have high sensitivity (97.8% and 95.7% respectively). On the other hand, the Palm Up and Yergason tests are very specific (86.7% and 97.9% respectively), but present low sensitivity. Therefore, when the O'Brien test and humerus intertubercular groove palpation are negative, we can safely exclude the presence of an extra-articular LHB lesion.

Analyzing our results regarding the special tests previously described, as well as data found in the literature, we observed that tests applied together are more successful in the diagnosis than the tests applied alone. 18

Long head of the biceps tendon injuries are complex and multifactorial. They are didactically defined as biceps-labral complex lesions, which are divided in labral LHB insertion lesions (SLAP lesions); intra-articular tendon body and tendon pulley lesions; and extra-articular lesions at the humerus intertubercular groove. Given this interaction between regions that could harbor painful injuries to the LHB tendon, a set of three tests has been proposed to increase the diagnostic accuracy compared to the isolated tests. The following associated tests were proposed: humerus intertubercular groove palpation; the throwing test (with the arm abducted at 90°, the elbow flexed at 90° and maximum external rotation, the patient initiates a throwing motion against a resistance imposed by the examiner); and the O'Brien test. 18 22

The MRI is the most common tool to diagnose intra-articular LHB tendon lesions. In our study, the MRI was positive in 92% of the patients, and 59.6% of them had a high-grade LHB lesion (affecting more than 50% of the tendon). There was a 90% agreement between the MRI and arthroscopy when redness, flattening and high-grade partial injury were considered as macroscopic signs of injury.

In contrast, Malavolta et al 23 observed a moderate sensitivity (67%) and a high specificity (98%) on the MRI. These authors only evaluated total LHB tendon ruptures, whereas we also considered inflammatory signs and partial injuries, which may explain the higher incidence of positive tests.

Mohtadi et al 13 observed a lower prevalence of diagnosis on the MRI and a lower agreement between the MRI and the arthroscopy, of 66% and 37.7% respectively. We attributed this disagreement to the fact that the population evaluated in our study was older (mean age of 65.1 years versus 46.2 years in the study by Mohtadi et al 13 ), considering that the incidence of LHB tendon injuries associated with rotator cuff injuries increases with age.

The only statistically significant correlation between the physical examination and the arthroscopic evaluation found in our study was pain at palpation of the intertubercular groove of the humerus, which was observed in 83% of the patients with lesions affecting more than 50% of the LHB tendon thickness. Partial injury is the most common indication for tenotomy and tenodesis. 24 Accordingly, surgeons must be prepared for a possible LHB tendon procedure if the suspicion on the physical examination is confirmed during surgery.

Current histological studies have questioned whether alterations observed in imaging scans and arthroscopy can really characterize LHB inflammation. Streit et al 25 concluded that anterior shoulder pain does not appear to be related to an inflammatory process at the extra-articular portion of the LHB tendon in most cases. Of the 26 patients evaluated, only 2 presented histological alterations consistent with chronic inflammation, and none had histological alterations characteristic of an acute inflammatory process.

The association between rotator cuff injuries and LHB tendon injuries is well known in the medical literature, 15 and although several studies confirm their anatomical relationship, only a few are devoted to a more detailed investigation. 26 The literature reports that the association between these 2 lesions ranges from 78.5% in a smaller sample ( n  = 28) 24 to 22% in a larger sample ( n  = 207) as observed by Braum et al. 27

Lafosse et al 21 observed a strong relationship between LHB lesion and rotator cuff injury size. Thus, our study corroborates the literature and adds a risk relationship not yet described between these two variables. We observed that, for every centimeter of supraspinatus muscle tendon injury, the patient has a 1.7-fold greater risk of developing a high-grade LHB tendon lesion. The incidence ranges from 41.4% to 67.1% for 1- and 3-cm lesions respectively.

The patients who underwent biceps surgery concurrently with rotator cuff lesion repair had better outcomes compared to those submitted to the isolated cuff repair. 28 Chechia et al 29 demonstrated a 93.4% satisfaction rate in patients undergoing rotator cuff repair associated with LHB tenodesis. Ikemoto et al 30 observed better results in patients submitted to tenodesis associated with tenotomy compared to those who underwent isolated tenotomy, noting that the latter also presented satisfactory results.

The present study had limitations regarding its sample, even though a 50-patient population is compatible with the Brazilian literature. For a test power of 50% and 90%, a sample of 208 and 300 patients respectively would be required. Other limiting factors were the absence of a control group with patients without LHB tendon lesions, and the fact that this was a specific population, composed mostly of female patients with a mean age of 65.1 years.

The fact that we did not find significant associations between the variables does not mean that they do not exist; in reality, the sample size may have been responsible for the non-significance in the analyses.

