Literature DB >> 29983466

Cancer incidence and mortality in Bucaramanga, Colombia. 2008-2012.

Claudia Janeth Uribe Pérez1,2, Claudia Milena Hormiga Sánchez3, Sergio Eduardo Serrano Gómez4.   

Abstract

INTRODUCTION: Cancer is a burden in the world, especially for the least developed countries. The Population Registries of Cancer are fundamental in order to know the territorial profiles of cancer, and to evaluate the impact of their control programs.
OBJECTIVE: To estimate the incidence and mortality from cancer in the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga in the period 2008-2012.
METHODS: A descriptive population study of cancer incidence and mortality in the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga was conducted. Primary invasive cancer cases from the 2008-2012 period was obtained from the RPC-AMB base. Population and death data were provided by the National Administrative Department of Statistics (DANE, for its initials in Spanish). Crude rates of global and specific incidence and mortality were estimated by sex, and standardized incidence and mortality rates.
RESULTS: During the five-year period, 8,775 incidents of cancer were recorded (excluding non-melanoma skin cancer). The global standardized incidence rates per 100,000 person-years were 151.7 in men and 157.2 in women. The main locations were prostate, stomach and colorectal, in men; breast, thyroid and colorectal in women. The standardized mortality rate per 100,000 person-years was 94.8 in men and 78.0 in women.
CONCLUSION: The incidence and mortality rates in most locations are lower than the national ones and those in the previous quinquennium in the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga. Thyroid cancer, colorectal cancer, and leukemia show a tendency to increase, which demands further investigation.

Entities:  

Keywords:  Bucaramanga; cancer; incidence; mortality; records as subject

Mesh:

Year:  2018        PMID: 29983466      PMCID: PMC6018816          DOI: 10.25100/cm.v49i1.3632

Source DB:  PubMed          Journal:  Colomb Med (Cali)        ISSN: 0120-8322


Introduction

Cancer represents a huge burden in the world, causing about 14.1 million new cases and 8.2 million deaths in 2012. The burden of cancer is increasing in less developed countries, from which about 57% of the new cases come up as well as 65% of the deaths caused by this disease. It is estimated that 48% of prevalent cases of cancer at five years of diagnosis occur in the regions with less economic development , . The incidence of cancer is increasing. It is expected that by 2025, there will be more than 20 million new cases, and a greater burden in low and middle income countries , . This trend is attributed to the growth and aging of the population, as well as to a growing prevalence of clearly established risk factors, such as smoking, overweight, physical inactivity and changes in reproductive patterns associated with urbanization and economic development , . To generate impact on the reduction of the problems generated by this disease, the World Health Organization (WHO) promotes the creation of effective programs that improve early detection, timely diagnosis, and a specific and effective treatment . It also leads cancer control programs with the promotion of national cancer control policies, plans and programs. One of the strategies has been the promotion, establishment and strengthening of the monitoring and evaluation of this disease through registries, as well as research aimed at the burden of the disease, as well as increasing the availability of resources for its care . Population Cancer Registries (RPC, for its initials in Spanish) are essential information systems for cancer control programs; these allow determining frequencies, incidences, mortality and trends, which are the result of activities aimed at collecting, analyzing and continuously disseminating information on cancer cases that occur in a specific population, with guarantee of the quality of the data (completeness, precision, and comparability) , . In Colombia there are four RPC with international recognition. One of these is the Population Registry of Cancer of the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga (RPC-AMB), which has managed to consolidate a continuous work during 18 years of operation , . With the leadership of the Ministry for Health and Social Protection, the National Cancer Information System was set up and the National Cancer Observatory for Colombia was created, led by the National Cancer Institute of Colombia (INC, for its initials in Spanish), in order to know the territorial profile and evaluate the impact of cancer control programs . Population Cancer Registries are a fundamental part of this initiative ; through them, the epidemiology of the disease can be known; and also the rate progress is being made in terms of fulfilling one of the pillars of the Ten-Year Plan for Cancer Control . This study describes the total and specific incidence and mortality rates by sex, corresponding to the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga during the period 2008-2012.

Materials and Methods

A descriptive population study was proposed, with the incident cases of invasive cancer registered in the databases of the RPC-AMB in the quinquennium 2008-2012.

Geographic area

Metropolitan Area of ​​Bucaramanga is a geographical area made up of four municipalities in the province of Santander: Bucaramanga (its capital city), Floridablanca, Girón and Piedecuesta. It is located in the Andean region and it has an area of ​​1,479 km2. Each municipality is independent in its political organization, but they are completely related from an economic and social perspective . According to population projections of DANE, AMB had 1,074,000 inhabitants at the middle of the 2008-2012 period (53.5% of the provincial total); 94.3% were urban residents, 51.9% were women, 24.5% were aged under 15 years, and 20.4% were older than 50 years . AMB is an important reference center for the care of cancer patients in the northeastern part of the country, with state (hospitals) and private institutions (clinics, specialized medical centers, diagnostic centers, oncology centers and medical specialists in all areas) that provide various oncological services for diagnosis and treatment.

The Population Registry of Cancer of the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga (RPC-AMB)

RPC-AMB has carried out permanent activities since April 2000, as a result of the commitment assumed by La Universidad Autónoma de Bucaramanga). The economic resources are assigned in the research calls of the university, and it receives annual co-financing from the INC.

Method of data collection and processing

RPC-AMB makes active collection of incident cases through periodic visits to information sources: pathology and hematology laboratories, hospital discharges, imaging centers, screening centers, volunteer programs, oncology centers, medical specialists, autopsies and certificates of deaths that are obtained in the Provincial Health Secretariat. A recordable case is any malignancy of any location including benign neoplasms of the Central Nervous System (CNS) and carcinomas in situ that have been diagnosed after January 1 of the year 2000 in residents of AMB, both in urban and rural areas, regardless of the diagnostic method used, so that cases identified by death certificate are also included. It excludes non-melanoma skin cancer (basal cell and squamous cell). The cases obtained by hospital discharge and death certificates follow a process of verification of the diagnosis, through the search of the clinical history. When no additional information is obtained from the case obtained by the death certificate, it is recorded as a case identified only by its death certificate (death certificate only - DCO). The coding of cancer cases is carried out under the supervision of the RPC Director, by personnel trained in the International Classification of Diseases for Oncology (ICD-O) - 3rd edition, 1st revision, published by the World Health Organization (WHO) ) in 2013, and the IARC criteria for multiple primary tumors , . RPC-AMB complies with confidentiality standards following the parameters of the IARC and the research commitment ethics. Only the staff of RPC-AMB accesses the information of each case, which allows exhaustive work in the control of the duplicity of the information , . The source of information on deaths was DANE, the official entity that collects, organizes and codifies the basic causes of mortality using the tenth revision of the International Classification of Diseases (ICD 10) . The CanReg5 program , designed for the RPC by the IARC, was used to systematize the information of the incident cases, which allows eliminating duplicates and identifying multiple primary tumors. Additionally, the data is also validated with the IARC Tools and Registry Plus™ Link Plus programs , . For the estimation of the incidence rates, the population of the AMB of the study period, projected by DANE, was used as the denominator. Crude and standardized rates were calculated by direct method using the global standard population proposed by Segi and corrected by Doll . The analyses were performed in Stata 14 and the program CanReg5 ©, version 5.00.42, software created by the International Agency for Research on Cancer (IARC), in collaboration with the International Association of Cancer Registries (IACR), available for free all members of the IACR .

