Sports in Covid-19 Times: Heart Alert.

Introdução

Competições esportivas estavam a pleno vapor em 2019, consagrando campeões do ano que findava ou sendo planejadas para suas emocionantes etapas que viriam a seguir. O ano de 2020 traria novos capítulos ao esporte mundial. Porém, o surgimento do novo coronavírus (SARS-CoV-2) mudou o panorama da prática esportiva. Em março de 2020, após declaração da pandemia pela COVID-19, o isolamento social foi adotado por diversos governos, consequentemente proibindo a realização de eventos esportivos. A retomada do esporte vem sendo discutida à medida que as autoridades públicas iniciam o processo de relaxamento do isolamento social, cabendo à sociedade médica propor como melhor avaliar os atletas infectados pela nova doença e determinar a segurança da prática esportiva. A escassez de dados clínicos e epidemiológicos em relação ao acometimento cardíaco nos casos oligossintomáticos, não hospitalizados, da COVID-19, além da incerteza acerca dos desfechos de longo prazo de eventual lesão cardíaca atribuída à doença, fazem da elaboração de recomendações um desafio, sujeitas a mudanças conforme adquirido melhor entendimento da doença.

Coração e COVID-19

Uma das principais características da COVID-19 é o seu alto poder de contágio e rápida disseminação, além de possível acometimento cardíaco, visto em até 22% dos pacientes hospitalizados,[1] com taxa de mortalidade até 4,5 vezes maior em cardiopatas.[2] Após complicações respiratórias e sepse, doenças cardiovasculares são a 3ª causa de morte associada à COVID-19.[3,4] Em comparação às demais infecções virais associadas à miocardite, estas apresentam taxas bem menores (<1%) de acometimento cardiovascular.[5] Em estudo com coelhos, foi demonstrado o desenvolvimento de cardiomiopatia dilatada biventricular, hipertrofia, fibrose miocárdica e miocardite em análise histopatológica[6] e, em seres humanos, o RNA viral foi encontrado no músculo cardíaco em até 35% dos casos de uma série de autópsias,[7] A COVID-19 pode se manifestar de diversas maneiras, assintomática, sintomática leve (não debilitante), moderada (debilitante) ou grave (hospitalizada)[8] e desta forma, a apresentação clínica do atleta durante sua avaliação para retorno ao treinamento ou competição pode ser frustrada, não levantando suspeita quanto ao acometimento cardiovascular.

Lesão Miocárdica

Sinais de lesão miocárdica como o aumento de marcadores de necrose miocárdica, principalmente da troponina, apresenta-se em 8 a 12% dos casos em geral e em até 33% dos pacientes críticos.[8] Porém, o acometimento miocárdico pode ser assintomático. Os mecanismos de lesão podem ser comuns a qualquer infecção grave, como resposta inflamatória exacerbada, mas também por ação direta viral no tecido cardíaco. Alguns estudos colocam em xeque a capacidade do vírus em gerar lesão direta aos miócitos por não detectá-lo nestas células, levando a crer que sua agressão decorra da combinação de vários fatores, como a resposta inflamatória exacerbada e acometimento microvascular,[9-11] o que pode gerar coagulação intravascular disseminada, trombose e infarto de grandes e pequenos vasos.[12] O SARS-CoV-2 infecta células humanas através de sua ligação à enzima conversora da angiotensina 2 (ECA2), consequentemente aumentando os níveis de angiotensina II e seus efeitos deletérios em células onde a expressão do receptor da ECA2 é maior, como nos cardiomiócitos, fibroblastos e pericitos, células localizadas na microvasculatura cardíaca, externas ao endotélio capilar e venular, com relevante papel na microcirculação miocárdica.[9]

