Cardiometabolic Risk in Children and Adolescents: The Paradox between Body Mass Index and Cardiorespiratory Fitness.

BACKGROUND: Cardiometabolic risk has been shown to be inversely associated with cardiorespiratory fitness (CRF) and positively associated with body mass index (BMI).
OBJECTIVE: Our objective was to analyze the association of cardiometabolic risk factors with combined BMI and CRF in schoolchildren from a city in southern Brazil.
METHODS: Cross-sectional study with a sample of 1252 schoolchildren aged seven to 17 years. Total cholesterol (TC), HDL-c, LDL-c, triglycerides (TG), systolic (SBP) and diastolic blood pressure (DBP) were evaluated. CRF and BMI were grouped into one variable and the schoolchildren were classified as eutrophic/fit, eutrophic/unfit, overweight-obese/fit, and overweight-obese/unfit. Crude and adjusted analyzes were performed using Poisson Regression and an alpha of 0.05 was adopted.
RESULTS: Overweight-obese and fit schoolchildren showed a prevalence ratio (PR) of 1.50 (1.04 - 2.16) for altered TG, 3.05 (2.05 - 4.54) for elevated SBP, and 2.70 (1.87 - 3.88) for elevated DBP. Overweight-obese and unfit schoolchildren showed a PR for high TC of 1.24 (1.11 - 1.39) and 1.51(1.11 - 2.04) for low HDL levels. In addition, they had a risk of 2.07 (1.60 - 2.69) for altered TG, 3.36 (2.31 - 4.60) for elevated SBP and 2.42 (1.76 - 3.32) for altered DBP.
CONCLUSION: BMI played a central role in the association with risk and CRF was shown to attenuate the association between risk factors and obesity. Overweight-obese children and adolescents had a higher cardiometabolic risk, but the effect size was larger among the unfit.

Introdução

O índice de massa corporal (IMC) e a aptidão cardiorrespiratória (APCR) têm sido associados de forma independente e opostas à maior ocorrência de risco cardiometabólico em crianças e adolescentes.[1] No entanto, a relação conjunta dessas variáveis com o risco ainda não está clara, mas as evidências indicam que a APCR poderia atenuar a associação entre o excesso de peso e os fatores de risco cardiometabólicos.[4]

Nesse sentido, as evidências sugerem que sujeitos com sobrepeso e obesidade, mas com bons níveis de aptidão cardiorrespiratória, apresentam perfil cardiometabólico mais favorável do que sujeitos com excesso de adiposidade, mas baixos níveis de APCR.[1 , 5] Também há indícios de que níveis mais elevados de APCR estão relacionados a menor risco de mortalidade entre grupos com IMC semelhante[6] e que níveis satisfatórios de APCR na infância podem mitigar riscos cardiometabólicos relacionados ao sobrepeso e obesidade na vida adulta.[7]

O paradoxo de indivíduos obesos, mas com bons níveis de APCR que não apresentam risco significativo para fatores cardiometabólicos, já foi evidenciado em adultos.[8 , 9] Em crianças e adolescentes, esse paradoxo ainda é inconsistente.[9 , 10] Diante dessas premissas, o objetivo do presente estudo é analisar a associação dos fatores de risco cardiometabólicos com o IMC e a APCR combinados em escolares de um município do sul do Brasil. Nossa hipótese é que escolares com sobrepeso e obesos, mas com boa aptidão cardiorrespiratória, apresentarão menor risco do que escolares com IMC semelhante, mas baixos níveis de aptidão.

Métodos

Estudo transversal com base nos dados da pesquisa “Saúde do Escolar – Fase II”, aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos local, protocolo 3044/11. Para participar da pesquisa, as crianças e adolescentes precisaram apresentar o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE) assinado pelos responsáveis.

Os critérios de inclusão estabelecidos para o estudo foram: pertencer à faixa etária de 7 a 17 anos; não ter contraindicação para coleta de amostra biológica (sangue), não ter qualquer limitação para a realização de testes de aptidão física. Foram excluídos do estudo os alunos que não preencheram corretamente os instrumentos de investigação, não realizaram coleta de sangue ou teste de aptidão física.

As coletas de dados foram realizadas em 2011 e 2012 no campus da universidade, em dia e horário previamente agendados pelos pesquisadores com a escola. O cálculo amostral foi realizado para regressão de Poisson, por meio do programa G * Power 3.1 (Heinrich-Heine-Universität – Düsseldorf, Alemanha), considerando um poder de teste (1 - β) = 0,95, nível de significância α = 0,05, e um tamanho do efeito de 0,30.

A seleção dos sujeitos que compuseram a amostra ocorreu de forma aleatória, com as escolas selecionadas estratificadas por área urbana e rural. A área urbana foi estratificada por centro e periferia (sul, norte, leste e oeste) e a rural por regiões sul, norte, leste e oeste. Aplicados os critérios de exclusão, a amostra do presente estudo é composta por 1252 escolares pertencentes a 19 escolas do município de Santa Cruz do Sul (RS, Brasil). A figura 1 apresenta o fluxograma com o processo de seleção amostral.

Figura 1

– Fluxograma do processo de selação da amostra.

Foram realizadas medidas de peso e altura no início da manhã, com o sujeito em jejum e vestindo roupas leves e descalço. A partir dessas medidas, o IMC foi calculado utilizando a fórmula IMC = peso / altura2 (kg/m2) e classificado de acordo com as curvas de percentil do CDC / NCHS,[11] segundo sexo e idade, considerando baixo peso (

A aptidão cardiorrespiratória foi avaliada por meio do teste de corrida e caminhada de 9 minutos realizado em pista de atletismo, conforme protocolo e pontos de corte para sexo e idade do manual Projeto Esporte Brasil (PROESP-BR).[12] O manual preconiza que para a realização do teste os alunos devem correr / caminhar a maior distância possível durante o tempo de nove minutos, sem pausas no período. Ao final, a distância percorrida pelos escolares (em metros) foi classificada considerando os valores críticos propostos pelo manual para idade e sexo.