Introdução

O tendão da cabeça longa do bíceps (CLB) braquial é uma estrutura que, ao longo da história, sempre foi objeto de grande controvérsia, sendo considerada desde uma importante fonte de dor no ombro até uma estrutura sem nenhuma importância. 1 Kessell e Watson 2 a descreveram como uma estrutura fácil de se culpar, mas difícil de se condenar.

Ainda não há um consenso sobre o verdadeiro papel do tendão da CLB na biomecânica do ombro. Apesar disso, a sua função e o seu importante papel na estabilização estática e dinâmica vêm sendo investigados por vários autores. 3 Diversos autores observaram o importante papel estabilizador, 4 bem como a centralização da cabeça umeral na glenoide secundária, conforme descritos por Pagnani et al. 5

Em 1934, a tendinite do bíceps foi questionada por Codman, 6 que chegou a duvidar do processo inflamatório no tendão, achando bem mais provável que a causa da dor se devesse às lesões do tendão do músculo supraespinal. O autor não conseguiu provar o envolvimento do bíceps em nenhum de seus casos. A partir dos anos 50, diversos autores consideravam a tendinite do bíceps uma importante causa da dor no ombro, e tratavam-na com tenodese. 2 7 Em 1950, DePalma 7 descreveu alterações degenerativas do tendão e tratamento conservador e cirúrgico das lesões. Já em 2015, Godinho et al 8 descreveram uma nova técnica cirúrgica para a tenodese da CLB.

O tendão da CLB tem 9 cm de comprimento, 9 e é dividido em uma parte intra-articular e outra extra-articular, fibrocartilaginosa, que seria a parte do tendão na área de deslizamento no sulco intertubercular do úmero. Vale a pena ressaltar que essa divisão não tem 100% de acurácia. A cabeça umeral se move em relação ao tendão como em um trilho, e este, por sua vez, não se move em relação ao sulco bicipital. 2 10 Portanto, a posição do braço é que irá ditar a relação entre as porções intra e extra-articulares. Por exemplo, em adução e extensão do braço, a maior parte do tendão encontra-se no interior da articulação. Em contrapartida, nos extremos da abdução, apenas uma pequena parte do tendão encontra-se no interior da articulação. 1

Devido às características citadas anteriormente, a tendinopatia da CLB pode surgir em função da pressão e das forças de cisalhamento provocadas pelas repetidas fricções, trações e rotações glenoumerais. O sulco intertubercular, por ser um ambiente constrito, geralmente permite que o processo inflamatório acometa essa região. 11

Os testes diagnósticos para as lesões do tendão da CLB, quando aplicados individualmente, apresentam uma utilidade clínica limitada. 12

Atualmente, o exame complementar mais utilizado para o diagnóstico das lesões do tendão da CLB é a ressonância magnética. Os estudos apontam uma sensibilidade que varia de 52% a 69,8%, e uma especificidade que varia de 86 a 98% para as lesões completas. 13 Todavia, a avaliação durante o procedimento artroscópico é considerada o padrão-ouro para o diagnóstico das lesões intra-articulares do tendão da CLB. 14

Neviaser et al 15 observaram, em seu estudo, uma íntima relação entre a tendinopatia da CLB e as lesões do manguito rotador por meio de artrografia e alterações macroscópicas no intra-operatório.

O objetivo do presente estudo foi avaliar a correlação clínica, radiológica, e artroscópica das lesões do tendão da CLB associadas às lesões do manguito rotador, e sua relação com a dor referida na região anterior do ombro.

Materiais e Métodos

Entre abril de 2013 e dezembro de 2013, foram avaliados e operados 56 pacientes pelo cirurgião integrante do Grupo de Ombro e Cotovelo da Disciplina de Medicina Esportiva do Departamento de Ortopedia e Traumatologia da Universidade Federal de São Paulo. Para a realização deste estudo observacional e transversal, foram excluídos 6 pacientes da amostra inicial de 56 pacientes. Dois apresentaram o exame de ressonância magnética incompleto, três não apresentaram lesão do tendão da CLB no intraoperatório, e um paciente não concordou em assinar o termo de consentimento livre e esclarecido (TCLE). Entre os 50 pacientes restantes, 38 (76%) eram do sexo feminino, e 12 (24%), do sexo masculino, com idade média de 65,1 anos.

Os critérios de inclusão foram pacientes com queixa de dor na região anterior do ombro, submetidos ao reparo da lesão do manguito rotador, e com evidência clínica, radiológica e/ou artroscópica de acometimento do tendão da CLB.

Os critérios de exclusão foram pacientes submetidos ao reparo da lesão de manguito rotador e sem indicação de tenotomia devido à ausência de sintomatologia provocada pelas lesões da CLB ou, ainda, ausência de lesão no momento da artroscopia, e pacientes sem lesão no manguito rotador associada à lesão da CLB.