Results

During the 2008-2012 quinquennium, there were 8,775 incident cases of cancer in AMB (excluding non-melanoma skin cancer); (57.2%) occurred in women, (84.2%) were verified by microscopy (cytology, hematology or pathology), (7.6%) were detected only by death certificate, and (7.2%) by clinical history (Table 1). The percentage of cases identified by microscopy was higher in women than in men (88.0 and 81.4 respectively p <0.0001); in contrast, the percentage of cases identified by death certificate was higher in men than in women (9.1 and 6.5 p <0.0001).
Table 1

Quality index by cancer location and sex. Metropolitan Area of ​​Bucaramanga, 2008-2012.

PlaceMen Women CIE-10
n% DCO% MVn% DCO% MV
Oral cavity and pharynx1165.291.4691.488.4C00-C14
Esophagus4316.379.12920.772.4C15
Stomach4276.689.534511.382.6C16
Colorectal3535.991.04574.892.3C18-C21
Liver9035.646.76931.944.9C22
Pancreas5433.337.06131.137.7C25
Lung25121.966.120023.564.0C33-C34
Melanoma, skin590.0100.0533.892.5C43
Breast128.383.313091.495.3C50
Cervix0.0--4183.891.6C53
Others in uterus0.0--2224.194.1C54-C55
Ovary0.0--2158.485.1C56
Prostate9807.376.80.0--C61
Urinary Bladder833.695.2395.187.2C67
Thyroid660.093.94561.597.4C73
Lymphoma2311.396.12250.997.3C81-C90;C96
Leukemia1801.796.11512.696.7C91-C95
Others 79512.775.067215.570.9 
All locations without skin3,7549.188.05,0216.581.4 

DCO: death certificate as the only evidence

MV: microscopic verification

DCO: death certificate as the only evidence MV: microscopic verification The average age at diagnosis was 57.3 years in women and 61.8 years in men (p <0.0001). The location of the most frequent malignant tumors in women were breast (26.1%), colorectal (9.1%), thyroid (9.1%), cervix (8.3%) and stomach (6.9%). In men, the most frequent cancers were: prostate (26.1%), stomach (11.4%), colorectal (9.4%), trachea bronchi and lung (6.7%), lymphoma and myeloma (6.2%) (Table 2).
Table 2

Cases and crude and standardized incidence rates per 100,000 persons-year due to cancer and sex. Metropolitan Area of Bucaramanga, 2008-2012

PlaceBoth Men Women CIE-10
n%TCASRn%TCASRn%TCASR
Oral cavity and Pharynx1852.13.44.31163.14.54.6691.42.42.1C00-C14
Esophagus720.81.31.2431.11.71.7290.61.00.8C15
Stomach7728.814.313.142711.416.517.13456.912.310.2C16
Colorectal8109.21513.93539.413.614.34579.116.313.7C18-C20
Liver1591.82.92.7902.43.53.7691.42.42.0C22
Pancreas1151.32.12.0541.42.12.2611.22.21.8C25
Lung4515.18.47.82516.79.710.32004.07.25.9C33-C34
Melanoma, skin1121.32.12.0591.62.32.3531.11.91.7C43
Breast1.32115.124.323.0120.30.50.51,30926.146.341.2C50
Cervix4184.87.87.100.00.00.04188.315.013.0C53
Others in uterus2222.54.13.900.00.00.02224.47.87.1C54-C55
Ovary2152.54.03.800.00.00.52154.37.77.0C56
Prostate98011.218.117.398026.137.740.900.00.00.0C61
Urinary Bladder1221.42.32.0832.23.23.3390.81.41.1C67
Thyroid5225.99.78.9661.82.52.44569.116.314.5C73
Lymphoma4565.28.48.12316.28.99.12254.58.07.3C81-C90;C96
Leukemia3313.86.16.31804.86.97.31513.05.45.5C91-C95
Other neoplasms 1,46716.727.125.979521.230.531.667213.423.921.3 
Total Cases without C448,775100.0162.2153.13,754100.0144.5151.75,021100.0178.7157.2

CR: Crude rates per 100,000

ASR: Standardized rates by age per 100,000

CR: Crude rates per 100,000 ASR: Standardized rates by age per 100,000 Rates are expressed per 100,000 persons-years. The cancer incidence rate standardized by age was 151.7 in men, and 157.2 in women. The standardized rates of the five most frequent cancers in men were prostate (40.9), stomach (17.1), colorectal (14.3), lung (10.3) and lymphoma (9.1). In women, they were breast (41.2), thyroid (14.5), colorectal (13.7), cervix (13.0) and stomach (10.2). In women, the five tumor sites with a percentage of microscopic diagnosis greater than 95.2% were: thyroid, lymphoma, leukemia, kidney and breast. In men, they were skin melanoma, leukemia, lymphoma, bladder and thyroid. The type of cancer with the highest percentage of diagnosis by death certificate was: liver (31.9% in women and 35.6% in men), pancreas (31.1% in women and 33.3% in men) and lung (23.5% in women and 21.9% in men). The behavior of the age-specific incidence of the two most frequent types of cancer in women is different. Breast cancer rises sharply since the end of the third decade of life, reaching its peak at around 70 years of age; in contrast, the incidence of thyroid cancer begins in the middle of the second decade of life, and reaches its peak at around 55 years of age, with a magnitude 60% lower than that of breast cancer at this age (Fig. 1). In men, the incidence of gastric cancer increases after 30 years of age, and that of the prostate increases after 40 years of age, but the latter presents a much steeper upward curve, almost tripling the incidence of gastric cancer at 80 years of age (Fig. 2).
Figure 1

Age-specific incidence rates of the most frequent cancers in women in the metropolitan area of Bucaramanga, stratified by quinquennial 2008-2012.

Figure 2

Age-specific incidence rates of the most frequent cancers in men in the metropolitan area of Bucaramanga, stratified by quinquennial 2008-2012.