Uma variável combinada foi gerada a partir das categorias de IMC e APCR, utilizada como exposição no presente estudo. Essa variável foi classificada em quatro categorias: (1) eutróficos/ aptos: escolares com baixo peso e eutróficos e classificados como aptos na avaliação da APCR; (2) Eutróficos/ inaptos: escolares com baixo peso e eutróficos e classificados como inaptos na avaliação da APCR; (3) excesso de peso/ aptos: escolares classificados com sobrepeso ou obesidade e como aptos na avaliação da APCR; (4) excesso de peso/ inaptos: escolares classificados com sobrepeso ou obesidade e inaptos.

Os desfechos avaliados foram os fatores de risco cardiometabólicos: colesterol total (CT), colesterol HDL (HDL-c), colesterol LDL (LDL-c), triglicerídeos (TG), pressão arterial sistólica (PAS) e diastólica (PAD). As variáveis bioquímicas foram avaliadas por meio da coleta de sangue realizada na veia braquial, após jejum de 12 horas. As análises de CT, TG e HDL-c foram realizadas em amostra de soro, em equipamento automatizado Miura One (I.S.E, Roma, Itália), utilizando kits comerciais DiaSys (Diagnostic Systems, Alemanha). Para a determinação do LDL-c, foi utilizado o cálculo LDL = CT - HDL-c - (Triglicerídeos/5) de acordo com a fórmula de Friedewald, Levy e Fredrickson.[13] Os níveis de lipídios séricos dos alunos foram classificados de acordo com os pontos de corte do National Heart Lung and Blood Institute.[14]

Pressão arterial foi aferida com base no método auscultatório, utilizando-se esfigmomanômetro para perímetro braquial e estetoscópio colocado no braço esquerdo. O aluno ficava sentado, em repouso mínimo de 5 minutos. A classificação da PAS e PAD foi realizada de acordo com as VI Diretrizes Brasileiras de Hipertensão Arterial.[15]

As variáveis sexo, idade, local de moradia, tipo de escola, classe econômica e atividade física foram coletadas por meio de questionário e utilizadas como variáveis de controle no presente estudo. A partir das idades informadas, a amostra foi classificada em duas faixas etárias: (1) crianças: de 7 a 12 anos e (2) adolescentes: de 13 a 17 anos.

A classe econômica dos escolares foi classificada pelo critério da ABEP.[16] A partir dessa classificação, as classes econômicas foram agrupadas em alta – classes A1, A2, B1 e B2; (2) intermediária – classes C1 e C2 e (3) inferior – classes D e E. A prática de atividade física (AF) foi investigada a partir da questão “Você pratica atualmente algum esporte/ atividade física?”. Os escolares foram instruídos a relatar apenas atividades físicas realizadas no lazer, não contabilizando atividades realizadas em aulas de educação física, deslocamentos, laborais ou domésticas. Os escolares foram classificados em (1) ativos: escolares que praticam algum esporte ou atividade física e (2) inativos: escolares que relataram não praticar nenhuma atividade.

Análises estatísticas

As análises estatísticas foram realizadas no programa SPSS v.23.0 (IBM SPSS Statistics for Windows, IBM Corp., NY, USA). Primeiramente, foram realizadas análises descritivas de frequências simples e relativas da amostra quanto às características de sexo, faixa etária, classe econômica, tipo de escola, local de moradia, prática de atividade física e fatores de risco cardiometabólico (CT, HDL-c, LDL-c, TG, PAS e PAD), de acordo com as categorias da variável IMC/APCR. O teste do qui-quadrado de Pearson foi usado para essas comparações. A idade da amostra foi descrita através de média e desvio padrão.

Regressão de Poisson com estimativa robusta foi empregada para calcular as razões de prevalência (RP) brutas e ajustadas e seus respectivos intervalos de confiança (IC95%) dos fatores de risco cardiometabólicos de acordo com a variável independente IMC/ APCR. Para as análises ajustadas, as variáveis sexo, idade, classe econômica, tipo de escola, local de moradia e prática de AF foram testadas para cada desfecho, sendo adotado um p ≤ 0,20 para definir a entrada da variável no modelo. Para todos os modelos ajustados finais, o nível de significância obtido foi <0,001. Para todas as análises, o alfa adotado foi de 5%.

Resultados

Um total de 1.252 alunos foram incluídos no estudo. A média de idade de foi 11,88 ± 3,02 anos, a maioria é do sexo masculino, adolescentes e residem na zona urbana do município ( Tabela 1 ). A taxa de inatividade física da amostra é de 36,5%. A taxa de sobrepeso e obesidade é de 29,0% e 50,8% tinham baixos níveis de aptidão cardiorrespiratória (dados não mostrados). As maiores prevalências de escolares com sobrepeso/ obesidade e baixa aptidão física foram encontradas entre os adolescentes, do sexo feminino e residentes na zona urbana.