Os pacientes foram questionados e examinados por especialistas, membros da Sociedade Brasileira de Cirurgia do Ombro e Cotovelo (SBCOC). As ressonâncias magnéticas foram realizadas no equipamento Achieva 1.5T (Philips, Amsterdã, Holanda) e avaliadas por dois cirurgiões experientes, também integrantes da SBCOC, de acordo com os mesmos critérios especificados na folha da coleta; foi utilizada a classificação de Patte e a quantificação em centímetros da lesão do manguito rotador para a definição do grau de retração tendínea.

Os pacientes foram postos em posição de cadeira de praia, sob anestesia geral e bloqueio do plexo braquial, e submetidos a artroscopia para reparo da lesão do manguito rotador e avaliação intra e extra-articulares do tendão da CLB por meio de análise macroscópica das lesões. Com a óptica no portal posterior e o gancho artroscópico no portal anterior, promovemos o deslocamento da CLB no sentido inferior, trazendo a porção extra-articular do tendão para o interior da articulação.

A ponta do gancho artroscópico serviu de instrumento de medida para graduarmos a espessura acometida na lesão da CLB. A aferição foi realizada a 1,5 cm da inserção labial do tendão da CLB.

As ressonâncias magnéticas foram realizadas utilizando a técnica de eco de rotação com ponderações em T1 e T2. As variáveis analisadas ao exame foram: sinais de lesão da CLB, presença e tamanho da lesão do manguito rotador (utilizando a classificação de Patte), e presença de lesões associadas, como lesão labral superior de anterior para posterior ( superior labral tear from anterior to posterior , SLAP) tipo II.

No intraoperatório, foram avaliadas as lesões macroscópicas do tendão da CLB, tais como: hiperemia, fibrilação, achatamento, lesão parcial, luxação do tendão, lesão da polia, lesão SLAP tipo II e, ainda, a lesão dos tendões do manguito rotador, inclusive do subescapular, que tem relação direta com a luxação da CLB e suas lesões.

O presente estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP) do Hospital São Paulo, e todos os pacientes incluídos assinaram o TCLE.

As variáveis numéricas foram expressas por médias e desvios padrão (DPs), medianas e quartis (Qs), e valores mínimos e máximos; as categóricas, por frequências absolutas e relativas.

As associações entre a presença de dor e os testes do exame físico, os achados da ressonância magnética e os achados intraoperatórios foram avaliadas por modelos de regressão logística simples.

As análises foram realizadas usando o programa Statistical Package for the Social Sciences (SPSS, SPSS, Inc., Chicago, IL, EUA), versão 18, adotando-se o nível de significância de 5%.

Para avaliar a concordância e a discordância entre as lesões do tendão da CLB observadas nos exames físicos, na ressonância magnética e na artroscopia, especificamente entre a lesão parcial de alto grau da CLB e a lesão SLAP, aplicamos o teste não paramétrico de McNemar. Da mesma forma, adotamos o nível de significância de 5%.

Resultados

A amostra final de análise foi composta por 50 pacientes sintomáticos submetidos a reparo de lesão do manguito rotador com sintomas e/ou exame de ressonância magnética que indicavam o acometimento do tendão da CLB.

O tempo dos sintomas variou entre 2 e 240 meses, e metade dos pacientes apresentavam sintomas havia pelo menos 12 meses. Em 70% deles, o ombro direito foi acometido, e em 72%, o membro acometido foi o dominante.

No exame físico, metade dos pacientes tinham uma amplitude de flexão ativa de até 160° (Q1 = 140° e Q3 = 180°) e passiva de até 180° (Q1 = 170° e Q3 = 180°). Observou-se que 66% deles apresentavam dor à palpação do tendão da CLB no sulco intertubercular do úmero. Já nos testes especiais, 72% dos pacientes tiveram resultados positivos no teste de O'Brien, 78%, no teste de Palm Up, e 40%, no teste de Yergason.

Na avaliação pela ressonância magnética, 92% tinham tendinopatia no bíceps, e 1 paciente apresentou ruptura total (2,0%). Quanto à lesão do tendão do músculo supraespinal, 4% apresentaram lesão parcial bursal; 4% apresentaram lesão parcial intra-articular; e os demais tinham lesão total do tendão, com retração tendínea variando entre 0,9 cm e 5 cm, e mediana de 2,9 cm.

Ainda na avaliação dos exames de imagem, 42% dos pacientes apresentaram lesão do tendão do músculo infraespinhal; 32%, lesão do tendão do músculo subescapular; 14%, luxação do tendão da CLB; e 4%, lesão SLAP tipo II.