During the 2008-2012 quinquennium, of 24,860 deaths registered in AMB, 4,998 (20.1%) corresponded to malignant neoplasms; 50.2% occurred in women. For the general population, the mortality rate standardized by cancer was 84.6 per 100,000 persons-years. The most frequent cancers were: stomach (13.9%), lung (11.4%), colorectal (9.0%), breast (7.1%), prostate (6.0%), leukemia (5.3%), liver (5.1%), lymphoma (5%), cervix (3.8%) and pancreas (3.5%). Women had a standardized mortality rate by age of 78.0 per 100,000 women-year. The cancers that caused the greatest number of deaths were breast (13.3%), stomach (11.8%), colorectal (9.4%), lung (8.7%), cervix (7.1%), liver (4.8%), leukemia and lymphomas. (4.7% each). In men, the mortality rate standardized by age was 94.8 per 100,000 men-year, cancers of stomach (15.9%), lung (14.1%) and prostate (12.4%), colorectal (8.0%), liver (5.4%), leukemia (6.0%) and lymphoma (5.4%) (Table 3 ).
Table 3

Cases and crude and standardized death rates (world SEGI population) per 100,000 persons-year, by location and sex. Metropolitan Area of Bucaramanga, 2008-2012

PlaceBoth MenWomen ICD-10
n%CRASRAn%CRASRn%CRASR
Oral cavity and Pharynx1122.22.11.9813.43.13.3311.21.10.9C00-C14
Esophagus941.91.71.5602.52.32.3341.31.21.0C15
Stomach68613.712.811.637915.914.715.230711.8119.0C16
Colorectal4559.08.37.42048.07.98.12419.48.66.7C18-C20
Liver2545.14.74.41305.45.05.31244.84.43.7C22
Pancreas1753.53.32.9803.33.13.2953.63.42.7C25
Lung56311.310.59.633714.113.013.72268.78.16.6C33-C34
Melanoma, skin501.00.90.8261.11.01.0240.90.80.7C43
Breast3497.06.56.130.10.10.134613.312.410.8C50
Cervix1863.73.53.1   1867.16.75.7C53
Others in uterus551.11.00.9   552.12.01.6C54-C55
Ovary1282.62.42.2   1284.94.64.0C56
Prostate2975.95.54.629712.411.511.3   C61
Urinary Bladder631.31.21.0361.51.41.4271.01.00.7C67
Lymphoma2515.04.74.31295.45.05.11224.74.43.7C81-C90;C96
Leukemia2665.34.94.71436.05.55.61234.74.44.1C91-C95
Other locations1.01320.318.817.348020.118.519.153320.419.116.0
Total cases of cancer4,997100.092.984.62,390100.092.494.82,607100.093.378.0

CR: Crude rates per 100,000

ASR: Standardized rates by age per 100,000

CR: Crude rates per 100,000 ASR: Standardized rates by age per 100,000

Discussion

This study presents the results of cancer incidence and mortality in the quinquennium 2008-2012, thus providing continuity with the data for the 2003-2007 quinquennium . In general, the quality of the data analyzed was better than for the previous quinquennium, because the percentage of cases that were detected only by death certificate decreased. In the interpretation of data, it is important to bear in mind that the classification of the cases used in the current study was based on the first revision of the ICD-O-3, which includes changes in the codes related to the behavior of some tumor lesions and morphological codes of hematolymphoid and central nervous system neoplasms, which were not taken into account in the analysis of the previous quinquennium. When compared with the 2003-2007 quinquennium, the average age at diagnosis moment was similar for both sexes. The total number of new cases (excluding non-melanoma skin cancer) increased 6.7%, as well as the percentage representation of women, which went from 54.3% to 57.2%. However, the overall incidence rate in men and women decreased, especially in men, because the male/female ratio (m/f) was 1.0, showing a behavior contrary to that reported by the Population Registry of Cali Cancer (RPCC, for its initials in Spanish) for the same period (ratio m/f of 1.1) , but similar to the behavior reported for previous years in countries such as Ecuador, Peru and Mexico . The standardized rates of incidence in the 2008-2012 period in AMB were lower than those reported by RPCC in the same period , as well as those of the South American population (206.7 per 100,000 men-year and 180.6 per 100,000 women -year) and worldwide (182.0 per 100,000 men-year and 165.2 per 100,000 women-year) . Breast cancer was the most frequent in women from AMB, with percentage representation and standardized incidence rate similar to those of the previous quinquennium (41.2 versus 41.9 per 100,000 women-year) , and the global behavior reported for the year 2012 . However, the order of the other more frequent cancers in women from AMB was modified, placing thyroid cancer in the second place, followed by colorectal cancer, and displacing cervix cancer to the fourth place; cervix cancer had occupied the second place in the previous quinquennium, showing a sustained tendency to decrease in its rate since 2000. Stomach cancer was the fifth cancer in frequency, with the same incidence as in the previous quinquennium. According to the estimates of the National Health Observatory (ONS, for its initials in Spanish) in Colombia for the year 2012, breast cancer, followed by cervical cancer, continued to have the highest incidence in women, with magnitudes higher than those of AMB (47.3 and 16.3 per 100,000 women-year, respectively); while cancer of the colon, rectum and anus (7.8 per 100,000 women-year), thyroid cancer (11.2 per 100,000 women-year) and stomach cancer (9.6 per 100,000 women-year) had lower rates. Particularly, the latter showed a marked downward trend in the country during the 2010-2014 period , in contrast to the stability of its behavior in women from AMB. In men, the order of the five cancers with the highest incidence remains the same from one quinquennium to another; all but colorectal cancer showed a decrease in the standardized incidence rate compared to the quinquennium 2003-2007 . These five types of cancer were also the ones with the highest incidence for men in the country in 2012, although with standardized rates higher than those of AMB and with an increasing tendency in the quinquennium 2010-2014; with the exception of stomach cancer, which showed a clear tendency to decrease at national level . In relation to mortality, the profile of AMB is similar to the quinquennium 2003-2007, although with lower rates in most locations; especially stomach cancer, which decreased particularly in men, from 20.1 to 15.2 per 100,000 men- year. In contrast, the death rate for colorectal cancer increased in men, as did the mortality rate from leukemia, which increased in men and women, with mortality in the period 2008-2012 being 2.4 times higher than in the previous quinquennium . The outlook in AMB contrasts with that of the country, which according to ONS calculations had higher standardized mortality rates and a tendency to increase in several locations. However, mortality from leukemia showed an opposite behavior compared to the national estimate for 2012, with AMB reaching a 46.5% higher rate in men and 70.5% higher in women in the 2008-2012 quinquennium. Unlike the behavior of the country, whose mortality from cancer of the colon, rectum and anus increased in men and women during the quinquennium 2010-2014, in AMB this behavior was only observed in men . The behavior of the country reflects the double burden of cancer faced by the Central and South America regions, which manifests in high rates of cancer related to infection (cervix, stomach and liver) and an increase in cancers related to lifestyle (prostate, breast, colon and rectum), the latter ones possibly have to do with aspects of economic development, such as the increase in the age of first pregnancy, lower parity, smoking and alcohol consumption, diets poor in fruits and vegetables , obesity and physical inactivity . Although in several locations of tumors, AMB has lower incidences compared to the total population of the country, here the double burden is also appreciated. In addition, the magnitude of colorectal cancer and its tendency to increase in both sexes is noteworthy, as well as the high frequency of stomach cancer and the increased incidence of thyroid cancer in women. Also, although the risk of dying from cancer is lower in AMB than in the rest of the country for almost all locations, and it was lower than in the previous quinquennium, the increase in mortality from colon cancer and rectum in men, and from leukemia for both sexes is significant. This profile raises more attention to the prevention of colon and rectum cancer in AMB, where the magnitude of the incidence is similar for both sexes, unlike what happens in much of the world. This type of cancer shares with breast cancer several prevention measures, such as the maintenance of body weight, increased physical activity and decreased consumption of alcohol, red and processed meats, and tobacco . It should be noted that the prevalence of overweight or obesity in the province of Santander is 50.1%, higher in men, although abdominal obesity is higher in women (46.6% versus 40.11%), the consumption of fruits and vegetables is very low (94.9% did not reach the recommended daily consumption) , and gender and socioeconomic inequalities have been documented in the practice of physical activity, with women being less active, especially those engaged in unpaid work . Inequalities in lifestyles demand comprehensive approaches that deepen the role of social structures in the configuration of health decisions and practices, as these do not depend solely on personal decisions , . Improving and promoting equity at all preventive levels in relation to stomach cancer is also a priority for AMB, especially when marked socio-economic inequalities have been documented in the survival of patients, despite the existence of the "universal" system of social security in health . With regard to thyroid cancer, this presents an increase on incidence rates similar to the data reported for several regions of the world and the country. In some countries such as the United States, the increase in incidence rates was recorded three decades ago due to a greater use of diagnostic methods such as ultrasound, which allowed them to find very small nodules that would probably go unnoticed for a long time; that is, the relative increase in incidence could be influenced by the diagnosis. Finally, the behavior of hematolymphoid neoplasms, especially in leukemia, with mortality rates that have doubled the rates of the previous quinquennium in our region, raises concerns about the factors that have impacted this marked increase in mortality rates. It is important to explore modifiable factors, especially those that have been associated with barriers in the health care of patients with cancer, such as administrative, economic and cultural factors, with delays in the opportunity for diagnosis and treatment .

