Rotator Cuff Lesion and Obesity: A Demographic and Metabolic Evaluation.

Objective  To analyze the relationship between the presence and severity of rotator cuff (RC) injury with obesity and the time of exposure to obesity. Secondarily, to evaluate the relationship and prevalence of demographic and metabolic factors in obese individuals with RC injury. Methods  This is a cross-sectional study with 235 obese patients (body mass index [BMI] ≥ 30 kg/m 2 ). Demographic data (age and gender), metabolic data (hypertension, diabetes mellitus, lipid profile, and time of exposure to obesity), physical examination (weight, height, waist circumference, and clinical tests), and musculoskeletal ultrasound examination were used to analyze the results. Results  There was no evidence of an association between RC injury and BMI ( p  = 0.82), time of exposure to obesity ( p  = 0.29), or abdominal circumference ( p  = 0.52). In the subgroup with injury, age ( p  < 0.001), presence of diabetes mellitus ( p  = 0.013), hypertension ( p  < 0.001), level of high-density lipoprotein (HDL) ( p  = 0.026), and time of exposure to obesity ( p  < 0.001) were significantly greater compared to the subgroup without injury. In the search for other parameters independently associated with RC injury, associations were observed with age ( p  = 0.0003) and hypertension ( p  = 0.004). Conclusion  We did not evidence an association between obesity and the time of exposure to it with the occurrence and severity of RC injury. However, individuals with injury had a longer time of exposure to obesity and prevalence of metabolic disorders than individuals without RC injury. In addition, our findings suggest an association between systemic arterial hypertension (SAH) and advanced age with RC injury. Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. This is an open access article published by Thieme under the terms of the Creative Commons Attribution-NonDerivative-NonCommercial License, permitting copying and reproduction so long as the original work is given appropriate credit. Contents may not be used for commecial purposes, or adapted, remixed, transformed or built upon. ( https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

Introduction

Obesity, which is defined by the World Health Organization (WHO) as abnormal or excessive accumulation of body fat, is considered a public health problem due to its high prevalence and associated consequences. 1 2 3 The incidence of this condition has increased exponentially in recent years, reaching more than 10% of the world population. 4 In Brazil, between 2006 and 2018, there was an increase of more than 67% in the number of obese individuals. 5

Research has shown that the increase in body mass index (BMI) is an important factor related to chronic metabolic diseases (type-2 diabetes mellitus [DM2], systemic arterial hypertension (SAH) and dyslipidemia) 6 7 8 and certain disorders of the musculoskeletal system. 9 10 11 Excess body weight is associated with an increased risk of developing cardiovascular diseases and early onset of cardiac morbidity. 1 6 7 8 The variables to assess obesity, such as the BMI and abdominal circumference, are considered independent and modifiable factors associated with SAH, DM2 and dyslipidemia. 1 2 12

In addition to these correlations that have already been scientifically disseminated, obesity seems to contribute to tendon lesions, such as those to the rotator cuff (RC), predisposing the tendon to degeneration and rupture. 9 10 11 13 The biological plausibility for such an association may be linked to the release of proinflammatory adiponines, leading to oxidative stress and a state of chronic systemic inflammation. 9 14 Other metabolic (DM and SAH) and demographic (age and gender) factors are also considered potentially associated with the causality or worsening of tendinopathies, thus being the focus of recent studies. 15 16 The tendon in diabetic individuals is characterized by increased thickness and volume, with disorganization of the collagen fibers. 17 18 Such abnormalities seem to be the result of decreased peripheral blood flow and local angiogenesis. 15 In addition, SAH-related damage, such as microvessel injury, may aggravate vascular deficiencies in the critical RC zone, leading to hypoxia and the production of reactive oxygen species, culminating in cellular apoptosis and tissue degeneration. 19 20

Despite these findings, there is still a scarcity in the scientific literature regarding studies that establish a relationship among high BMI (> 30 kg/m 2 ), abdominal circumference, and the time of exposure to obesity with lesions to the RC tendons in different populations in Brazil. Moreover, scientific controversy on this topic still exists, since other studies have not reported such an association (between obesity and RC lesions). 21 22 Similarly, the relationship among RC lesions in obese individuals and metabolic and demographic factors are not yet fully established.

Therefore, we firstly hypothesize that the occurrence and severity of RC injuries are associated with obesity (assessed by BMI and abdominal circumference) and the time of exposure to obesity. Secondly, we believe that demographic and metabolic factors are related to RC injuries, and that the prevalence of metabolic dysfunctions is higher among individuals with injuries compared to those without injuries. To test these hypotheses, we conducted a cross-sectional study in obese adult patients.

Methodology

Study design and participants

The target population of the present cross-sectional study was composed of men and women who were cared for at the endocrinology and obesity outpatient clinic of our institution between 2018 and 2019.