Tabela 1

– Características da amostra de acordo com o IMC e a APCR dos escolares na faixa etária de 7 aos 17 anos do município de Santa Cruz do Sul (RS - Brasil), 2011-2012 (n= 1.252)

	Eutrófico/ apto n (%)	Eutrófico/ inapto n (%)	Excesso de peso/ apto n (%)	Excesso de peso/ inapto n (%)	Total n (%)	p*
Sexo						< 0,001
Masculino	229 (47,2)	77 (58,8)	150 (37,1)	111 (47,8)	567 (45,3)
Feminino	256 (52,8)	54 (41,2)	254 (62,9)	121 (52,2)	685 (54,7)
Faixa etária						< 0,001
Criança	140 (28,9)	54 (41,2)	63 (15,6)	85 (36,6)	342 (27,3)
Adolescente	345 (71,1)	77 (58,8)	341 (84,4)	147 (63,4)	910 (72,7)
Zona de moradia						0,004
Urbana	255 (52,6)	73 (55,7)	253 (62,6)	149 (64,2)	730 (58,3)
Rural	230 (47,4)	58 (44,3)	151 (37,4)	83 (35,8)	522 (41,7)
Classe econômica						0,480
Alta (A – B)	255 (52,6)	69 (52,7)	226 (55,9)	129 (55,6)	679 (54,2)
Média (C)	217 (44,7)	55 (42,0)	170 (42,1)	95 (40,9)	537 (42,9)
Baixa (D – E)	13 (2,7)	7 (5,3)	8 (2,0)	8 (3,4)	36 (2,9)
Tipo de escola						0,683
Pública	453 (93,4)	121 (92,4)	380 (94,1)	221 (95,3)	1175 (93,8)
Privada	32 (6,6)	10 (7,6)	24 (5,9)	11 (4,7)	77 (6,2)
Atividade Física						0,004
Ativo	335 (69,1)	87 (66,4)	239 (59,2)	134 (57,8)	795 (63,5)
Inativo	150 (30,9)	44 (33,6)	165 (40,8)	98 (42,2)	457 (36,5)

*Teste do qui-quadrado.

Com relação aos fatores de risco avaliados, as maioras prevalências são observadas para os níveis elevados de CT e LDL-c. Para todos os fatores de risco, exceto LDL-c e PAD, as maiores prevalências foram observadas entre estudantes com sobrepeso ou obesidade e baixa aptidão ( Tabela 2 ).

Tabela 2

– Fatores de risco cardiometabólicos segundo o IMC e a APCR dos escolares na faixa etária de 7 a 17 anos do município de Santa Cruz do Sul (RS - Brasil), 2011-2012 (n = 1,252)

	Eutrófico/ apto n (%)	Eutrófico/ inapto n (%)	Excesso de peso/ apto n (%)	Excesso de peso/ inapto n (%)	Total n (%)	p*
Colesterol total						< 0,001
Normal	214 (44,1)	51 (38,9)	176 (43,6)	66 (28,4)	507 (40,5)
Alterado	271 (55,9)	80 (61,1)	228 (56,4)	166 (71,6)	745 (59,5)
HDL-c						0,021
Normal	404 (83,3)	107 (81,7)	347 (85,9)	177 (76,3)	1035 (82,7)
Alterado	81 (16,7)	24 (18,3)	57 (14,1)	55 (23,7)	217 (17,3)
LDL-c						0,025
Normal	272 (56,1)	68 (51,9)	256 (63,4)	124 (53,4)	720 (57,5)
Alterado	213 (43,9)	63 (48,1)	148 (36,6)	108 (46,6)	532 (42,5)
Triglecerídeos						< 0,001
Normal	403 (83,1)	99 (75,6)	335 (82,9)	149 (64,2)	986 (78,8)
Alterado	82 (16,9)	32 (24,4)	69 (17,1)	83 (35,8)	266 (21,2)
PAS						< 0,001
Normal	441 (90,9)	104 (79,4)	354 (87,6)	178 (76,7)	1077 (86,0)
Alterada	44 (9,1)	27 (20,6)	50 (12,4)	54 (23,3)	175 (14,0)
PAD						< 0,001
Normal	428 (88,2)	99 (75,6)	348 (86,1)	178 (76,7)	1053 (84,1)
Alterada	57 (11,8)	32 (24,4)	56 (13,9)	54 (23,3)	199 (15,9)

HDL-c:Lipoproteína de alta densidade; LDL-c: Lipoproteína de baixa densidade; PAS: Pressão arterial sistólica; PAD: Pressão arterial diastólica.*Teste qui-quadrado.

A Tabela 3 mostra as razões de prevalência brutas e ajustadas para os fatores de risco cardiometabólicos segundo o IMC e APCR, sendo utilizados como referência os escolares eutróficos/aptos. Escolares com sobrepeso e obesidade apresentaram maior prevalência de taxas de triglicerídeos aumentadas e níveis de pressão arterial sistólica elevada, sendo essa prevalência maior entre os não aptos. A prevalência de taxas alteradas de TG foi 50% maior entre escolares excesso de peso/ aptos e 107% entre escolares excesso de peso/ inaptos.

Tabela 3

– Razões de prevalência brutas e ajustadas dos fatores de risco cardiometabólicos de acordo com IMC e APCR dos escolares na faixa etária de 7 a 17 anos do município de Santa Cruz do Sul (RS - Brasil), 2011-2012 (n = 1.252)