Conclusions

This study presents the magnitude of cancer in the Metropolitan Area of ​​Bucaramanga during the quinquennium 2008-2012, comparatively with the quinquennium 2003-2007. Positive behaviors are revealed for several cancers, which show a decrease in the incidence of one quinquennium to another, or magnitudes lower than those of the country; however, the magnitude and tendency to increase in colorectal cancer for both sexes is to significant, as well as the high frequency of stomach cancer, and the increased incidence of thyroid cancer in women. Likewise, mortality from colon and rectal cancer in men, and from leukemia for both sexes has increased, which requires further investigation and the strengthening of preventive measures.

Introducción

El cáncer constituye una enorme carga en el mundo, ocasionando cerca de 14.1 millones de casos nuevos y 8.2 millones de muertes en el 2012. La carga por cáncer es cada vez mayor en los países menos desarrollados, de donde provienen alrededor del 57% de los casos nuevos y el 65% de las muertes ocasionadas por esta enfermedad. Se estima que el 48% de los casos prevalentes de cáncer a cinco años del diagnóstico se presentaron en las regiones con menor desarrollo económico ,. La incidencia del cáncer está aumentando. Se espera que para el año 2025 se presenten más de 20 millones de casos nuevos, y una mayor carga en los países de bajos y medianos ingresos ,. Esta tendencia se atribuye al crecimiento y envejecimiento de la población, así como a una creciente prevalencia de factores de riesgo claramente establecidos como el tabaquismo, el sobrepeso, la inactividad física y los cambios en los patrones reproductivos asociados con la urbanización y el desarrollo económico ,. Para impactar en la reducción de la problemática generada por esta enfermedad, la OMS promueve la creación de programas efectivos que logren mejorar la detección precoz, el diagnóstico oportuno y un tratamiento específico y efectivo . Asimismo, lidera programas de control del cáncer con la promoción de políticas, planes y programas nacionales de control del cáncer. Una de las estrategias ha sido la promoción, el establecimiento y fortalecimiento del monitoreo y la evaluación de esta enfermedad por medio de registros, así como de investigaciones dirigidos a la carga de la enfermedad y mayor disponibilidad de recursos para su atención . Los Registros Poblacionales de Cáncer (RPCs) son sistemas de información imprescindibles para los programas del control de cáncer; estos permiten determinar frecuencias, incidencias, mortalidad y tendencias, como resultado de actividades encaminadas a recoger, analizar y difundir de manera continua, información de los casos de cáncer que ocurren en una población específica, con garantía de la calidad de los datos (exhaustividad, precisión, y comparabilidad) ,. En Colombia existen cuatro RPCs con reconocimiento internacional. Uno de estos, es el Registro Poblacional de Cáncer del Área Metropolitana de Bucaramanga (RPC-AMB) que ha logrado consolidar un trabajo continuo durante 18 años de funcionamiento ,. Con el liderazgo del Ministerio de Salud y de la Protección social se organiza el Sistema Nacional de Información en Cáncer y se crea el Observatorio Nacional de Cáncer para Colombia liderado por el Instituto Nacional de Cancerología de Colombia (INC) con el fin de conocer el perfil territorial y la evaluación del impacto de los programas de control de cáncer . Los RPCs son una pieza fundamental de esta iniciativa y a través de ellos se puede conocer la epidemiología de la enfermedad con lo cual se avanza en el cumplimiento de uno de los objetivos pilares del Plan Decenal de Control de Cáncer . En este estudio se describen las tasas de incidencia y mortalidad totales y específicas por sexo, correspondientes al Área Metropolitana de Bucaramanga en el periodo 2008-2012.

Materiales y Métodos

Se planteó un estudio poblacional descriptivo, con los casos incidentes de cáncer invasivos registrados en las bases de datos del RPC-AMB en el quinquenio 2008-2012.