Patients with BMI > 30 kg/m 2 and aged between 18 and 65 years were included. Volunteers who presented direct risk factors for RC injury, such as previous trauma, smoking, shoulder surgery, glenohumeral instability, chronic corticosteroid use, infiltrations, rheumatoid arthritis, advanced glenohumeral arthrosis, calcareous tendrosis, any other diagnosis of calcification, as well as those who did not agree to sign the Free and Informed Consent Form (FICF) or who did not complete all stages of the study, were excluded from the study.

The sample size (n) required for the study was calculated using the 95% confidence interval and a significance level of 5%, considering the highest variance (25%). The number of patients (one thousand) cared for at our institution in the period of 12 months was relevant, representing the target population. The calculation of the sample size was made based on the estimated proportions. 23 Therefore, in order for the study to have relevance, 235 individuals should be surveyed.

The original sample consisted of 329 individuals. Of these, 94 (28.6%) were excluded because they did not complete all stages of the study, and 235 (71.4%) qualified individuals remained (Figure 1 ).

Fig. 1

Flowchart of the patients in the study.

Ethical approval

The present research was approved by the Ethics in Research Committee under the opinion number: 3,733,973. All participants were volunteers and signed the FICF, confirming that they were aware of the procedures to be performed and agreed with the research objectives.

Bias

Caution was taken to avoid misunderstandings regarding the participants' responses. The researchers refrained from making any comments that could lead to answers contrary to the truth conveyed by the patients.

Data collected and evaluations

The study participants were initially interviewed to collect demographic (age and gender) and metabolic factors (prevalence of SAH, DM, lipid profile and time of exposure to obesity).

The physical examination involved: the evaluation of anthropometric data pertaining to weight and height, which was performed with the patients wearing light clothing and no shoes (based on these data, the individual BMI was calculated); abdominal circumference; and clinical tests to guide the diagnosis of RC injury (the Jobe, Patte and Gerber tests), wich were performed according to their descriptions. 24 25 26 To close the diagnosis of complete or partial RC injury, a musculoskeletal ultrasound examination was performed bilaterally in all patients, using the protocol established by Selvaraj et al. 27 Ultrasonography is a reliable method, presenting high accuracy in the diagnosis of RC lesions. 28

The physical examinations of the volunteers were performed by a physician with residency in orthopedics and traumatology, specialized in shoulder/elbow surgery, at the endocrinology and obesity outpatient clinic of our institution. The imaging examinations were performed by a physician specialized in musculoskeletal ultrasonography, with a diploma issued by Associação Médica Brasileira in the field of radiology and diagnostic imaging. Both were independent evaluators, without employment ties to the institutions involved, and were unaware of any information related to the research objectives.

Definitions

The BMI was calculated based on weight in kilograms divided by height in square meters. Obesity was defined as BMI > 30 kg/m 2 . The analysis of the abdominal circumference was performed with a measurement made 0.5 cm to 1.0 cm above the navel with the subjects breathing naturally. The time of exposure to obesity was calculated considering the first time the participant reached a BMI > 30 kg/m 2 (evaluated by analyzing the previous history reported by the patients themselves).

Diabetes mellitus was defined as fasting plasma glucose of 7.0 mmol/L or by a previous diagnosis made by a medical professional. Systemic arterial hypertension was defined according to the following criteria: systolic blood pressure of 140 mmHg, diastolic blood pressure of 90 mmHg, and/or self-reported hypertension. The lipid profile was analyzed based on the levels of total cholesterol, low-density lipoprotein (LDL), and high-density lipoprotein (HDL) by a complete lipidogram performed up to six months before the study.

Statistics

The demographic, metabolic and physical characteristics of the sample were calculated using descriptive statistics, including frequencies, means, and standard deviations (SDs). In order to compare the demographic, metabolic and physical variables of the patients with and without RC injury, two groups were created (with RC injury and without RC lesion) and analyzed using the the Student t -test and the Chi-squared test. A multivariate analysis that identified the demographic, metabolic and physical variables associated with RC injury was performed through binary logistic regression with the stepwise variables selection method (step-by-step). Finally, the receiver operating characteristic (ROC) curve was used in order to identify the best cut-off point for the age variable regarding the presence of RC injury. The data were analyzed using the Statistical Package for the Social Sciences (SPSS, IBM Corp., Armonk, NY, US) software, version 26. The level of statistical significance was established at p  < 0.05.

Results

The demographic, metabolic, physical characteristics and the profile of RC lesions in the sample are detailed in Tables 1 and 2 respectively.