	Eutrófico/ inapto RP (IC95%)	Excesso de peso/ apto RP (IC95%)	Excesso de peso/ inapto RP (IC95%)	p*
Colesterol total
Normal	1	1	1
Alterado bruto	1,01 (0,90 – 1,14)	1,09 (093 – 1,28)	1,28 (1,14 – 1,43)	< 0,001
Alterado ajustado†	0,99 (0,88 – 1,11)	1,09 (0,93 – 1,28)	1,24 (1,11 – 1,39)	< 0,001
HDL-c
Normal	1	1	1
Alterado bruto	0,85 (0,62 – 1,15)	1,10 (0,73 – 1,66)	1,42 (1,05 – 1,93)	0,019
Alterado ajustado‡	0,81 (0,60 – 1,11)	1,19 (0,78 – 1,80)	1,51 (1,11 – 2,04)	0,003
LDL-c
Normal	1	1	1
Altered crude	0,83 (0,71 – 0,98)	1,10 (0,89 – 1,34)	1,06 (0,89 – 1,26)	0,030
Alterado ajustado§	0,85 (0,73 – 1,00)	1,17 (0,96 – 1,43)	1,14 (0,97 – 1,33)	0,005
Triglecerídeos
Normal	1	1	1
Alterado bruto	1,01 (0,76 – 1,35)	1,45 (1,01 – 2,07)	2,12 (1,63 – 2,75)	< 0,001
Alterado ajustado//	0,98 (0,74 – 1,32)	1,50 (1,04 – 2,16)	2,07 (1,60 – 2,69)	< 0,001
PAS
Normal	1	1	1
Alterado bruto	1,36 (0,93 – 2,00)	2,27 (1,47 – 3,52)	2,57 (1,78 – 3,70)	< 0,001
Alterada ajustada¶	1,19 (0,82 – 1,72)	3,05 (2,05 – 4,54)	3,26 (2,31 – 4,60)	< 0,001
PAD
Normal	1	1	1
Alterada bruta	1,02 (0,98 – 1,06)	1,11 (1,04 – 1,19)	1,10 (1,05 – 1,16)	< 0,001
Alterada ajustada#	1,04 (0,75 – 1,46)	2,70 (1,87 – 3,88)	2,42 (1,76 – 3,32)	< 0,001

HDL-c: Lipoproteína de alta densidade; LDL-c: Lipoproteína de baixa densidade; PAS: Pressão arterial sistólica; PAD: Pressão arterial diastólica.*Regressão de Poisson. Ajustado: †Sexo, faixa etária e região de moradia; ‡Idade contínua, região de moradia e tipo de escola; §Sexo, faixa etária, classe econômica, região de moradia, atividade física e tipo de escola; //Sexo, faixa etária, atividade física e tipo de escola; ¶Sexo, idade contínua e atividade física; #Sexo, idade contínua, atividade física e tipo de escola.

Escolares classificados com excesso de peso/ aptos e excesso de peso/ inaptos apresentaram uma prevalência duas vezes maior para PAS elevada. Escolares com sobrepeso e obesidade também apresentaram maior risco para PAD elevada, tanto aptos quanto inaptos. Em adicional, apenas escolares com excesso de peso e baixa aptidão física apresentaram risco para CT e HDL-c alterados, com um risco de 24% para colesterol elevado e 51% para baixo HDL-c.

Discussão

Nossos achados demonstram que escolares com sobrepeso e obesidade apresentaram maior risco cardiometabólico, quando comparados aos escolares eutróficos e com bons níveis de aptidão física. Escolares eutróficos e com baixa aptidão não apresentaram maior prevalência de risco. Porém, nos escolares com excesso de peso, embora o risco para níveis elevados de TG e pressão arterial tenha sido demonstrado em escolares aptos, o tamanho de efeito foi maior entre escolares inaptos. Além disso, apenas escolares excesso de peso/ inaptos apresentaram risco para CT elevado e baixos níveis de HDL-c.

Em nosso estudo, a APCR parece não estar associada de forma independente a ocorrência de fatores de risco entre os escolares avaliados. Embora alguns estudos tenham apontado associação entre menor APCR e maior risco cardiometabólico,[2 , 3] os resultados mostram que entre escolares eutróficos e inaptos não há associação com fatores de risco. Por outro lado, em escolares com excesso de peso, aptos e inaptos, há um aumento na prevalência de risco, propondo um papel central do IMC nessas associações. Esses achados são confirmados em estudo semelhante que utilizou IMC e APCR combinados e demonstrou que o grupo eutrófico e boa aptidão física apresentou o menor escore para síndrome metabólica, enquanto o grupo com sobrepeso e inapto apresentaram o maior.[5]

Nossos achados demonstraram que escolares com baixa aptidão combinada com sobrepeso e obesidade apresentaram maior prevalência de risco para quase todas as variáveis, exceto para LDL-c e PAD. Outros estudos também mostraram um perfil lipídico mais favorável em crianças e adolescentes com menor IMC e boa aptidão física.[17] Foi demonstrado que crianças e adolescentes eutróficos e baixa APCR não apresentavam níveis pressóricos e perfil lipídico mais favoráveis do que eutróficos com bons níveis de APCR[20] e que crianças e adolescentes mais magros, mas menos aptos, têm um perfil cardiometabólico mais favorável do que seus pares mais pesados e com boa aptidão.[19]

Embora a relação entre baixa aptidão e risco não tenha sido demonstrada em indivíduos eutróficos, em indivíduos com sobrepeso/ obesidade os resultados indicam que há um aumento no risco, e indicando que APCR pode atenuar essa relação. Um estudo com adolescentes europeus constatou que a APCR pode mediar parcialmente cerca de 10% dessa relação, demonstrando que o risco relacionado ao excesso de peso pode ser parcialmente mitigado com a melhora dos níveis da APCR.[4]

Outros estudos também mostraram que bons níveis de APCR apresentaram um papel benéfico na compensação de risco em escolares com excesso de peso, sugerindo que níveis moderados a altos de APCR podem mitigar as consequências prejudiciais atribuídas ao excesso de adiposidade.[5 , 18] Além disso, algumas evidências mostraram que, embora a APCR tenha uma associação inversa com os fatores de risco, após o ajuste para o IMC, as associações são atenuadas ou não são mais significativas, comprovando que o IMC tem uma influência importante na relação entre a APCR e os fatores de risco.[21]

Nosso trabalho tem alguns pontos fortes a considerar, como o tamanho da amostra, representativo e preciso da população de escolares do município de Santa Cruz do Sul, município de médio porte do sul do Brasil. Diferindo da maioria das investigações, realizadas em grandes centros urbanos. Destacamos a avaliação conjunta das variáveis IMC e APCR como variável de exposição, ainda pouco explorada, e os diversos fatores de risco utilizados como desfecho.