Durante a artroscopia, observou-se que 60% dos pacientes tinham uma lesão do tendão da CLB com acometimento superior a 50% da espessura do tendão. Entre as alterações encontradas, 88% dos pacientes tinham hiperemia ( Figura 1 ); 54%, achatamento ( Figura 2 ); 86%, fibrilação; 60%, ruptura parcial; e 20%, luxação do bíceps.

Fig. 1

Hiperemia do tendão da cabeça longa do bíceps (CLB).

Fig. 2

Achatamento do tendão da cabeça longa do bíceps (CLB).

Foram observadas outras lesões na artroscopia relacionadas ao tendão da CLB: 24% dos pacientes apresentaram lesão do tendão do músculo subescapular; 22%, lesão da polia; e 6%, lesão SLAP tipo II.

Na Tabela 1 foram apresentados a análise descritiva das variáveis numéricas da avaliação clínica, o exame físico, e os achados na avaliação radiológica na amostra de 50 pacientes.

Tabela 1

Medidas descritivas das variáveis numéricas na amostra de 50 pacientes

Variável	Média (desvio padrão)	Mediana (1° quartil; 3° quartil)	Amplitudemínima–máxima
Avaliação clínica
Idade (anos)	65,1 (6,2)	65 (60; 69)	51–83
Tempo de sintomatologia (meses)	30,7 (41,4)	12 (7; 36)	2–240
Exame físico
Flexão ativa (°)	152,2 (31,7)	160 (140; 180)	80–180
Flexã passiva (°)	173,2 (13,8)	180 (170; 180)	110–180
Avaliação radiológica: ressonância magnética
Tamanho da lesão do tendão do músculo supraespinal (cm)	2,8 (1,2)	2,9 (1,5; 3,7)	0,9–5,0

Na Tabela 2 foram apresentadas a distribuição entre os sexos, a dominância do membro acometido, e as variáveis categóricas do exame físico na amostra de 50 pacientes.

Tabela 2

Análises descritivas das variáveis categóricas da avaliação clínica e do exame físico

Avaliação clínica
Sexo
Feminino	38 (76,0)
Masculino	12 (24,0)
Ombro acometido
Direito	35 (70,0)
Esquerdo	15 (30,0)
Ombro dominante
Não	14 (28,0)
Sim	36 (72,0)
Exame físico
Presença de dor à palpação do sulco intertubercular do úmero
Não	17 (34,0)
Sim	33 (66,0)
Teste de O'Brien
Negativo	14 (28,0)
Positivo	36 (72,0)
Teste Palm Up
Negativo	11 (22,0)
Positivo	39 (78,0)
Teste de Yergason
Negativo	30 (60,0)
Positivo	20 (40,0)

Na Tabela 3 foram apresentados os achados sobre a avaliação radiológica (ressonância magnética), com relação à presença de lesão do tendão da CLB, à luxação do mesmo tendão em relação à goteira bicipital, e às lesões associadas do manguito rotador e lesão SLAP.

Tabela 3

Análises descritivas das variáveis categóricas da avaliação radiológica – ressonância magnética

Avaliação radiológica: ressonância magnética
Lesão da cabeça longa do bíceps
Lesão total	1 (2,0)
Negativo	3 (6,0)
Positivo	46 (92,0)
Lesão do tendão do músculo infraespinal
Não	29 (58,0)
Sim	21 (42,0)
Lesão do tendão do músculo subescapular
Não	34 (68,0)
Sim	16 (32,0)
Retração do tendão do músculo supraespinal
I	8 (16,0)
II	29 (58,0)
III	9 (18,0)
Não	4 (8,0)
Luxação da cabeça longa do bíceps
Não	43 (86,0)
Sim	7 (14,0)
Lesão superior labral tear from anterior to posterior (SLAP) tipo II
Não	48 (96,0)
Sim	2 (4,0)

Na Tabela 4 apresentamos as características morfológicas do tendão da CLB, a luxação do mesmo tendão em relação à goteira bicipital, a lesão associada do tendão do músculo subescapular e a lesão SLAP, observadas durante o procedimento artroscópico.

Tabela 4

Análises descritivas das variáveis avaliadas no intraoperatório

Procedimento cirúrgico: artroscopia
Hiperemia
Não	6 (12,0)
Sim	44 (88,0)
Achatamento
Não	23 (46,0)
Sim	27 (54,0)
Fibrilação
Não	7 (14,0)
Sim	43 (86,0)
Lesão parcial de alto grau da cabeça longa do bíceps
Não	20 (40,0)
Sim	30 (60,0)
Luxação da cabeça longa do bíceps
Não	40 (80,0)
Sim	10 (20,0)
Lesão do tendão do músculo subescapular
Não	38 (76,0)
Sim	12 (24,0)
Lesão da polia
Não	39 (78,0)
Sim	11 (22,0)
Lesão superior labral tear from anterior to posterior (SLAP) tipo II
Não	47 (94,0)
Sim	3 (6,0)
Classificação de Snyder para lesão SLAP
II	3 (6,0)
Não	47 (94,0)