Table 1

Demographic, metabolic and physical characteristics of the study sample

	N	Average	( ±  Standard deviation)
Demographic factors
Female gender	157
Male gender	78
Age (years)		40.5	11.1
Metabolic factors
Low-density lipoprotein (mg/dL)		101	35
High-density lipoprotein (mg/dL)		49.4	11.9
Total cholesterol (mg/dL)		183	38
Systemic arterial hypertension ratio (yes/no)	85/150
Diabetes mellitus ratio (yes/no)	42/193
Time of exposure to obesity (years)		11.7	8.1
Physical factors
Weight (kg)		102	22
Height (cm)		166	10
Body mass index (kg/m 2 )		36.8	5.7
Abdominal circumference (cm)		114	15

Table 2

Profile of rotator cuff lesions of the study sample

	N	%
Presence of injury
Yes	55	23.4%
No	180	76.6%
Injured limb
Right	32	58.2
Left	7	12.7
Both	16	29.1
Type of injury
Partial rupture	49	89.1
Total rupture	6	10.9
Site of general injury
Supraspinal	47	85.5
Infraspinal	6	10.9
Subscapularis	2	3.6

Comparison of demographic, metabolic and physical factors in obese individuals with and without rotator cuff injury

The data showed that, in the subgroup with injury, age ( p  < 0.001), presence of DM ( p  = 0.013), SAH ( p  < 0.001), HDL level ( p  = 0.026) and time of exposure to obesity ( p  < 0.001) presented significantly higher results compared to those of the group without RC lesion ( Table 3 ).

Table 3

Comparison of demographic, metabolic and physical factors in relation to the occurrence of rotator cuff injury

	Rotator cuff injury (n = 55)			No rotator cuff injury (n = 180)			p -value
	N	Average	( ±  Standard deviation)	N	Average	( ±  Standard deviation)
Demographic factors
Female gender	36			121
Male gender	19			59
Age (years)		46	11.2		38.6	10.4	< 0.001
Metabolic factors
Low-density lipoprotein (mg/dL)		100	35		101	35	0.90
High-density lipoprotein (mg/dL)		53.4	16		48.2	10	0.026
Total cholesterol (mg/dL)		186	40		182	37	0.54
Systemic arterial hypertension ratio (yes/no)	33/55			52/180			< 0.001
Diabetes mellitus ratio (yes/no)	16/55			26/180			0.013
Time of exposureto obesity (years)		15	9.1		10.7	7.5	< 0.001
Physical factors
Weight (kg)		102	21		102	22	0.94
Height (cm)		165	10		167	11	0.38
Body mass index (kg/m 2 )		37.2	5.5		36.6	5.7	0.54
Abdominal circumference (cm)		114	15		115	15	0.88

Note: The values in bold indicate a statistically significant difference.

On average, the individuals with RC injury were 7.4 years older, and had higher prevalences of SAH and DM, of 31.3% and 15% respectively, in addition to about 4.3 years more of exposure to obesity.

Association between rotator cuff injury and obesity

In the evaluation by binary logistic regression ( Table 4 ), no association was found regarding RC injury and BMI ( p  = 0.82), time of exposure to obesity ( p  = 0.29), or abdominal circumference ( p  = 0.52) in the sample studied. In addition, there was no significant correlation regarding BMI (rs = -0.029; p  = 0.83), time of exposure to obesity (rs = 0.061; p  = 0.66), and the severity of the RC lesion.

Table 4

Associated parameters for rotator cuff injury evaluated by binary logistic regression

	Coefficient	Odds ratio	95% confidence interval	p -value
Demographic factors
Age (years)	0.057	1.06	1.03–1.09	0.0003
Metabolic factors
Systemic arterial hypertension	0.984	2.68	1.38–5.20	0.004

Notes: The values in bold indicate a statistically significant difference. The selection method for the variables was advanced step by step, at a level of 5%.

Association between demographic and metabolic factors with rotator cuff injury

In the search for other independently-associated (demographic and metabolic) parameters for RC injury, an association was observed between age ( p  = 0.0003) and SAH ( p =0.004) ( Table 4 ), thus demonstrating that the older the age and presence of SAH, the higher the probability of RC injury. Using the ROC methodology, with a sensitivity of 65.5% and a specificity of 66.7%, we determined that age ≥ 43 years was a cutt-off point fot the presence of RC injury ( Figure 2 ).

Fig. 2

Receiver operating characteristic (ROC) curve. Identification of the cut-off point for the age variable for the presence of rotator cuff lesion: ≥ 43 years.

Discussion

The relationship between obesity and musculoskeletal system injuries, such as tendinopathies, is the focus of scientific studies and controversies. 9 10 11 13 21 Recent studies 11 suggest an important association between tendon lesions and other metabolic disorders (SAH and DM).

Therefore, we firstly analyzed the relationship regarding the presence and severity of RC injury and obesity and the time of exposure to obesity. Secondly, we evaluated the relationship and prevalence of demographic and other metabolic factors in obese individuals with RC injury. In the present cross-sectional epidemiological study, no associations were found regarding the occurrence and severity of the RC injury and BMI, abdominal circumference and the time of exposure to obesity. However, individuals with injury presented a longer time of exposure to obesity and a higher prevalence of metabolic diseases (SAH and DM) than patients without injury. Finally, SAH and advanced age were factors related to the presence of RC lesion.