Como limitação é importante considerarmos a possível influência de fatores não mensurados, especialmente maturação sexual, fatores genéticos, dieta e outros fatores de estilo de vida, como o tempo sedentário, uma vez que o risco cardiometabólico é uma questão multifatorial. A utilização do IMC na avaliação da adiposidade e a avaliação dos níveis de APCR através de estimativas indiretas por teste de pista apresentam limitações, embora sejam amplamente utilizadas, principalmente em avaliações populacionais.

Destacamos as preocupantes prevalências encontradas em nosso estudo para inatividade física, sobrepeso e obesidade, inaptidão física e fatores de risco cardiometabólicos. Nossos resultados são importantes do ponto de vista clínico e de saúde pública porque demonstram que, embora o IMC desempenhe um papel central na relação com os fatores de risco, níveis adequados de aptidão cardiorrespiratória podem mitigar o risco em escolares com sobrepeso e obesidade e, portanto, melhorar os níveis da aptidão pode ser uma estratégia importante, independente da perda de peso.

Nesse contexto, são preocupantes os indícios de que, embora os níveis de APCR tenham se mantido estáveis na última década na população pediátrica, mais de 80% dessas crianças apresentavam baixos níveis de aptidão.[25] Tornando-se imprescindível incentivar essa população a cumprir as recomendações para a prática de atividades físicas, haja vista a importante relação que níveis recomendados de AF têm com os melhores índices de APCR.[2]

A relevância de investir em estratégias que promovam melhorias na aptidão da população jovem é reforçada por evidências que indicam que bons níveis de APCR durante a infância resultam em um perfil cardiometabólico mais saudável na idade adulta[7] e que indivíduos inaptos têm o dobro de risco de mortalidade, independentemente do IMC, quando comparados a indivíduos aptos e eutróficos.[26]

Conclusão

O risco cardiometabólico em escolares com sobrepeso e obesidade pode ser mitigado parcialmente, embora não seja eliminado, por níveis satisfatórios de aptidão cardiorrespiratória. Os baixos níveis de APCR em escolares eutróficos não parecem estar diretamente relacionado ao risco. Nossos resultados contribuem com as evidências existentes, que sugerem um papel protetor do APCR, atenuando os efeitos deletérios da obesidade na saúde cardiometabólica.

Introduction

Body mass index (BMI) and cardiorespiratory fitness (CRF) have been independently and oppositely associated with a higher occurrence of cardiometabolic risk in children and adolescents.[1] However, the joint relationship of these variables with risk is still unclear, but evidence indicates that CRF could attenuate the association between overweight and cardiometabolic risk factors.[4]

In this regard, evidence suggests that subjects with overweight and obesity but good levels of cardiorespiratory fitness have a more favorable cardiometabolic profile than subjects with excess adiposity but low levels of CRF.[1 , 5] There is also evidence that higher levels of CRF are related to lower mortality risk among groups with similar BMI[6] and that satisfactory levels of CRF in childhood may mitigate cardiometabolic risks related to overweight and obesity in adulthood.[7]

The paradox of obese individuals but with good levels of CRF who do not have significant risk for cardiometabolic factors has already been evidenced in adults.[8 , 9] In children and adolescents, this paradox is still inconsistent.[9 , 10] Given these premises, the objective of the present study is to analyze the association of cardiometabolic risk factors with BMI and CRF combined in schoolchildren from a city in southern Brazil. Our hypothesis is that overweight and obese schoolchildren with good cardiorespiratory fitness will present a lower risk than schoolchildren with similar BMI but low levels of fitness.

Method

Cross-sectional study based on data from the research “School Health – Phase II”, approved by the local Ethics Committee for Research with Human Beings, protocol 3044/11. To participate in the research, children and adolescents needed to present the Informed Consent Form (ICF) signed by their guardians.

The inclusion criteria established for the study were: belonging to the age group of 7 to 17 years old; not having any contraindication for biological sample collection (blood), not having any limitation for physical fitness tests. The schoolchildren who did not fill out the research instruments correctly did not collect blood or did not perform physical fitness tests were excluded from the study.

Data collection was carried out in 2011 and 2012 at the university campus, on a day and time previously scheduled by the researchers with the school. Sample calculation was performed for Poisson regression, using the G * Power 3.1 program (Heinrich-Heine-Universität - Düsseldorf, Germany), considering a test power (1 - β) = 0.95, significance level α = 0.05, and an effect size of 0.30.

The selection of the subjects that made up the sample occurred randomly, with the selected schools stratified by urban and rural areas. The urban area was stratified by center and periphery (south, north, east, and west) and the rural area by south, north, east, and west regions. After applying the exclusion criteria, the sample for the present study consists of 1252 schoolchildren belonging to 19 schools in the city of Santa Cruz do Sul (RS, Brazil). Figure 1 presents the flowchart with the sample selection process.

Figure 1

– Sample selection flowchart.