Miocardite

Há grande preocupação quanto à ocorrência de miocardite nos atletas expostos, pois sem adequada avaliação cardiológica especializada, podem ser submetidos durante a fase subaguda ou crônica da doença a volume e intensidade de exercício capazes de desencadear arritmias malignas durante ou mesmo após o esforço. Estima-se que 7 a 20% das mortes súbitas em atletas jovens seja devido a miocardite,[13] e seu diagnóstico por vezes requer exames complementares, além do exame clínico e eletrocardiográfico. Estudos reportam maior taxa de eventos cardíacos em atletas com maior área de realce tardio à ressonância magnética cardíaca (RMC), mesmo apresentando avaliação ecocardiográfica normal.[14,15] A miocardite é clinicamente heterogênea, sendo um dos seus principais achados o desenvolvimento ou piora de disfunção ventricular após infecção viral. Dados de uma análise de 150 pacientes de Wuhan na China indicam uma provável incidência de 7% de miocardite em pacientes com COVID-19.[16] Na fase crônica da miocardite, entre 2 e 12 semanas, ocorre infiltração linfocitária, perpetuando lesão aos miócitos pela resposta imune humoral, e o interstício recebe intensa deposição de colágeno, levando à formação de fibrose, podendo evoluir com dilatação, disfunção e insuficiência miocárdica.[17]

Retorno

Ao não se considerar o potencial dano miocárdico pela COVID-19, o atleta recuperado com sorologia IgG positiva poderá ser liberado, conforme protocolos institucionais, para o retorno de suas atividades. Porém, conforme bem descrito na literatura, recomenda-se que indivíduos diagnosticados com miocardite sejam afastados por no mínimo 3 a 6 meses.[17] Dito isto, mesmo após a recuperação, sequelas pró-arrítmicas podem ameaçar o atleta e a avaliação sistematizada é crucial para a adequada estratificação de risco, evitando não somente desfechos adversos como também período desnecessário de afastamento e consequente queda de rendimento e habilidade.[17]

A cinética do clearance viral da COVID-19 é alvo de diversos estudos e o tempo de permanência do vírus no organismo ainda não é conhecido, podendo ser detectado RNA viral por mais de 2 meses após início dos sintomas, a despeito de anticorpos detectados nas primeiras 2 semanas.[18] Deste modo, apesar de postularem que esta positivação prolongada se dê por resquícios de RNA viral, ainda é desconhecido se atletas com anticorpos IgG positivo, considerados imunes, poderiam ou não ser fonte de transmissão do vírus ao seus contactantes e até quando a janela de excreção deste vírus duraria. Logo, um período mínimo de 14 dias de isolamento após infecção confirmada se faz necessário, sendo prudente a avaliação para retorno das atividades esportivas somente após 7 dias assintomáticos.

Organizações esportivas de inúmeros países iniciaram a retomada de treinos coletivos e mesmo competições, como o futebol, apesar de evidências limitadas, propondo protocolos de testagem ampla, períodos de afastamento e exames a serem realizados em caso de contato comprovado com o SARS-CoV-2. Entre os variados protocolos, evidencia-se a falta de consenso quanto à obrigatoriedade e maneira ideal de avaliação cardiovascular pós-infecção. A OMS destaca 5 fatores determinantes de risco à realização de eventos esportivos:[19] (1) se o evento terá sede em país com transmissão local da COVID-19; (2) se haverá sede única ou múltiplas; (3) se atletas e espectadores serão de países com transmissão ativa da doença; (4) se participantes pertencem a grupos de risco em grande número (ex.: maiores de 65 anos ou portadores de comorbidades); (5) se a competição envolve modalidades de alto risco de disseminação da COVID-19 (ex.: esportes de contato). A figura 1 ilustra medidas propostas para minimizar o risco de disseminação em eventos esportivos.

Figura 1

– Medidas para minimizar risco de disseminação da COVID-19 em eventos esportivos. Carmody S, Murray A, Borodina M, et al. When can professional sport recommence safely during the COVID-19 pandemic? Risk Assessment and factors to consider, Posted April 30, 2020.BJSM.