The highest susceptibility to ruptures and tendon degeneration in individuals with high BMI and abdominal circumference values has a physiological explanation linked to increased adipokine production (tumor necrosis factor-alpha, leptin, adiponectin, angiotensinogen, and interleukins 6, 8, 10 and 18), leading to oxidative stress, inflammation, endothelial dysfunction and cellular apoptosis. 9 11 14 The first case-control study to establish such a clinical association of the occurrence and severity of RC lesions and obesity was conducted by Gumina et al. 9 The authors evaluated 381 patients, demonstrating that individuals with a mean BMI of 30 kg/m 2 presented more than twice the number of lesions as non-obese individuals. Moreover, the higher the BMI measured, the higher the degree of RC lesions evidenced. However, Titchener et al., 22 in a study with a large sample (5,000 patients), concluded that only overweight (25.1 kg/m 2 to 30 kg/m 2 ) was significantly associated with RC injury. In the present study, focused only on individuals with BMI > 30 kg/m 2 , we found that obesity was not an associated factor for the prevalence or severity of RC injury. In addition, we evidenced an anticipation in the mean (46 years) and cutoff point (43 years) of age for the appearance of tendon ruptures from 12 to 15 years, when compared to previous studies. 29 Yamaguchi et al. 29 demonstrated that the mean age for the occurrence of some level of rupture is 58 years, and 68 years for total rupture. The fact that our sample contains only obese individuals may be an explanation for the difference observed, and suggests that obesity anticipates the appearance of tendon ruptures.

Similarly, high blood sugar levels have an influence on tendon health. 17 Severe ruptures are six times more common in the presence of more than one cardiovascular risk factor, such as DM and SAH. 20 Our results demonstrate a higher prevalence of metabolic dysfunctions (DM, SAH) in patients with RC injury, and an important association between SAH and tendon injury. Decreased angiogenesis, fibroblast proliferation, collagen synthesis and release of growth factors are deleterious results observed in diabetic tendons, decreasing the biomechanical capacity of the tissues and increasing the predisposition to the development or worsening of tendinopathies. 17 18 In a study involving ultrasound RC analysis in patients with diabetes, Abate et al. 30 demonstrated that even asymptomatic individuals have more advanced degeneration patterns, especially in the supraspinatus tendon, than individuals without a diagnosis of diabetes. Gumina et al., 19 in a study involving 400 patients, concluded that hypertensive individuals were 2 to 4 times more likely to suffer large (involving an entire tendon) and massive (more than 2 tendons) ruptures of the RC compared to normotensive individuals. The main explanations for this important evidence are the state of tendon hypoxia generated by the hypertensive mechanism, 20 even in individuals undergoing pharmacological treatment, since most hypertensive drugs seem to have greater effect on large vessels, maintaining hypoxia in the tendinous tissue and thus favoring tissue degeneration. 19

The findings of the present study should be treated with caution due to the methodological limitations. Large-scale case-control and cohort studies are needed to obtain an accurate estimate of the prevalence/incidence and associations of demographic, metabolic and physical factors with the risk of developing RC. In addition, these results should be extrapolated to the general population with care, since the study sample was limited to patients from a specific outpatient clinic. We advocate the need for future studies to maximize the analysis not only of obesity, but also of the chronic effect of this comorbidity (exposure time), as a determining factor in the generation of musculoskeletal dysfunctions.

Conclusion

There was no association regarding obesity and time of exposure to obesity and the occurrence and severity of RC injury. However, individuals with lesions had longer exposure to obesity and higher prevalence of metabolic dysfunctions (DM and SAH) than individuals without RC injury. Furthermore, our findings suggest an important association regarding SAH and advanced age and RC injury in this population of obese individuals.

Introdução

A obesidade, definida pela Organização Mundial de Saúde (OMS) como o acúmulo anormal ou excessivo de gordura corporal, é considerada um problema de saúde pública devido à alta prevalência e às consequências associadas a ela. 1 2 3 A incidência dessa condição aumentou exponencialmente nos últimos anos, e atinge mais de 10% da população mundial. 4 No Brasil, entre 2006 e 2018, houve um aumento do número de indivíduos obesos superior a 67%. 5

Pesquisas vêm demonstrando que a elevação no índice de massa corporal (IMC) é um importante fator relacionado a doenças metabólicas crônicas (diabetes melito tipo 2 [DM2], hipertensão arterial sistêmica [HAS] e dislipidemia), 6 7 8 e a certos transtornos do sistema musculoesquelético. 9 10 11 O excesso de peso corporal está associado a um aumento do risco de desenvolver doenças cardiovasculares e o início precoce da morbidade cardíaca. 1 6 7 8 Variáveis de análise da obesidade, como o IMC e a circunferência abdominal, são consideradas fatores independentes e modificáveis associados a HAS, DM2 e dislipidemia. 1 2 12