Área geográfica

El AMB es una zona geográfica conformada por cuatro municipios del departamento de Santander: Bucaramanga (capital), Floridablanca, Girón y Piedecuesta. Está ubicada en la región andina y cuenta con una extensión de 1,479 Km2. Cada municipio es independiente en su organización política, pero están completamente relacionados desde la perspectiva económica y social . Según proyecciones de población del Departamento Administrativo Nacional de Estadística (DANE), a mitad del periodo 2008-2012 el AMB contaba con 1,074,000 (53.5% del total departamental), 94.3% eran residentes urbanos, 51.9% eran mujeres, 24.5% menores de 15 años y 20.4% mayores de 50 años . El AMB es un importante centro de referencia para la atención de pacientes con cáncer en la zona nororiental del país, cuenta con instituciones públicas (hospitales) y privadas (clínicas, centros médicos especializados, centros de diagnóstico, centros oncológicos y médicos especialistas en todas las áreas) que proveen diversos servicios oncológicos para el diagnóstico y tratamiento.

Registro Poblacional de Cáncer del Área Metropolitana de Bucaramanga

El RPC-AMB ha realizado actividades permanentes desde abril del 2000, fruto del compromiso asumido por la UNAB. Los recursos económicos son asignados en las convocatorias de investigación de la Universidad y recibe cofinanciación anual del Instituto Nacional de Cancerología.

Método de recolección y procesamiento de los datos

El RPC-AMB hace recolección activa de los casos incidentes mediante visitas periódicas a las fuentes de información: laboratorios de patología y hematología, egresos hospitalarios, centros de imagenología, centros de tamizaje, voluntariados, centros de oncología, médicos especialistas, autopsias y certificados de defunción que son obtenidos en la Secretaría de Salud Departamental. Un caso registrable es toda neoplasia maligna de cualquier localización incluyendo las neoplasias benignas del Sistema Nervioso Central (SNC) y los carcinomas in situ que hayan sido diagnosticadas después del 1ro de enero del año 2000 en residentes del AMB, tanto de zona urbana como rural, independiente del método diagnóstico utilizado, de tal forma que también se incluyen los casos identificados por certificado de defunción. Se excluye el cáncer de piel no melanoma (basocelular y escamocelular). Los casos obtenidos por egreso hospitalario y certificados de defunción siguen un proceso de verificación del diagnóstico, mediante la búsqueda de la historia clínica. Cuando no se obtiene información adicional del caso obtenido por el certificado de defunción, se registra como caso identificado únicamente por certificado de defunción (DCO por su sigla en inglés). La codificación de los casos de cáncer es realizada con supervisión de la Directora del RPC, por personal entrenado en la Clasificación Internacional de Enfermedades para Oncología (CIE-O) - 3ª edición, 1ª revisión, publicado por la Organización Mundial de la Salud (OMS) en el 2013, y en los criterios de la IARC para los tumores primarios múltiples ,. El RPC-AMB cumple con normas de confidencialidad siguiendo parámetros de la IARC y los compromisos de ética de la investigación. Sólo el personal del RPC-AMB accede a la información de cada caso que permite un trabajo exhaustivo en el control de la duplicidad de la información ,. La fuente de información de defunciones fue el DANE, entidad oficial que recoge, organiza y codifica la causa básica de mortalidad utilizando la décima revisión de la Clasificación Internacional de Enfermedades (CIE 10) . El programa CanReg5 , diseñado para los RPC por la IARC, fue empleado para la sistematización de la información de los casos incidentes, el cual permite eliminar duplicados e identificar tumores primarios múltiples. Adicionalmente, los datos también se validan con los programas IARCTools y Registry Plus™ Link Plus ,. Para la estimación de las tasas de incidencia se utilizó como denominador la población del AMB del período de estudio, proyectada por el DANE. Se calcularon tasas crudas y estandarizadas por método directo empleando la población estándar mundial propuesta por Segi y corregida por Doll . Los análisis se realizaron en Stata 14 y el programa CanReg5®, versión 5.00.42, software creado por la International Agency for Research on Cancer (IARC) en colaboración con la International Association of Cancer Registries (IACR), disponible gratuitamente para todos los miembros de la IACR .

Resultados

Durante el quinquenio 2008-2012 se registraron 8,775 casos incidentes de cáncer en el AMB (excluyendo cáncer de piel no melanoma), (57.2%) se presentaron en mujeres, (84.2%) fueron verificados por microscopía (citología, hematología o patología), (7.6%) fueron detectados únicamente por certificado de defunción y (7.2%) por historia clínica (Tabla 1). El porcentaje de casos identificados por microscopía fue mayor en mujeres que en hombres (88.0 y 81.4 respectivamente p <0.0001), en contraste, el porcentaje de casos identificados por certificado de defunción fue mayor en hombres que en mujeres (9.1 y 6.5 p <0.0001).
Tabla 1

Indice de calidad por localización del cáncer y sexo. Área Metropolitana de Bucaramanga, 2008-2012.

SitioHombres Mujeres CIE-10
n% DCO% VMn% DCO% VM
Cavidad oral y faringe1165.291.4691.488.4C00-C14
Esófago4316.379.12920.772.4C15
Estómago4276.689.534511.382.6C16
Colorrecto3535.991.04574.892.3C18-C21
Hígado9035.646.76931.944.9C22
Páncreas5433.337.06131.137.7C25
Pulmón25121.966.120023.564.0C33-C34
Melanoma, piel590.0100.0533.892.5C43
Mama128.383.31,3091.495.3C50
Cuello del útero0--4183.891.6C53
Otros útero0--2224.194.1C54-C55
Ovario0--2158.485.1C56
Próstata9807.376.80--C61
Vejiga833.695.2395.187.2C67
Tiroides660.093.94561.597.4C73
Linfoma2311.396.12250.997.3C81-C90;C96
Leucemia1801.796.11512.696.7C91-C95
Otros79512.775.067215.570.9
Todas las localizaciones sin piel3,7549.188.05,0216.581.4

%DCO: Porcentaje de casos por certificado de defunción como única evidencia

%VM: Porcentaje de casos con verificación microscópica

%DCO: Porcentaje de casos por certificado de defunción como única evidencia %VM: Porcentaje de casos con verificación microscópica El promedio de edad al momento del diagnóstico fue de 57.3 años en las mujeres y 61.8 años en los hombres (p <0.0001). La localización de los tumores malignos más frecuentes en las mujeres fueron mama (26.1%), colorrectal (9.1%), tiroides (9.1%), cuello de útero (8.3%) y estómago (6.9%). En los hombres, los tipos de cáncer más frecuentes fueron: próstata (26.1%), estómago (11.4%), colorrectal (9.4%), tráquea bronquios y pulmón (6.7%), linfomas y mielomas (6.2%) (Tabla 2).
Tabla 2

Casos y tasas de incidencia crudas y estandarizadas por 100,000 personas-año por cáncer y sexo. Área Metropolitana de Bucaramanga, 2008-2012