Weight and height measurements were taken in the early morning, with the subject fasting and wearing light clothes and barefoot. From these measurements, BMI was calculated using the formula BMI = weight / height2(kg/m2) and classified according to the CDC/ NCHS percentile curves,[11] according to sex and age, considering underweight (

Cardiorespiratory fitness was assessed using the 9-minute running and walking test performed on an athletics track, according to the protocol and cutoff points for sex and age of the Brazil Sport Project (PROESP-BR) manual.[12] The manual recommends that the students run/walk the longest distance possible for nine minutes, no breaks over the period. In the end, the distance covered by the students (in meters) was classified considering the critical values proposed by the manual for age and sex.

A combined variable was generated from the BMI and CRF categories, used as exposure in the present study. This variable was classified into four categories: (1) eutrophic/fit: schoolchildren with low weight and eutrophic and classified as fit in the CRF evaluation; (2) Eutrophic/unfit: schoolchildren with low weight and eutrophic and classified as unfit in the CRF evaluation; (3) overweight - obese/fit: schoolchildren classified with overweight or obesity and as fit; (4) overweight – obese/unfit: schoolchildren classified with overweight or obesity and unfit.

The outcomes evaluated were cardiometabolic risk factors: total cholesterol (TC), HDL-cholesterol (HDL-c), LDL-cholesterol (LDL-c), triglycerides (TG), systolic (SBP) and diastolic blood pressure (DBP). Biochemical variables were assessed by blood sampling from the brachial vein after a 12-hour fast. The analyses of TC, TG, and HDL-c were performed in serum sample, in automated equipment Miura One (I.S.E, Rome, Italy), using commercial kits DiaSys (Diagnostic Systems, Germany). For LDL-c determination, the calculation LDL = TC - HDL-c - (Triglycerides/5) according to the Friedewald, Levy and Fredrickson formula was used.[13] The serum lipid levels of the students were classified according to the cut-off points of the National Heart Lung and Blood Institute.[14]

Blood pressure was measured based on the auscultatory method, using a sphygmomanometer for brachial perimeter and a stethoscope placed on the left arm. The student was seated, resting for at least 5 minutes. The classification of SBP and DBP was performed according to the VI Brazilian Guidelines on Hypertension.[15]

The variables sex, age, housing area, type of school, economic class, and physical activity were collected through a questionnaire and used as control variables in this study. Based on the ages reported, the sample was classified into two age groups: (1) children: from 7 to 12 years and (2) adolescents: from 13 to 17 years

The schoolchildren’s economic class was classified based on the ABEP criterion.[16] From this classification, the economic classes were grouped into upper – classes A1, A2, B1 and B2; (2) middle – classes C1 and C2, and (3) lower – classes D and E. The practice of physical activity (PA) was investigated based on the question “Do you currently practice any sport/physical activity? The students were instructed to report only physical activities performed in leisure, not counting activities performed in physical education classes, commuting, work or domestic. The students were classified as (1) active: students who practice some sport or physical activity and (2) inactive: students who reported not practicing any activity.

Statistical analysis

Statistical analyses were performed using SPSS v.23.0 software (IBM SPSS Statistics for Windows, IBM Corp., NY, USA). First, descriptive analyses of simple and relative frequencies of the sample were performed regarding the characteristics of sex, age group, economic class, type of school, housing area, practice of PA, and cardiometabolic risk factors (TC, HDL-c, LDL-c, TG, SBP, and DBP), according to the categories of the BMI/CRF variable. Pearson’s chi-square test was used for these comparisons. The age of the sample was described using mean and standard deviation.

Poisson regression with robust estimation was used to calculate the crude and adjusted prevalence ratios (PR) and their respective confidence intervals (95%CI) of cardiometabolic risk factors according to the independent variable BMI/CRF. For the adjusted analyses, the variables sex, age, economic class, type of school, housing area, and PA practice were tested for each outcome, and a p ≤ 0.20 was adopted to define the variable entry in the model. For all final fitted models, the significance level obtained was <0.001. For all analyses, the alpha adopted was 5%.

Results

A total of 1,252 students were included in the study. The mean age was 11.88 ± 3.02 years, most of them are male, teenagers and live in the urban area of the city ( Table 1 ).The physical inactivity rate of the sample is 36.5%. The rate of overweight and obesity is 29.0% and 50.8% had low levels of cardiorespiratory fitness (data not shown). The highest prevalences of schoolchildren with overweight/ obesity and low CRF were found among adolescents, girls, and urban area residents.

Table 1

– Characteristics of the sample according to BMI and CRF of schoolchildren aged 7 to 17 years in the municipality of Santa Cruz do Sul (RS - Brazil), 2011-2012 (n = 1,252)

	Eutrophic/ fit n (%)	Eutrophic/ unfit n (%)	Overweight- obese/ fit n (%)	Overweight-obese/ unfit n (%)	Total n (%)	p*
Sex						< 0.001
Male	229 (47.2)	77 (58.8)	150 (37.1)	111 (47.8)	567 (45.3)
Female	256 (52.8)	54 (41.2)	254 (62.9)	121 (52.2)	685 (54.7)
Age range						< 0.001
Child	140 (28.9)	54 (41.2)	63 (15.6)	85 (36.6)	342 (27.3)
Adolescent	345 (71.1)	77 (58.8)	341 (84.4)	147 (63.4)	910 (72.7)
Housing area						0.004
Urban	255 (52.6)	73 (55.7)	253 (62.6)	149 (64.2)	730 (58.3)
Rural	230 (47.4)	58 (44.3)	151 (37.4)	83 (35.8)	522 (41.7)
Economic Class						0.480
Upper (A – B)	255 (52.6)	69 (52.7)	226 (55.9)	129 (55.6)	679 (54.2)
Middle (C)	217 (44.7)	55 (42.0)	170 (42.1)	95 (40.9)	537 (42.9)
Lower (D – E)	13 (2.7)	7 (5.3)	8 (2.0)	8 (3.4)	36 (2.9)
School type						0.683
Public	453 (93.4)	121 (92.4)	380 (94.1)	221 (95.3)	1175 (93.8)
Private	32 (6.6)	10 (7.6)	24 (5.9)	11 (4.7)	77 (6.2)
Physical activity						0.004
Active	335 (69.1)	87 (66.4)	239 (59.2)	134 (57.8)	795 (63.5)
Inactive	150 (30.9)	44 (33.6)	165 (40.8)	98 (42.2)	457 (36.5)