Além de tais correlações já difundidas cientificamente, a obesidade parece contribuir para lesões tendíneas, como as do manguito rotador (MR), predispondo o tendão a degenerações e rupturas. 9 10 11 13 A plausibilidade biológica para tal associação pode estar ligada à liberação de adipocinas pró-inflamatórias, o que leva a um estresse oxidativo e um estado de inflamação sistêmica crônica. 9 14 Considera-se que outros fatores metabólicos (DM e HAS) e demográficos (idade e gênero) podem estar associados à causalidade ou ao agravamento de tendinopatias, e, portanto, são foco de estudos recentes. 15 16 O tendão de indivíduos diabéticos é caracterizado por aumento da espessura e do volume, com desorganização das fibras de colágeno. 17 18 Tais anormalidades parecem ser resultado da diminuição do fluxo sanguíneo periférico e da angiogênese local. 15 Além disso, os danos ligados à HAS, como a lesão de microvasos, podem agravar as deficiências vasculares da zona crítica do MR, levando à hipóxia e à produção de espécies reativas de oxigênio, culminando em apoptose celular e degeneração tecidual. 19 20

Apesar de tais constatações, a literatura científica ainda é escassa em estudos que relacionem valores altos de IMC (> 30 kg/m 2 ), circunferência abdominal, e tempo de exposição à obesidade às lesões dos tendões do MR em populações brasileiras. Ademais, a controvérsia científica persiste, uma vez que outros estudos 21 22 não relataram tal associação (entre obesidade e lesões do MR). Da mesma forma, as relações das lesões do MR em indivíduos obesos com fatores metabólicos e demográficos ainda não foram completamente estabelecidas.

Diante disso, hipotetizamos que a ocorrência e a gravidade da lesão do MR estão associadas à obesidade (avaliada pelo IMC e pela circunferência abdominal) e ao tempo de exposição à obesidade. De forma secundária, acreditamos que fatores demográficos e metabólicos estão relacionados com a lesão do MR, além de existir maior prevalência de disfunções metabólicas nos indivíduos com lesão em comparação com aqueles sem lesão. Para testar essas hipóteses, realizamos um estudo transversal em pacientes adultos obesos.

Desenho do estudo e participantes

A população-alvo deste estudo transversal foi composta por homens e mulheres pacientes do ambulatório de endocrinologia e obesidade de nossa instituição entre 2018 e 2019.

Foram incluídos pacientes que apresentaram IMC > 30 kg/m 2 e idade entre 18 e 65 anos. Foram excluídos do estudo voluntários que apresentaram fatores de risco diretos para lesão do MR, como trauma prévio, tabagismo, cirurgia de ombro, instabilidade glenoumeral, uso crônico de corticoides, infiltrações, artrite reumatoide, artrose glenoumeral avançada, tendinopatia calcária, qualquer outro diagnóstico de calcificação, e que não concordaram em assinar o termo de consentimento livre e esclarecido (TCLE) ou não completaram todas as etapas do estudo.

O tamanho da amostra (n) necessário para este estudo foi calculado usando-se o intervalo de confiança de 95% (IC95%) e significância de 5%, considerando a maior variância (25%). Foi relevante o o número de pacientes (mil) atendidos na instituição no período de 12 meses, que consistiu a população-alvo. O cálculo do tamanho da amostra foi efetuado com base na estimativa de proporções. 23 Diante disso, para que houvesse relevância, deveriam ser pesquisados 235 indivíduos.

A amostra original da pesquisa foi constituída por 329 indivíduos. Desses, 94 (28,6%) foram excluídos por não completarem todas as etapas do estudo, e restaram 235 (71,4%) indivíduos qualificados ( Figura 1 ).

Fig. 1

Diagrama de fluxo dos pacientes do estudo.

Aprovações éticas

Esta pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa sob o número de parecer 3.733.973. Todos os participantes eram voluntários e assinaram o TCLE, dando ciência de que conheciam os procedimentos a serem realizados e concordavam com os objetivos da pesquisa.

Viés

Cuidado foi tomado para evitar mal-entendidos nas respostas dos participantes. Os investigadores se abstiveram de apresentar quaisquer comentários que pudessem induzir a respostas contrárias à verdade passada pelos pacientes.

Dados coletados e avaliações

Os participantes do estudo foram entrevistados inicialmente para coleta de fatores demográficos (idade e gênero) e metabólicos (prevalência de HAS, DM, perfil lipídico, e tempo de exposição à obesidade).