Observamos evidências de associação entre a presença de dor à palpação do sulco intertubercular do úmero e a lesão parcial de alto grau da CLB (ruptura parcial acometendo mais de 50% do tendão da CLB – Figuras 3 e 4 ) na artroscopia ( p  = 0,003). Nos pacientes com dor à palpação do sulco intertubercular do úmero, foi observada uma probabilidade de 83% de eles apresentarem uma lesão significativa da CLB, ou seja, um acometimento maior do que 50% da espessura do tendão. Nessa perspectiva, os pacientes com resultado positivo nesse teste têm um risco 1,7 vezes maior de desenvolverem uma lesão significativa, diferente do que ocorre com os pacientes que têm resultado negativo.

Fig. 3

Lesão de alto grau do tendão da cabeça longa do bíceps (CLB) acometendo mais de 50% da espessura do tendão.

Fig. 4

Porção proximal do tendão da cabeça longa do bíceps (CLB) acometendo mais de 50% da espessura do tendão após tenotomia.

Não foram observadas evidências de associação com significância estatística entre os demais testes especiais (Palm Up, O'Brien e Yergason) e a lesão parcial de alto grau da CLB ( p  > 0,05).

Na Tabela 5 foram avaliadas as associações entre a presença de dor à palpação do sulco intertubercular do úmero, os testes especiais do exame físico, os achados da ressonância magnética, e os achados intraoperatórios.

Tabela 5

Associação entre dor e testes do exame físico, achados da ressonância magnética e achados intraoperatórios

		Dor à palpação do sulco intertubercular do úmero		Valor de p
		Não	Sim
Exame físico
Teste de O'Brien	Negativo ( n  = 14)	6 (42,9)	8 (57,1)	ns
	Positivo ( n  = 36)	11 (30,6)	25 (69,4)
Teste Palm Up	Negativo ( n  = 11)	6 (54,5)	5 (45,5)	ns
	Positivo ( n  = 39)	11 (28,2)	28 (71,8)
Teste de Yergason	Negativo ( n  = 30)	12 (40,0)	18 (60,0)	ns
	Positivo ( n  = 20)	5 (25,0)	15 (75,0)
Ressonância magnética
Tendinopatia da CLB	Não ( n  = 3)	1 (33,3)	2 (66,7)	ns
	Sim ( n  = 46)	16 (34,8)	30 (65,2)
Lesão do tendão do músculo infraespinal	Não ( n  = 29)	12 (41,4)	17 (58,6)	ns
	Sim ( n  = 21)	5 (23,8)	16 (76,2)
Lesão do tendão do músculo subescapular	Não ( n  = 34)	13 (38,2)	21 (61,8)	ns
	Sim ( n  = 16)	4 (25,0)	12 (75,0)
Luxação da CLB	Não ( n  = 43)	14 (32,6)	29 (67,4)	ns
	Sim ( n  = 7)	3 (42,9)	4 (57,1)
Lesão SLAP	Não ( n  = 48)	17 (35,4)	31 (64,6)	ns
	Sim ( n  = 2)	0 (0,0)	2 (100,0)
Intraoperatório
Hiperemia	Não ( n  = 6)	4 (66,7)	2 (33,3)	ns
	Sim ( n  = 44)	13 (29,5)	31 (70,5)
Achatamento	Não ( n  = 23)	7 (30,4)	16 (69,6)	ns
	Sim ( n  = 27)	10 (37,0)	17 (63,0)
Fibrilação	Não ( n  = 7)	3 (42,9)	4 (57,1)	ns
	Sim ( n  = 43)	14 (32,6)	29 (67,4)
Lesão parcial de alto grau da CLB	Não ( n  = 20)	12 (60,0)	8 (40,0)	0,003
	Sim ( n  = 30)	5 (16,7)	25 (83,3)
Luxação da CLB	Não ( n  = 40)	13 (32,5)	27 (67,5)	ns
	Sim ( n  = 10)	4 (40,0)	6 (60,0)
Lesão do tendão do músculo subescapular	Não ( n  = 38)	13 (34,2)	25 (65,8)	ns
	Sim ( n  = 12)	4 (33,3)	8 (66,7)
Lesão da polia	Não ( n  = 39)	13 (33,3)	26 (66,7)	ns
	Sim ( n  = 11)	4 (36,4)	7 (63,6)
Lesão SLAP	Não ( n  = 47)	16 (34,0)	31 (66,0)	ns
	Sim ( n  = 3)	1 (33,3)	2 (66,7)

Abreviaturas: CLB, cabeça longa do bíceps; SLAP, superior labral tear from anterior to posterior ; ns.