Avaliação Cardíaca

A avaliação somente por exame clínico, ECG e biomarcadores pode ser insuficiente para diagnóstico de miocardite, pois atletas podem apresentar-se oligossintomáticos, sem novas alterações eletrocardiográficas e com níveis basais elevados de troponina devido ao treinamento, não havendo correlação com nível de realce tardio pela ressonância magnética cardíaca (RMC).[20] Em avaliação de 670 casos suspeitos clínicos de miocardite, a presença de realce tardio nem sempre era acompanhada de alterações eletrocardiográficas.[21] O uso de métodos de imagem é essencial nesta avaliação, pois acrescenta dados como disfunção ventricular, alteração de contratilidade segmentar e derrame pericárdico pelo ecocardiograma[17] e, além destes, realce tardio e edema pela RMC[21](Tabela 1).

Tabela 1

– Achados em exames complementares sugestivos de miocardite

ACHADOS SUGESTIVOS DE MIOCARDITE
Eletrocardiograma	Alterações novas comparativas ao ECG prévio à pandemia, como: baixa voltagem, bloqueio atrioventricular, arritmias, infradesnivelamento do segmento PR, bloqueio de ramo, alteração do segmento ST, inversão de onda T além de V1-V2 em caucasianos e V1-V4 em afrodescendentes
Teste de esforço	Alteração do segmento ST, arritmias, resposta cronotrópica/hemodinâmica inadequada, intolerância ao esforço, queda de capacidade funcional, sintomas cardiovasculares
Ecocardiograma	Disfunção ventricular, alteração de contratilidade segmentar, derrame pericárdico, dilatação de câmaras
Holter 24 horas	Arritmias, bloqueios atrioventriculares, alteração do segmento ST
Ressonância magnética cardíaca	Disfunção ventricular, alteração de contratilidade segmentar, edema miocárdico, realce tardio

Para melhor acurácia diagnóstica, estratificação de risco e seguimento, a RMC deve ser utilizada na suspeita de miocardite pois, além de melhor avaliar a função ventricular, também é capaz de caracterizar o tecido cardíaco, detectando a presença de edema e fibrose[17]. Por este método, deve-se atentar para além da presença de realce tardio, associada à probabilidade duas vezes maior de eventos cardíacos maiores, sua localização, distribuição e padrão. Associação maior com eventos cardíacos adversos foi demonstrada com o padrão de fibrose de parede septal e miocárdica.[21]

A técnica de mapeamento em T1 e T2 apresenta-se promissora ao conseguir avaliar edema e expansão extracelular em diferentes estágios da doença, melhorando a acurácia da avaliação, principalmente após 2 semanas, quando T2 pode normalizar isoladamente. [17] A expansão de volume celular, avaliada pelo mapeamento em T1, quando maior que 10%, se associou a risco quatro vezes maior de morte, mas ainda é um desafio diferenciar o achado entre inflamação ativa e fibrose crônica por este método.[21]

Proposta de Avaliação Cardiológica em Atletas Acometidos pela Covid-19

A implementação ou não deste protocolo é de responsabilidade das organizações, federações, clubes e entidades médicas que, ao avaliar a exequibilidade, levarão em consideração a realidade local e institucional, em termos de acessibilidade e custos. O fluxograma proposto (Figura 2) sistematiza a avaliação desde a testagem sorológica até a conduta em casos suspeitos de miocardite por COVID-19, que deverá seguir as recomendações atuais sobre miocardite no atleta.[22] Classifica-se como caso sintomático leve aquele tratado em domicílio e que não desenvolveu sintomas debilitantes, dispneia, dor torácica ou pneumonia. Neste caso, devido à ausência de sintomatologia importante, considera-se que não houve resposta inflamatória significativa e seus potenciais efeitos deletérios, sendo menos provável a ocorrência de miocardite. Indivíduos que apresentaram pneumonia ou outros sintomas debilitantes, contudo também tratados em domicílio, são considerados sintomáticos moderados e, havendo internação hospitalar, considerados sintomáticos grave. Os perfis moderado e grave demandam avaliação em busca de sinais de miocardite, assim como nos casos com histórico ou persistência de sintomas cardiovasculares.