O exame físico envolveu a avaliação dos dados antropométricos de peso e estatura, realizados com os pacientes sem sapatos e vestindo roupas leves (à partir desses dados, o IMC individual foi calculado), circunferência abdominal, e testes clínicos norteadores de diagnóstico da lesão do MR (testes de Jobe, de Patte, e de Gerber), realizados conforme suas descrições. 24 25 26 Para fechar o diagnóstico de lesão completa ou parcial do MR, o exame ultrassonográfico musculoesquelético foi realizado bilateralmente, em todos os pacientes, utilizando o protocolo estabelecido por Selvaraj et al. 27 A ultrassonografia é um método confiável, que apresenta elevada acurácia no diagnóstico das lesões do MR. 28

Os exames físicos dos voluntários foram realizados por médico com residência em ortopedia e traumatologia, especialista em cirurgia de ombro/cotovelo, no ambulatório de endocrinologia e obesidade. Os exames de imagem foram desempenhados por médico especialista em Ultrassonografia Musculoesquelética, com título expedido pela Associação Médica Brasileira na área de radiologia e diagnóstico por imagem. Ambos eram avaliadores independentes, sem vínculos empregatícios com as instituições envolvidas, e desconheciam qualquer informação relacionada aos objetivos da pesquisa.

Definições

O IMC foi calculado com base no peso em quilogramas dividido pela altura em metros quadrados. A definição de obesidade se deu com um IMC > 30 kg/m 2 . A análise da circunferência abdominal foi realizada com a mensuração de 0,5 c, a 1,0 cm acima do umbigo com os sujeitos respirando naturalmente. O tempo de exposição à obesidade foi calculado levando-se em consideração a primeira vez que o participante atingiu o IMC > 30 kg/m 2 (avaliado por meio de análise da história pregressa, relatada pelo próprio paciente).

O DM foi definido como um nível glicose plasmática em jejum de 7,0 mmol/L, ou por um diagnóstico prévio realizado por profissional médico. A HAS foi definida de acordo com os seguintes critérios: pressão arterial sistólica de 140 mmHg, e pressão arterial diastólica de 90 mmHg e/ou hipertensão autorreferida. O perfil lipídico foi analisado com base no colesterol total, na lipoproteína de baixa densidade ( low-density lipoprotein , LDL, em inglês), e na lipoproteína de alta densidade ( high-density lipoprotein , HDL, em inglês) por lipidograma completo feito até seis meses antes do estudo.

Estatística

As características demográficas, metabólicas e físicas da amostra foram calculadas usando estatística descritiva, incluindo frequências, médias e desvios padrão (DSs). A fim de comparar as variáveis demográficas, metabólicas e físicas dos pacientes com e sem lesão do MR, dois grupos foram criados (com lesão do MR e sem lesão do MR) e analisados por meio do teste t de Student e pelo teste do qui quadrado. Uma análise multivariada que identificou as variáveis demográficas, metabólicas e físicas associadas à lesão do MR foi realizada pela regressão logística binária com o método de seleção das variáveis do tipo stepwise (passo a passo). Por fim, a curva característica de operação do receptor (COR) foi utilizada, a fim de identificar o melhor ponto de corte da variável idade para presença de lesão do MR. Os dados foram analisados utilizando o programa estatístico Statistical Package for the Social Sciences (SPSS, IBM Corp., Armonk, NY, EUA), versão 26. O nível de significância estatística foi estabelecido em p  < 0,05.

Resultados

As características demográficas, metabólicas e físicas, e o perfil das lesões do MR da amostra estão detalhados nas Tabelas 1 e 2 , respectivamente.

Tabela 1

Características demográficas, metabólicas e físicas da amostra em estudo

	n	Média	( ±  Desvio padrão)
Fatores demográficos
Gênero feminino	157
Gênero masculino	78
Idade (anos)		40,5	11,1
Fatores metabólicos
LDL (mg/dL)		101	35
HDL (mg/dL)		49,4	11,9
Colesterol total (mg/dL)		183	38
Razão de hipertensão arterial sistêmica (sim/não)	85/150
Razão de diabetes melito (sim/não)	42/193
Tempo de exposiçãoà obesidade (anos)		11,7	8,1
Fatores físicos
Peso (kg)		102	22
Altura (cm)		166	10
Índice de massa corporal (kg/m 2 )		36,8	5,7
Circunferência abdominal (cm)		114	15

Abreviaturas: LDL, low-density lipoprotein (lipoproteína de baixa densidade); HDL, high-density lipoprotein (lipoproteína de alta densidade).

Tabela 2

Perfil das lesões do manguito rotador da amostra em estudo

	n	%
Presença de lesão
Sim	55	23,4%
Não	180	76,6%
Membro da lesão
Direito	32	58,2
Esquerdo	7	12,7
Ambos	16	29,1
Tipo de lesão
Ruptura parcial	49	89,1
Ruptura total	6	10,9
Local da lesão geral
Supraespinhal	47	85,5
Infraespinhal	6	10,9
Subescapular	2	3,6

Comparação de fatores demográficos, metabólicos e físicos em indivíduos obesos com e sem lesão do manguito rotador

Os dados demonstraram que, no grupo com lesão, idade ( p  < 0,001), presença de DM ( p  = 0,013), HAS ( p  < 0,001), nível de HDL ( p  = 0,026), e tempo de exposição à obesidade ( p  < 0,001) apresentaram resultados significativamente maiores em comparação ao grupo sem lesão ( Tabela 3 ).