SITIOAmbos HombresMujeres CIE-10
n%TCTEEn%TCTEEn%TCTEE
Cavidad Oral y Faringe1852.13.44.31163.14.54.6691.42.42.1C00-C14
Esófago720.81.31.2431.11.71.7290.610.8C15
Estómago7728.814.313.142711.416.517.13456.912.310.2C16
Colon, recto8109.215.013.93539.413.614.34579.116.313.7C18-C20
Hígado1591.82.92.7902.43.53.7691.42.42.0C22
Páncreas1151.32.12.0541.42.12.2611.22.21.8C25
Pulmón4515.18.47.82516.79.710.32004.07.25.9C33-C34
Melanoma, Piel1121.32.12.0591.62.32.3531.11.91.7C43
Mama1,32115.124.323.0120.30.50.51,30926.146.341.2C50
Cuello del útero4184.87.87.100.00.00.04188.315.013.0C53
Otros útero2222.54.13.900.00.00.02224.47.87.1C54-C55
Ovario2152.54.03.800.00.00.52154.37.77.0C56
Próstata98011.218.117.398026.137.740.900.00.00.0C61
Vejiga1221.42.32.0832.23.23.3390.81.41.1C67
Tiroides5225.99.78.9661.82.52.44569.116.314.5C73
Linfoma4565.28.48.12316.28.99.12254.58.07.3C81-C90;C96
Leucemia3313.86.16.31804.86.97.31513.05.45.5C91-C95
Otras Neo1,46716.727.125.979521.230.531.667213.423.921.3
Total Casos sin C448,775100.0162.2153.13,754100144.5151.75,021100178.7157.2

TC: Tasas crudas por 100,000

TEE: Tasas estandarizadas por edad por 100,000

TC: Tasas crudas por 100,000 TEE: Tasas estandarizadas por edad por 100,000 Las tasas se expresan por 100,000 personas-año. La tasa de incidencia de cáncer estandarizada por edad fue de 151.7 en hombres, y 157.2 en mujeres. Las tasas estandarizadas de los cinco tipos de cáncer más frecuentes en hombres fueron próstata (40.9), estómago (17.1), colorrectal (14.3), pulmón (10.3) y linfoma (9.1). En mujeres fueron mama (41.2), tiroides (14.5), colorrectal (13.7), cuello de útero (13.0) y estómago (10.2). En mujeres las cinco localizaciones de tumores con porcentaje de diagnóstico microscópico mayor al 95.2% fueron: tiroides, linfomas, leucemias, riñón y mama. En hombres fueron melanoma de la piel, leucemia, linfoma, vejiga y tiroides. El tipo de cáncer con mayor porcentaje de diagnóstico por certificado de defunción fue: hígado (31.9% en mujeres y 35.6% en hombres), páncreas (31.1% en mujeres y 33.3% en hombres) y pulmón (23.5% en mujeres y 21.9% en hombres). El comportamiento de la incidencia específica por edad de los dos tipos de cáncer más frecuentes en las mujeres fue diferente. El cáncer de mama asciende de manera acentuada desde el final de la tercera década de vida, alcanzando su pico máximo alrededor de los 70 años, mientras que la incidencia del cáncer de tiroides inicia a mediados de la segunda década de vida y alcanza su pico alrededor de los 55 años con una magnitud 60% inferior a la del cáncer de mama en esta edad (Fig. 1). En los hombres, la incidencia del cáncer gástrico aumenta después de los 30 años y el de próstata se incrementa a partir de los cuarenta años, pero este último presenta una curva ascendente mucho más pronunciada llegando casi a triplicar la incidencia del cáncer gástrico a los 80 años (Fig. 2).
Figura 1

Tasas de incidencia específicas por edad de los cánceres más frecuentes en mujeres en el área metropolitana de Bucaramanga estratificada por quinquenios 2008-2012.

Figura 2

Tasas de incidencia específicas por edad de los canceres más frecuentes en hombres en el área metropolitana de Bucaramanga estratificada por quinquenios 2008-2012

Durante el quinquenio 2008-2012, de las 24,860 muertes registradas en el AMB, 4,998 (20.1%) correspondieron a neoplasias malignas, 50.2% ocurrieron en mujeres. En la población general la tasa de mortalidad estandarizada por cáncer fue de 84.6 por 100,000 personas-año. Los tipos de cáncer con mayor frecuencia fueron: estómago (13.9%), pulmón (11.4%), colorrectal (9.0%), mama (7.1%), próstata (6.0%), leucemia (5.3%), hígado (5.1%), linfoma (5.0%), cuello de útero (3.8%) y páncreas (3.5%). Las mujeres tuvieron una tasa de mortalidad estandarizada por edad de 78.0 por 100,000 mujeres-año. Los cánceres que mayor número de muertes ocasionaron fueron mama (13.3%), estómago (11.8%), colorrectal (9.4%), pulmón (8.7%), cuello de útero (7.1%), hígado (4.8%), leucemias y linfomas (4.7% cada uno). En hombres, la tasa de mortalidad estandarizada por edad fue de 94.8 por 100,000 hombres-año, los cánceres de estómago (15.9%), pulmón (14.1%) y próstata (12.4%), colorrectal (8.0%), hígado (5.4%), leucemia (6.0%) y linfoma (5.4%) (Tabla 3).
Tabla 3

Casos y tasas de mortalidad crudas y estandarizadas (población mundial Segi) por 100,000 personas-año, por localización y sexo. Área Metropolitana de Bucaramanga, 2008-2012

SITIOAmbos HombresMujeresICD-10
n%TCTEEn%TCTEEn%TCTEE
Cavidad oral y faringe1122.22.11.9813.43.13.3311.21.10.9C00-C14
Esófago941.91.71.5602.52.32.3341.31.21.0C15
Estómago68613.712.811.637915.914.715.230711.811.09.0C16
Colon, recto 4559.08.37.42048.07.98.12419.48.66.7C18-C20
Hígado2545.14.74.41305.45.05.31244.84.43.7C22
Páncreas1753.53.32.9803.33.13.2953.63.42.7C25
Pulmón56311.310.59.633714.113.013.72268.78.16.6C33-C34
Melanoma de piel501.00.90.8261.11.01.0240.90.80.7C43
Mama3497.06.56.130.10.10.134613.312.410.8C50
Cuello de útero1863.73.53.1    1867.16.75.7C53
Otros útero551.11.00.9    552.12.01.6C54-C55
Ovario1282.62.42.2    1284.94.64.0C56
Próstata2975.95.54.629712.411.511.3    C61
Vejiga631.31.21.0361.51.41.4271.01.00.7C67
Linfoma2515.04.74.31295.45.05.11224.74.43.7C81-C90;C96
Leucemia2665.34.94.71436.05.55.61234.74.44.1C91-C95
Otras localizaciones1.01320.318.817.348020.118.519.153320.419.116.0
Total casos cáncer4,997100.092.984.62,390100.092.494.82,607100.093.378.0