Nota: Resultados expressos em frequências absoluta e relativa.

Nesse grupo específico de pacientes, em que todos apresentavam lesão do tendão do músculo supraespinal e algum grau de lesão do tendão da CLB, aqueles cuja lesão do tendão da CLB era de alto grau tiveram uma relação direta com o tamanho da lesão do supraespinal ( p  < 0,05), considerando que, para cada centímetro de lesão do tendão do músculo supraespinal, o paciente apresenta um risco 1,7 maior de ter uma lesão de alto grau da CLB. Desse modo, um paciente com lesão do tendão do músculo supraespinal de 1 cm e 3 cm de extensão tem, respectivamente, uma probabilidade de 41,4% e 67,1% de apresentar uma lesão significativa da CLB.

Na Tabela 6 foram apresentadas as associações entre a presença de tendinopatia na CLB pela ressonância magnética e os testes do exame físico e os achados do intraoperatório; não foram observadas evidências de associação entre a tendinopatia presente na ressonância magnética e as variáveis analisadas ( p  > 0,05). Todavia, foi observada uma associação entre a lesão do tendão do músculo subescapular na ressonância magnética e a luxação da CLB encontrada na artroscopia ( p  < 0,001). Vale ressaltar que a probabilidade de um indivíduo com lesão total do tendão do músculo subescapular apresentar uma luxação da CLB no intraoperatório é de 91%, ou um risco 55 vezes maior nos pacientes que apresentam essa lesão.

Tabela 6

Correlação da lesão da CLB na ressonância magnética com os testes do exame físico e achados intraoperatórios

		Lesão da CLB na RM		Valor de p
		Não ( n  = 3)	Sim ( n  = 47)
Exame físico
Presença de dor à palpação do sulco intertubercular do úmero	Não	1 (33,3)	16 (34,0)	ns
	Sim	2 (66,7)	31 (66,0)
Teste de O'Brien	Negativo	2 (66,7)	12 (25,5)	ns
	Positivo	1 (33,3)	35 (74,5)
Teste Palm Up	Negativo	0 (0,0)	11 (23,4)	ns
	Positivo	3 (100,0)	36 (76,6)
Teste de Yergason	Negativo	2 (66,7)	28 (59,6)	ns
	Positivo	1 (33,3)	19 (40,4)
Intraoperatório
Hiperemia	Não	1 (33,3)	5 (10,6)	ns
	Sim	2 (66,7)	42 (89,4)
Achatamento	Não	1 (33,3)	22 (46,8)	ns
	Sim	2 (66,7)	25 (53,2)
Fibrilação	Não	0 (0,0)	7 (14,9)	ns
	Sim	3 (100,0)	40 (85,1)
Lesão parcial de alto grau da CLB	Não	1 (33,3)	19 (40,4)	ns
	Sim	2 (66,7)	28 (59,6)
Luxação da CLB	Não	2 (66,7)	38 (80,9)	ns
	Sim	1 (33,3)	9 (19,1)
Lesão do tendão do músculo subescapular	Não	1 (33,3)	37 (78,7)	ns
	Sim	2 (66,7)	10 (21,3)
Lesão da polia	Não	1 (33,3)	38 (80,9)	ns
	Sim	2 (66,7)	9 (19,1)
Lesão SLAP	Não	3 (100,0)	44 (93,6)	ns
	Sim	0 (0,0)	3 (6,4)
Classificação de Snyder para lesão SLAP	II	0 (0,0)	3 (6,4)	ns
	Não	3 (100,0)	44 (93,6)

Abreviaturas: CLB, cabeça longa do bíceps; RM, ressonância magnética; SLAP, superior labral tear from anterior to posterior ; ns.

Aplicamos o teste de McNemar para avaliar a concordância entre as incidências encontradas nos testes do exame físico nas lesões avaliadas na ressonância magnética e observadas no intraoperatório durante a artroscopia. Nessa perspectiva, pudemos observar que, na população estudada, a palpação do sulco intertubercular do úmero é um bom teste para detectar a lesão de alto grau do tendão da CLB. Da mesma forma, a ressonância magnética também apresentou concordância com a artroscopia para as lesões SLAP e para a luxação da CLB.

Discussão

Pacientes acometidos por doenças do tendão da CLB frequentemente relatam dor na região anterior do ombro, localizada no sulco intertubercular do úmero. Os sintomas podem ser difíceis de serem distinguidos dos das demais afecções do ombro, especialmente no caso das lesões do manguito rotador. 16

Apesar da não significância estatística, encontramos uma positividade semelhante entre o teste de Palm Up e a presença de lesão de alto grau do tendão da CLB no intraoperatório: 78% e 60%, respectivamente. O teste Palm Up, de acordo com Bennett et al, 17 é um teste com alta sensibilidade (90%) para lesões macroscópicas do tendão da CLB, o que, em menor proporção, também foi observado em nosso estudo.