Tabela 3

Comparação dos fatores demográficos, metabólicos e físicos em relação à ocorrência de lesão do manguito rotador

	Lesão do manguito rotador (n = 55)			Sem lesão do manguito rotador (n = 180)			Valor de p
	n	Média	( ±  Desvio padrão)	n	Média	( ±  Desvio padrão)
Fatores demográficos
Gênero feminino	36			121
Gênero masculino	19			59
Idade (anos)		46	11,2		38,6	10,4	< 0,001
Fatores metabólicos
LDL (mg/dL)		100	35		101	35	0,90
HDL (mg/dL)		53,4	16		48,2	10	0,026
Colesterol total (mg/dL)		186	40		182	37	0,54
Razão de hipertensão arterial sistêmica (sim/não)	33/55			52/180			< 0,001
Razão de diabeltes melito (sim/não)	16/55			26/180			0,013
Tempo de exposiçãoà obesidade (anos)		15	9,1		10,7	7,5	< 0,001
Fatores físicos
Peso (kg)		102	21		102	22	0,94
Altura (cm)		165	10		167	11	0,38
Índice de massa corporal (kg/m 2 )		37,2	5,5		36,6	5,7	0,54
Circunferência abdominal (cm)		114	15		115	15	0,88

Abreviaturas: LDL, low-density lipoprotein (lipoproteína de baixa densidade); HDL, high-density lipoprotein (lipoproteína de alta densidade).

Nota: Os valores em negrito indicam diferença estatisticamente significativa.

Indivíduos com lesão do MR apresentaram em média 7,4 anos a mais de idade, uma prevalência maior de HAS e DM, de 31,3% e 15%, respectivamente, além de cerca de 4,3 anos a mais de exposição à obesidade.

Associação entre lesão de manguito rotador e obesidade

Não foi evidenciada associação da lesão do MR com o IMC ( p  = 0,82), o tempo de exposição à obesidade ( p  = 0,29), ou a circunferência abdominal ( p  = 0,52) na amostra estudada, avaliada por regressão logística binária ( Tabela 4 ). Além disso, não existiu correlação significativa entre o IMC (rs = -0,029; p  = 0,83) e o tempo de exposição à obesidade (rs = 0,061; p  = 0,66) e a gravidade da lesão do MR.

Tabela 4

Parâmetros associados para lesão do manguito rotador avaliados por regressão logística binária

	Coeficiente	Razão de chances	Intervalo de confiança de 95%	Valor de p
Fatores demográficos
Idade (anos)	0,057	1,06	1,03–1,09	0,0003
Fatores metabólicos
Hipertensão arterial sistêmica	0,984	2,68	1,38–5,20	0,004

Notas: Os valores em negrito: indicam diferença estatisticamente significativa. O método de seleção de variáveis foi avançar passo a passo, no nível 5%.

Associação entre fatores demográficos e metabólicos com a lesão do manguito rotador

Na busca por demais parâmetros associados (demográficos e metabólicos) de forma independente à lesão do MR, foi observada associação com idade ( p  = 0,0003) e HAS ( p =0,004) ( Tabela 4 ), o que demonstra que, quanto maior a idade e a presença de HAS, maior a probabilidade de lesão do MR. Utilizando a metodologia COR, com sensibilidade de 65,5% e especificidade de 66,7%, determinamos que uma idade ≥ 43 anosera um ponto de corte para presença de lesão do MR ( Figura 2 ).

Fig. 2

Curva característica de operação do receptor (COR). Identificação do ponto de corte da variável idade para presença de lesão do manguito rotador (MR): ≥ 43 anos.

Discussão

A relação da obesidade com lesões do sistema musculoesquelético, como as tendinopatias, são o foco de estudos e controvérsias científicas. 9 10 11 13 21 Pesquisas recentes 11 sugerem uma associação importante entre lesões tendíneas e demais distúrbios metabólicos (HAS e DM).

Diante disso, analisamos a relação entre a presença e a gravidade da lesão do MR e a obesidade e o tempo de exposição à obesidade. De forma secundária, avaliamos a relação e a prevalência de fatores demográficos e demais fatores metabólicos em indivíduos obesos com lesão do MR. Neste estudo epidemiológico transversal, não foi demonstrada associação entre a ocorrência e a gravidade da lesão do MR e o IMC, a circunferência abdominal, ou o tempo de exposição à obesidade. No entanto, indivíduos com lesão demonstraram uma exposição a anos de obesidade e prevalência de doenças metabólicas (HAS e DM) maiores do que pacientes sem lesão. Por fim, a HAS e a idade avançada foram fatores relacionados com a presença de lesão do MR.