TC: Tasas crudas por 100,000

TEE: Tasas estandarizadas por edad por 100,000

TC: Tasas crudas por 100,000 TEE: Tasas estandarizadas por edad por 100,000

Discusión

Este estudio presenta los resultados de la incidencia y la mortalidad por cáncer en el quinquenio 2008-2012, brindando así continuidad con los datos del quinquenio 2003-2007 . En general la calidad de los datos analizados fue mejor que el quinquenio anterior, porque disminuyó el porcentaje de casos que fueron detectados únicamente por certificado de defunción. En la interpretación de los datos es importante tener en cuenta que la clasificación de los casos empleada en el actual estudio se basó en la primera revisión del CIE-O-3, la cual incluye cambios en los códigos relacionados con el comportamiento de algunas lesiones tumorales y códigos morfológicos de neoplasias hematolinfoides y del sistema nervioso central; los cuales no se tuvieron en cuenta en el análisis del quinquenio anterior. Al comparar con el quinquenio 2003-2007, la edad promedio al momento del diagnóstico en los casos de ambos sexos fue similar. El número total de casos nuevos (excluyendo cáncer de piel no melanoma) aumentó 6.7%, así como la representación porcentual de las mujeres, que pasó de 54.3% a 57.2%. No obstante, la tasa de incidencia global en hombres y mujeres disminuyó, especialmente en hombres, por cuanto la relación hombre/mujer (h/m) fue de 1.0, mostrando un comportamiento contrario a lo reportado por el Registro Poblacional de Cáncer de Cali (RPCC) para el mismo periodo (razón h/m de 1.1) , pero similar al comportamiento reportado desde años anteriores en países como Ecuador, Perú y México . Las tasas estandarizadas de incidencia en el quinquenio 2008-2012 en el AMB fueron inferiores a las reportadas por el RPCC en el mismo periodo , así como a las de la población Suramericana (206.7 por 100,000 hombres-año y 180.6 por 100,000 mujeres-año) y mundial (182.0 por 100,000 hombres-año y 165.2 por 100,000 mujeres-año) . El cáncer de mama fue el más frecuente en mujeres del AMB, con representación porcentual y tasa de incidencia estandarizada similares a las del quinquenio anterior (41.2 versus 41.9 por 100,000 mujeres-año) y al comportamiento mundial reportado para el año 2012 . No obstante, el orden de los demás tipos de cáncer con mayor frecuencia en las mujeres del AMB se modificó, ubicándose el cáncer de tiroides en el segundo lugar seguido por el cáncer colorrectal, desplazando al cáncer de cuello de útero al cuarto lugar, el cual había ocupado el segundo lugar en el quinquenio anterior, mostrando así una tendencia sostenida a la disminución en su tasa desde el año 2000. El cáncer de estómago fue el quinto cáncer en frecuencia, con igual incidencia a la del quinquenio anterior. De acuerdo con las estimaciones del Observatorio Nacional de Salud (ONS) en Colombia para el año 2012, el cáncer de mama seguido del cáncer de cuello uterino continúan siendo los de mayor incidencia en mujeres, con magnitudes superiores a las del AMB (47.3 y 16.3 por 100,000 mujeres-año, respectivamente), mientras que el cáncer de colon, recto y ano (7.8 por 100,000 mujeres-año), de tiroides (11.2 por 100.000 mujeres-año) y de estómago (9.6 por 100,000 mujeres-año) cuentan con tasas inferiores. Particularmente este último mostró una marcada tendencia a la disminución en el país durante el periodo 2010-2014 , en contraste con la estabilidad de su comportamiento en las mujeres del AMB. En hombres, el orden de los cinco cánceres con mayor incidencia se mantuvo de un quinquenio a otro; todos a excepción del cáncer colorrectal mostraron una disminución en la tasa de incidencia estandarizada en comparación con el quinquenio 2003-2007 . Estos cinco tipos de cáncer también son los de mayor incidencia en los hombres del país en el año 2012, aunque con tasas estandarizadas mayores a las del AMB y con tendencia al aumento en el quinquenio 2010-2014, a excepción del cáncer de estómago, que presentó una clara tendencia a la disminución en el ámbito nacional . En relación con la mortalidad, el perfil del AMB es similar al quinquenio 2003-2007, aunque con tasas más bajas en la mayoría de localizaciones, especialmente por cáncer de estómago que disminuyó particularmente en hombres, pasando de (20.1 a 15.2 por 100,000 hombres-año). En contraste, la tasa de mortalidad por cáncer de colorrectal aumentó en hombres así como la tasa de mortalidad por leucemia, que aumentó en hombres y en mujeres, siendo la mortalidad en el periodo 2008-2012 de 2.4 veces mayor a la del quinquenio anterior . El panorama en el AMB contrasta con el del país, que según cálculos del ONS contó con tasas estandarizadas de mortalidad más altas y con tendencia al aumento en varias localizaciones. Sin embargo, en la mortalidad por leucemia se observó un comportamiento contrario en comparación con el estimado nacional a 2012, alcanzando el AMB una tasa 46.5% superior en los hombres y 70.5% superior en las mujeres en el quinquenio 2008-2012. A diferencia del comportamiento del país, cuya mortalidad por cáncer de colon, recto y ano aumentó en hombres como en mujeres durante el quinquenio 2010-2014, en el AMB este comportamiento solo se observó en hombres . El comportamiento del país refleja la doble carga por cáncer que enfrenta la región de Centro y Sur América, que se manifiesta en altas tasas de cáncer relacionadas con infección (cuello de útero, estómago e hígado) y un incremento en cánceres relacionados con el estilo de vida (próstata, mama y colon y recto ), estos últimos posiblemente tienen que ver con aspectos del desarrollo económico, tales como el aumento en la edad del primer embarazo, menor paridad, consumo de tabaco y alcohol, y dietas pobres en frutas y vegetales, obesidad e inactividad física . Aunque en varias localizaciones de tumores, el AMB cuenta con incidencias más bajas en comparación con la población total del país, en este también se aprecia la doble carga; y es de resaltar la magnitud y la tendencia al aumento del cáncer de colorrectal en ambos sexos, así como la alta frecuencia del cáncer de estómago y el aumento de la incidencia por cáncer de tiroides en mujeres. Asimismo, aunque el riesgo de morir por cáncer es más bajo en el AMB que en la población nacional en casi todas las localizaciones, y fue inferior al del AMB en el quinquenio anterior, es de resaltar el aumento en la mortalidad por cáncer de colon y recto en hombres y por leucemias en ambos sexos. Este perfil plantea una mayor atención a la prevención del cáncer de colon y recto en el AMB, en donde la magnitud de la incidencia es similar en ambos sexos, a diferencia de lo que ocurre en gran parte del mundo. Este tipo de cáncer comparte con el de mama varias medidas de prevención, tales como el mantenimiento del peso corporal, aumento de la actividad física y disminución del consumo de alcohol, carnes rojas, procesadas y tabaco . Cabe destacar que la prevalencia de sobrepeso u obesidad en el departamento de Santander es del 50.1%, superior en los hombres, aunque la obesidad abdominal es más alta en mujeres (46.6% versus 40.11%), el consumo de frutas y verduras es muy bajo (94.9% no alcanza el consumo diario recomendado) , y se ha documentado desigualdades de género y socioeconómicas en el práctica de actividad física, siendo las mujeres menos activas, especialmente aquellas dedicadas al trabajo no remunerado . Las desigualdades en los estilos de vida demandan abordajes comprensivos en el que se profundice sobre el papel de las estructuras sociales en la configuración de las decisiones y prácticas en salud, en tanto estas últimas no dependen solamente de la decisión personal ,. Mejorar y propender por la equidad en todos los niveles preventivos en relación con el cáncer de estómago también supone una prioridad para el AMB, máxime cuando se han documentado marcadas desigualdades socioeconómicas en la supervivencia de los pacientes, a pesar de la existencia del sistema “universal” de seguridad social en salud . Con relación al cáncer de tiroides, este presenta un aumento en las tasas de incidencia similar a los datos reportados por varias regiones del mundo y del país. En algunos países como Estados Unidos el aumento de las tasas de incidencia se registró hace tres décadas debido al mayor uso de métodos diagnósticos como ecografías, logrando encontrar nódulos muy pequeños que probablemente pasarían desapercibidos por largo tiempo, es decir, el aumento relativo de la incidencia podría estar influenciado por el diagnóstico. Finalmente, el comportamiento de las neoplasias hematolinfoides especialmente en las Leucemias con tasas de mortalidad que han duplicado las tasas del quinquenio anterior en nuestra región genera inquietudes sobre cuáles son los factores que han impactado en este aumento marcado en sus tasas de mortalidad. Es importante explorar factores modificables especialmente aquellos que se han asociado con las barreras en la atención de salud de pacientes con cáncer como son factores administrativos, económicos y culturales con demoras en la oportunidad de diagnóstico y tratamiento .