*Chi squared test

Regarding the assessed risk factors, the highest prevalence are observed for high levels of TC and LDL-c. For all risk factors except LDL-c and DBP, the highest prevalence’s were observed among students with overweight or obesity and low cardiorespiratory fitness ( Table 2 ).

Table 2

– Cardiometabolic risk factors according to BMI and CRF of schoolchildren aged 7 to 17 years in the municipality of Santa Cruz do Sul (RS - Brazil), 2011-2012 (n= 1,252)

	Eutrophic/ fit n (%)	Eutrophic/ unfit n (%)	Overweigh-obese/ fit n (%)	Overweight-obese/ unfit n (%)	Total n (%)	p*
Cholesterol						< 0.001
Normal	214 (44.1)	51 (38.9)	176 (43.6)	66 (28.4)	507 (40.5)
Altered	271 (55.9)	80 (61.1)	228 (56.4)	166 (71.6)	745 (59.5)
HDL-c						0.021
Normal	404 (83.3)	107 (81.7)	347 (85.9)	177 (76.3)	1035 (82.7)
Altered	81 (16.7)	24 (18.3)	57 (14.1)	55 (23.7)	217 (17.3)
LDL-c						0.025
Normal	272 (56.1)	68 (51.9)	256 (63.4)	124 (53.4)	720 (57.5)
Altered	213 (43.9)	63 (48.1)	148 (36.6)	108 (46.6)	532 (42.5)
Triglycer-ides						< 0.001
Normal	403 (83.1)	99 (75.6)	335 (82.9)	149 (64.2)	986 (78.8)
Altered	82 (16.9)	32 (24.4)	69 (17.1)	83 (35.8)	266 (21.2)
SBP						< 0.001
Normal	441 (90.9)	104 (79.4)	354 (87.6)	178 (76.7)	1077 (86.0)
Altered	44 (9.1)	27 (20.6)	50 (12.4)	54 (23.3)	175 (14.0)
DBP						< 0.001
Normal	428 (88.2)	99 (75.6)	348 (86.1)	178 (76.7)	1053 (84.1)
Altered	57 (11.8)	32 (24.4)	56 (13.9)	54 (23.3)	199 (15.9)

HDL-c: High-density lipoprotein cholesterol; LDL-c: Low-density lipoprotein cholesterol; SBP: Systolic blood pressure; DBP: Diastolic blood pressure. *Chi-squared test.

Table 3 shows the crude and adjusted prevalence ratios for cardiometabolic risk factors according to BMI and CRF, using eutrophic/ fit students as reference. Overweight and obese schoolchildren had a higher prevalence of increased triglyceride rates and elevated systolic blood pressure levels, and this prevalence was higher among the unfit. The prevalence of altered TG rates was 50% higher among overweight-obese/ fit schoolchildren and 107% among overweight-obese/unfit students. Schoolchildren classified with overweight/fit and overweight/unfit had a two-fold higher a prevalence of high SBP. Overweight and obese students were also at higher risk for high DBP, both fit and unfit. In addition, only students with overweight and low physical fitness were at risk for altered TC and HDL-c, with a risk of 24% for high cholesterol and 51% for low HDL-c.

Table 3

– Crude and adjusted prevalence ratios of cardiometabolic risk factors according to BMI and CRF of schoolchildren aged 7 to 17 years in the municipality of Santa Cruz do Sul (RS - Brazil), 2011-2012 (n = 1,252)

	Eutrophic// unfit PR (IC95%)	Overweight-obese/ fit PR (IC95%)	Overweight-obese/ unfit PR (IC95%)	p*
Cholesterol
Normal	1	1	1
Altered crude	1.01 (0.90 – 1.14)	1.09 (093 – 1.28)	1.28 (1.14 – 1.43)	< 0.001
Altered adjusted†	0.99 (0.88 – 1.11)	1.09 (0.93 – 1.28)	1.24 (1.11 – 1.39)	< 0.001
HDL-c
Normal	1	1	1
Altered crude	0.85 (0.62 – 1.15)	1.10 (0.73 – 1.66)	1.42 (1.05 – 1.93)	0.019
Altered adjusted‡	0.81 (0.60 – 1.11)	1.19 (0.78 – 1.80)	1.51 (1.11 – 2.04)	0.003
LDL-c
Normal	1	1	1
Altered crude	0.83 (0.71 – 0.98)	1.10 (0.89 – 1.34)	1.06 (0.89 – 1.26)	0.030
Altered adjusted§	0.85 (0.73 – 1.00)	1.17 (0.96 – 1.43)	1.14 (0.97 – 1.33)	0.005
Triglycerides
Normal	1	1	1
Altered crude	1.01 (0.76 – 1.35)	1.45 (1.01 – 2.07)	2.12 (1.63 – 2.75)	< 0.001
Altered adjusted//	0.98 (0.74 – 1.32)	1.50 (1.04 – 2.16)	2.07 (1.60 – 2.69)	< 0.001
SBP
Normal	1	1	1
Altered crude	1.36 (0.93 – 2.00)	2.27 (1.47 – 3.52)	2.57 (1.78 – 3.70)	< 0.001
Altered adjusted¶	1.19 (0.82 – 1.72)	3.05 (2.05 – 4.54)	3.26 (2.31 – 4.60)	< 0.001
DBP
Normal	1	1	1
Altered crude	1.02 (0.98 – 1.06)	1.11 (1.04 – 1.19)	1.10 (1.05 – 1.16)	< 0.001
Altered adjusted#	1.04 (0.75 – 1.46)	2.70 (1.87 – 3.88)	2.42 (1.76 – 3.32)	< 0.001