Observamos uma positividade de 72% no teste de O'Brien. Na ressonância magnética, observamos apenas 4% dos exames positivos para lesão SLAP. Já durante a avaliação intraoperatória, encontramos 6% dos pacientes com esta lesão. Utilizamos o teste de McNemar para avaliar a concordância entre o exame físico, a ressonância magnética, e a artroscopia. Como resultado, observamos uma discordância entre a positividade no teste de O'Brien tanto em relação à ressonância magnética quanto em relação à artroscopia, demonstrando que esse teste isolado não é adequado para o diagnóstico da lesão SLAP. 18 Todavia, as incidências da lesão SLAP na ressonância magnética e na artroscopia apresentaram concordância estatisticamente significativa.

A literatura é controversa em relação à capacidade do teste de O'Brien, isoladamente, detectar a lesão SLAP. Ben Kibler et al 12 demonstraram uma sensibilidade moderada (61%) para o teste, em concordância com o estudo de Godinho et al, 19 que observaram uma sensibilidade de 66,7%. Esse teste não é capaz de reproduzir o movimento de peel back que ocorre na CLB para provocar o sintoma no paciente. Apesar desse fato, o teste de O'Brien apresenta moderada capacidade de diagnosticar a lesão SLAP, 16 o que não foi concordante com os nossos resultados. Por outro lado, outros autores concluíram que esse teste não é um indicador sensível para o diagnóstico, observando, ainda, uma grande incidência de pacientes falsos positivos, atribuindo a causa desse viés às lesões associadas no ombro (por exemplo, a lesão do manguito rotador). 20 21

Nenhum teste isolado, aplicado para diagnosticar a lesão SLAP, é suficiente para o diagnóstico. Uma combinação entre os testes disponíveis pode aumentar a eficiência na identificação da lesão, ainda que o resultado dessa associação seja pouco expressivo em relação a qualquer teste aplicado de maneira isolada. 18

No total, 40% dos pacientes tiveram resultado positivo no teste de Yergason. Entretanto, somente em 20% dos pacientes foi observada luxação do tendão da CLB à artroscopia, e 14% foram diagnosticados na ressonância magnética. Da mesma maneira, quando aplicamos o teste de McNemar, observamos uma discordância entre a incidência do teste de Yergason e as incidências da lesão tanto na ressonância quanto na artroscopia, demonstrando que esse teste isolado não é adequado para o diagnóstico de luxação da CLB. Todavia, as incidências da lesão na ressonância e na artroscopia também foram concordantes com a significância estatística.

Em consonância com nossos resultados em relação ao teste de Yergason, Ben Kibler et al 12 demonstraram em seu estudo que esse teste apresenta alta especificidade e baixa sensibilidade, sendo mais preciso para descartar a lesão do que para detectá-la.

Taylor et al 22 observaram que a palpação do sulco intertubercular do úmero e o teste O'Brien têm alta sensibilidade (97,8% e 95,7%, respectivamente). Por outro lado, os testes Palm Up e de Yergason são bastante específicos (86,7% e 97,9%, respectivamente), apesar de apresentarem baixa sensibilidade. Portanto, quando o teste de O'Brien e a palpação do sulco intertubercular do úmero forem negativos, podemos excluir com segurança uma lesão extra-articular da CLB.

Ao analisarmos nossos resultados em relação aos testes especiais descritos anteriormente, bem como os encontrados na literatura, observamos que os testes aplicados em conjunto têm maior êxito no diagnóstico do que quando aplicados isoladamente. 18

As lesãos do tendão da CLB são complexas e multifatoriais, sendo didaticamente definidas como lesões no complexo bíceps-labial, que são divididas em: lesões da inserção da CLB no labrum (lesões SLAP); lesões intra-articulares do corpo e da polia do tendão ; e lesões extra-articulares no sulco intertubercular do úmero. Tendo em vista essa interação entre as possíveis regiões que poderiam abrigar lesões dolorosas do tendão da CLB, foi proposto um conjunto de três testes para aumentar a precisão diagnóstica, em vez de usar os testes isolados para o diagnóstico. Propô-se aplicar os seguintes testes associados: palpação do sulco intertubercular do úmero; o teste do arremesso (com o braço abduzido a 90°, cotovelo fletido a 90°, e rotação externa máxima, o paciente inicia o movimento de arremesso contra resistência do examinador); e o teste de O'Brien. 18 22

A ressonância magnética é o exame mais utilizado para diagnosticar lesões intra-articulares do tendão da CLB. Em nosso estudo, o exame foi positivo em 92% dos pacientes, sendo que 59,6% deles apresentavam lesão de alto grau da CLB (lesão acometendo mais de 50% do tendão). Observamos uma concordância de 90% entre a ressonância magnética e a artroscopia, considerando como sinais macroscópicos de lesão a hiperemia, o achatamento e a lesão parcial de alto grau.