Conclusiones

En este estudio se presenta la magnitud del cáncer en el Área Metropolitana de Bucaramanga durante el quinquenio 2008-2012 comparativamente con el quinquenio 2003-2007. Se revelan comportamientos positivos en varios cánceres, que muestran una disminución en la incidencia de un quinquenio a otro o magnitudes inferiores a las del país; sin embargo, resalta la magnitud y la tendencia al aumento del cáncer colorrectal en ambos sexos, así como la alta frecuencia del cáncer de estómago y el aumento de la incidencia por cáncer de tiroides en las mujeres. Asimismo, la mortalidad por cáncer de colon y recto en los hombres y por leucemias en ambos sexos aumenta, lo cual requiere indagaciones posteriores y el fortalecimiento de las medidas preventivas.
  12 in total

1.  Cardiovascular disease in Europe: epidemiological update 2016.

Authors:  Nick Townsend; Lauren Wilson; Prachi Bhatnagar; Kremlin Wickramasinghe; Mike Rayner; Melanie Nichols
Journal:  Eur Heart J       Date:  2016-08-14       Impact factor: 29.983

2.  Gastric cancer survival and affiliation to health insurance in a middle-income setting.

Authors:  Esther de Vries; Claudia Uribe; Constanza Pardo; Valery Lemmens; Ellen Van de Poel; David Forman
Journal:  Cancer Epidemiol       Date:  2014-11-26       Impact factor: 2.984

3.  Global cancer statistics, 2012.

Authors:  Lindsey A Torre; Freddie Bray; Rebecca L Siegel; Jacques Ferlay; Joannie Lortet-Tieulent; Ahmedin Jemal
Journal:  CA Cancer J Clin       Date:  2015-02-04       Impact factor: 508.702

4.  Cancer patterns and trends in Central and South America.

Authors:  Mónica S Sierra; Isabelle Soerjomataram; Sébastien Antoni; Mathieu Laversanne; Marion Piñeros; Esther de Vries; David Forman
Journal:  Cancer Epidemiol       Date:  2016-09       Impact factor: 2.984

5.  Cancer incidence and mortality in the Bucaramanga metropolitan area, 2003-2007.

Authors:  Claudia Uribe; Sonia Osma; Víctor Herrera
Journal:  Colomb Med (Cali)       Date:  2012-12-30

Review 6.  Evaluation of data quality in the cancer registry: principles and methods Part II. Completeness.

Authors:  D Max Parkin; Freddie Bray
Journal:  Eur J Cancer       Date:  2009-01-06       Impact factor: 9.162

Review 7.  The role of cancer registries in cancer control.

Authors:  Donald Maxwell Parkin
Journal:  Int J Clin Oncol       Date:  2008-05-08       Impact factor: 3.402

8.  Cancer incidence and mortality worldwide: sources, methods and major patterns in GLOBOCAN 2012.

Authors:  Jacques Ferlay; Isabelle Soerjomataram; Rajesh Dikshit; Sultan Eser; Colin Mathers; Marise Rebelo; Donald Maxwell Parkin; David Forman; Freddie Bray
Journal:  Int J Cancer       Date:  2014-10-09       Impact factor: 7.396

9.  Incidence and survival of oesophageal and gastric cancer in England between 1998 and 2007, a population-based study.

Authors:  Victoria H Coupland; William Allum; Jane M Blazeby; Michael A Mendall; Richard H Hardwick; Karen M Linklater; Henrik Møller; Elizabeth A Davies
Journal:  BMC Cancer       Date:  2012-01-12       Impact factor: 4.430

10.  Comparing trends in mortality from cardiovascular disease and cancer in the United Kingdom, 1983-2013: joinpoint regression analysis.

Authors:  Lauren Wilson; Prachi Bhatnagar; Nick Townsend
Journal:  Popul Health Metr       Date:  2017-07-01
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1.  Frequency of hematologic malignancies in the population of Arica, Chile.

Authors:  Gloria Baeza Pérez; Gloria M Calaf; María Teresa Montalvo Villalba; Katherine Salgado Prieto; Fresia Caba Burgos
Journal:  Oncol Lett       Date:  2019-09-12       Impact factor: 2.967

2.  Theoretical reduction of the incidence of colorectal cancer in Colombia from reduction in the population exposure to tobacco, alcohol, excess weight and sedentary lifestyle: a modelling study.

Authors:  Esther de Vries; Miguel Zamir Torres; Martha Patricia Rojas; Gustavo Díaz; Oscar Fernando Herrán
Journal:  BMJ Open       Date:  2020-10-28       Impact factor: 2.692

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