HDL-c: High-density lipoprotein cholesterol; LDL-c: Low-density lipoprotein cholesterol; SBP: Systolic blood pressure; DBP: Diastolic blood pressure. *Poisson regression. Adjusted: †Sex, age range and housing area. ‡Continuous age, housing area and school type. §Sex, age range, economic class, housing area, physical activity and school type. //Sex, age range, physical activity and school type. ¶Sex, continuous age and physical activity. #Sex, continuous age, physical activity and school type.

Discussion

Our findings show that overweight and obese schoolchildren had a higher cardiometabolic risk when compared to eutrophic schoolchildren with good levels of physical fitness. Eutrophic students and those with low physical fitness did not present higher risk prevalence. However, in overweight schoolchildren, although the risk for elevated TG and blood pressure levels was demonstrated in fit schoolchildren, the effect size was greater among unfit schoolchildren. In addition, only overweight/unfit schoolchildren were at risk for elevated TC and low HDL-c levels.

In our study, CRF does not seem to be independently associated with the the occurrence of risk factors among the evaluated schoolchildren. Although some studies have pointed out an association between lower CRF and higher cardiometabolic risk,[2 , 3] the results show that among eutrophic and unfit students there is no association with risk factors. On the other hand, in overweight, fit and unfit schoolchildren, there is an increase in risk prevalence, proposing a central role of BMI in these associations. These findings are confirmed in a similar study that used combined BMI and CRF and showed that the eutrophic and fit group had the lowest score for metabolic syndrome, while the overweight and unfit group had the highest.[5]

Our findings showed that schoolchildren with low fitness combined with overweight and obesity had higher prevalence of risk for almost all variables, except for LDL-c and DBP. Other studies also showed a more favorable lipid profile in children and adolescents with lower BMI and good fitness.[17] It has been shown that eutrophic children and adolescents with low CRF did not have more favorable blood pressure levels and lipid profile than eutrophic children and adolescents with good CRF[20] and that thinner but less fit children and adolescents have a more favorable cardiometabolic profile than their heavier peers with good cardiorespiratory fitness.[19]

Although the relationship between low fitness and risk has not been demonstrated in eutrophic individuals, in overweight/obese individuals the results indicate that there is an increase in risk, and indicating that CRF may mitigate this relationship. A study of European adolescents found that CRF can partially mediate about 10% of this relationship, demonstrating that overweight-related risk can be partially mitigated by improving CRF levels.[4]

Other studies have also shown that good levels of CRF showed a beneficial role in risk compensation in overweight schoolchildren, suggesting that moderate to high levels of CRF may mitigate the detrimental consequences attributed to excess adiposity.[5 , 18] Furthermore, some evidence has shown that although CRF has an inverse association with risk factors, after adjustment for BMI, the associations are attenuated or are no longer significant, proving that BMI has an important influence on the relationship between CRF and risk factors.[21]

Our work has some strong points to consider, such as the sample size, representative of the schoolchildren population in Santa Cruz do Sul, a medium-sized municipality in the south of Brazil. Different from most investigations, carried out in large urban centers. We highlight the joint evaluation of BMI and CRF as an exposure variable, still little explored, and the several risk factors evaluated as outcome.

As a limitation, it is important to consider the possible influence of unmeasured factors, especially sexual maturation, genetic factors, diet, and other lifestyle factors such as sedentary time, since cardiometabolic risk is a multifactorial issue. The use of BMI in adiposity assessment and the assessment of CRF levels through indirect estimates by runway test have limitations, although they are widely used, especially in population assessments.

We highlight the worrying prevalence’s found in our study for physical inactivity, overweight and obesity, physical unfitness, and cardiometabolic risk factors. Our results are important from a clinical and public health perspective because they demonstrate that although BMI plays a central role in the relationship with risk factors, adequate levels of cardiorespiratory fitness can mitigate risk in overweight and obese schoolchildren, and therefore improving fitness levels may be an important strategy independent of weight loss.

In this sense, is worrying about the indications that, although the levels of CRF have remained stable in the last decade in the pediatric population, more than 80% of these children had low levels of fitness.[25] It is essential to encourage this population to comply with the recommendations for physical activity, given the important relationship that recommended levels of PA have with better rates of CRF.[2]

The relevance of investing in strategies that promote improvements in fitness in the young population is reinforced by evidence indicating that good levels of CRF during childhood result in a healthier cardiometabolic profile in adulthood[7] and that unfit individuals have twice the risk of mortality, regardless of BMI, when compared to fit and eutrophic individuals.[26]

Conclusion

Cardiometabolic risk in overweight and obese schoolchildren can be partially mitigated, although not eliminated, by satisfactory levels of cardiorespiratory fitness. Low levels of CRF in eutrophic schoolchildren do not appear to be directly related to risk. Our results contribute to existing evidence suggesting a protective role of CRF, mitigating the deleterious effects of obesity on cardiometabolic health.