Em contrapartida, Malavolta et al 23 apresentaram em seu estudo uma sensibilidade moderada (67%) e uma alta especificidade (98%) para o exame de ressonância magnética. No referido estudo, foram avaliadas somente as rupturas totais do tendão da CLB, ao passo que em nosso estudo consideramos também sinais inflamatórios e as lesões parciais, o que poderia explicar a maior incidência de exames positivos.

Mohtadi et al 13 observaram uma menor prevalência de diagnóstico na ressonância magnética e uma menor concordância entre a ressonância magnética e a artroscopia, 66% e 37,7%, respectivamente. Atribuímos essa discordância ao fato de a população avaliada em nosso estudo ser mais idosa (com uma média de idade de 65,1 anos, contrastando com uma média de idade de 46,2 anos do referido estudo), considerando que a incidência das lesões do tendão da CLB associadas às lesões do manguito rotador aumentam com a idade.

A única correlação com significância estatística entre o exame físico e a avaliação artroscópica encontrada em nosso estudo foi a dor à palpação do sulco intertubercular do úmero, observada em 83% dos pacientes cuja lesão acometia mais de 50% da espessura do tendão da CLB. A lesão parcial é a indicação mais comum para os procedimentos cirúrgicos: tenotomia e tenodese. 24 Nessa perspectiva, o cirurgião já deve estar preparado para a possibilidade de intervenção no tendão da CLB caso a suspeita no exame físico seja confirmada no intraoperatório.

Atualmente, estudos histológicos têm questionado se realmente as alterações apresentadas nos exames de imagens, bem como as alterações morfológicas visualizadas na artroscopia, podem, de fato, caracterizar um processo inflamatório da CLB. Streit et al 25 concluíram, em seu estudo, que a dor anterior do ombro não parece estar relacionada ao processo inflamatório da porção extra-articular do tendão da CLB na maioria dos casos. Dos 26 pacientes avaliados, somente 2 apresentavam alterações histológicas de inflamação crônica, e nenhum deles apresentou alteração histológica característica de processo inflamatório agudo.

A relação entre as lesões do manguito rotador e as lesões do tendão da CLB são bem conhecidas na literatura médica, 15 e, apesar de vários estudos confirmarem sua relação anatômica, apenas alguns deles se dedicaram a uma investigação mais detalhada. 26 A associação entre essas duas lesões varia na literatura entre 78,5% em um grupo amostral menor ( n  = 28), 24 e 22% em uma amostragem maior ( n  = 207), conforme observado por Braum et al. 27

Lafosse et al 21 observaram uma forte relação entre as lesões da CLB e o tamanho da lesão do manguito rotador. Desse modo, nosso estudo corrobora a literatura e acrescenta uma relação de risco ainda não descrita entre essas duas variáveis. Observamos que, para cada centímetro de lesão do tendão do músculo supraespinal, o paciente tem um risco 1,7 vezes maior de desenvolver uma lesão de alto grau do tendão da CLB. A incidência varia de 41,4% a 67,1% para as lesões de 1 cm e 3 cm, respectivamente.

Pacientes submetidos à intervenção cirúrgica no bíceps concomitante ao reparo da lesão do manguito rotador obtiveram melhores resultados em relação ao reparo do manguito isolado. 28 Chechia et al 29 demonstraram, em seu estudo, uma satisfação de 93,4% em pacientes submetidos ao reparo do manguito rotador associado à tenodese do tendão da CLB. Ikemoto et al 30 observaram melhores resultados no grupo de pacientes submetidos à tenotomia associada à tenodese em relação à tenotomia isolada, ressaltando que os pacientes submetidos à tenotomia isolada também apresentaram resultados satisfatórios.

O estudo realizado apresentou limitações em relação à sua amostra, apesar da população de 50 pacientes ser compatível com a literatura nacional. Para um poder de teste de 50% e 90%, necessitaríamos de uma amostra de 208 e 300 pacientes, respectivamente. Da mesma maneira, apontamos como fatores limitantes do nosso estudo a ausência de um grupo de controle com pacientes sem a lesão do tendão da CLB, bem como de uma população específica, composta, em sua maioria, por pacientes do sexo feminino com uma média de idade de 65,1 anos.

O fato de não termos encontrado associações significativas entre as variáveis não significa que elas não existam, o tamanho amostral pode ter sido o responsável pela não significância nas análises.