A maior suscetibilidade a rupturas e degenerações tendíneas em indivíduos com valores altos de IMC e circunferência abdominaltem uma explicação fisiológica, ligada ao aumento da produção de adipocinas (fator de necrose tumoral alfa, leptina, adiponectina, angiotensinogênio, e interleucinas 6, 8, 10 e 18), que leva a estresse oxidativo, inflamação, disfunção endotelial e apoptose celular. 9 11 14 O primeiro estudo de caso controle a estabelecer tal associação clínica entre a ocorrência e gravidade de lesões do MR com a obesidade foi conduzido por Gumina et al. 9 Os autores avaliaram 381 pacientes, e demonstraram que indivíduos com IMC médio de 30 kg/m 2 apresentavam mais do que o dobro de lesões do que indivíduos não obesos. Além disso, quanto maior o IMC, maior o grau das lesões do MR evidenciadas. No entanto, Titchener et al., 22 em pesquisa com volumosa amostra (5 mil pacientes), concluíram que somente o sobrepeso (IMC de 25,1 kg/m 2 a 30 kg/m 2 ) estava significativamente associado à lesão do MR. Os pacientes com IMC > 30 kg/m 2 não demonstraram correlação estatística. No presente estudo, centrado apenas em indivíduos com IMC > 30 kg/m 2 , constatamos que a obesidade não se apresentou como fator associado à prevalência ou à gravidade da lesão do MR. Porém, o tempo de exposição à obesidade foi maior nos pacientes com lesão. Além disso, evidenciamos uma antecipação na média (46 anos) e no ponto de corte (43 anos) da idade para o aparecimento de rupturas dos tendões de 12 à 15 anos, quando comparada a estudos anteriores. 29 Yamaguchi et al. 29 demonstram que a idade média para a ocorrência de algum nível de ruptura é de 58 anos, e de 68 anos para ruptura total. O fato de nossa amostra conter apenas indivíduos obesos pode ser uma possível explicação para a diferença observada e sugerir que a obesidade antecipe o aparecimento das rupturas tendíneas.

De forma semelhante, os níveis elevados de açúcar no sangue têm influência sobre a saúde dos tendões. 17 Rupturas graves são seis vezes mais comuns na presença de mais de um fator de risco cardiovascular, como DM e HAS. 20 Nossos resultados demonstram uma prevalência maior de disfunções metabólicas (DM, HAS) em pacientes com lesão do MR, e uma importante associação entre HAS e a lesão tendínea. As diminuições da angiogênese, da proliferação de fibroblastos, da síntese de colágeno, e da liberação de fatores de crescimento são resultados deletérios observados em tendões de diabéticos, que reduzem a capacidade biomecânica tecidual e aumentam a predisposição ao desenvolvimento ou agravamento de tendinopatias. 17 18 Em estudo envolvendo análise do MR por ultrassonografia em pacientes com diabetes, Abate et al. 30 demonstraram que até mesmo os indivíduos assintomáticos apresentam padrões de degeneração mais avançada, principalmente no tendão supraespinhal, do que indivíduos sem diagnóstico de diabetes. Gumina et al., 19 em pesquisa envolvendo 400 pacientes, concluíram que indivíduos hipertensos tinham de 2 a 4 vezes mais chances de sofrer rupturas grandes (envolvendo um tendão inteiro) e massivas (mais de 2 tendões) do MR em comparação com indivíduos normotensos. As principais explicações para essa importante evidência recaem sobre o estado de hipóxia tendínea gerada pelo mecanismo hipertensivo, 20 mesmo em indivíduos em tratamento farmacológico, uma vez que grande parte dos fármacos hipertensivos parece ter maior ação nos grandes vasos, mantendo a hipóxia no tecido tendineo e favorecendo, assim, a degeneração tecidual. 19

Os achados do presente estudo devem ser tratados com cautela devido às limitações metodológicas. São necessários estudos de caso-controle e coorte bem controlados em larga escala para obter uma estimativa precisa da prevalência/incidência e das associações de fatores demográficos, metabólicos e físicos com o risco de desenvolvimento de lesão do MR. Além disso, esses resultados devem ser extrapolados para a população em geral com cuidado, uma vez que a amostra do estudo se limitou aos pacientes de um ambulatório específico. Defendemos a necessidade de futuros trabalhos maximizarem a análise não somente da obesidade, como também do efeito crônico desta comorbidade (tempo de exposição), como fator determinante na geração de disfunções musculoesqueléticas.

Conclusão

Não evidenciamos associação entre a obesidade e o tempo de exposição à obesidade e a ocorrência e a gravidade da lesão do MR. Porém, os indivíduos com lesão apresentaram maior tempo de exposição à obesidade e prevalência de disfunções metabólicas (DM e HAS) do que indivíduos sem lesão do MR. Além disso, nossos achados sugerem uma importante associação entre HAS e idade avançada e lesão do MR nesta população de indivíduos obesos.