Figura 2

– Fluxograma de avaliação cardiológica do atleta+

Considera-se elegível para retomada imediata das atividades somente o atleta sem evidência de contato com o SARS-CoV-2 (RT-PCR, IgM e IgG negativos). Em atletas atualmente assintomáticos, mas com comprovação laboratorial da COVID-19 ou histórico de sintomas sugestivos, o perfil sintomático durante a infecção deverá ser avaliado e as medidas a seguir são recomendadas (Tabela 2):

Tabela 2

– Perfil sintomático do atleta previamente acometido pela COVID-19

PERFIL SINTOMÁTICO DO ATLETA ACOMETIDO PELO COVID-19
Assintomático	Sintomático leve	Sintomático moderado/grave	Suspeita de miocardite
Achado laboratorial durante testagem protocolar	Atleta não hospitalizado, sem sintomas debilitantes	Atleta hospitalizado ou com sintomas debilitantes	Sintomas cardiovasculares ou alterações sugestivas em exames complementares
Avaliação clínica e exame físico detalhados em busca de sinais e sintomas cardiovasculares avaliação eletrocardiográfica comparativa a exame anterior à infecção teste de esforço em busca de alterações sugestivas de acometimento cardíaco		Completa avaliação clínico-laboratorial por especialista, incluindo ECG, teste de esforço, ecocardiograma transtorácico, e considerar imagem por ressonância magnética cardíaca e Holter 24 na suspeita de miocardite	Avaliação cardiológica especializada, conforme recomendações atuais sobre miocardite no atleta

Assintomático/sintomático leve: avaliação clínica e exame físico detalhados em busca de sinais e sintomas cardiovasculares, avaliação eletrocardiográfica comparativa a exame anterior à infecção e teste ergométrico em busca de alterações sugestivas de acometimento cardíaco;

Sintomático moderado/grave: completa avaliação clínico-laboratorial por especialista, incluindo ECG, teste ergométrico, ecocardiograma transtorácico, e considerar imagem por ressonância magnética cardíaca e Holter 24h na suspeita de miocardite;

Suspeita de miocardite: associada à completa avaliação clínico-laboratorial por especialista, a imagem por ressonância magnética cardíaca deve ser solicitada para diagnóstico e estratificação de risco.

Em caso de achados clínicos sugestivos de miocardite ou ≥1 exame complementar alterado em qualquer perfil, o atleta deve ser avaliado por especialista e submetido a seguimento conforme diretrizes atuais de miocardite.

Conclusão

A retomada do esporte não precedida por avaliação do sistema cardiovascular dos atletas acometidos pela COVID-19 parece imprudente, expondo-os ao risco de morte súbita. Ainda não há dados conclusivos quanto à segurança da prática esportiva de alto rendimento nesta população específica pois, ao serem expostos a esforço intenso, podem apresentar efeitos adversos de eventual lesão miocárdica. Eventos cardíacos podem ocorrer durante partidas, treinos ou mesmo em repouso, o que acarreta grande responsabilidade aos clubes e organizações esportivas, que devem resguardar a si e aos seus integrantes, promovendo adequado rastreio de sequelas cardíacas, principalmente a miocardite. Destaca-se a necessidade de estudos que demonstrem análises de dados provenientes de exames clínicos e complementares desta população, gerando assim possibilidade de protocolos realmente seguros. Até o surgimento destes, deve-se considerar as evidências já existentes quanto à miocardite no atleta.

Introduction

Sports competitions were taking place everywhere in 2019, but the novel coronavirus (SARS-CoV-2) has changed the sports scenario around the globe lately. In March 2020, the World Health Organization (WHO) declared COVID-19 (a disease caused by the SARS-CoV-2 virus) pandemic and social isolation was adopted by several governments, prohibiting sporting events. Whereas public authorities have started the process of relaxing social isolation, medical experts have been discussing the best way to evaluate athletes who had COVID-19 aiming a safe return to sports practice. The lack of clinical and epidemiological data regarding cardiac involvement in COVID-19 cases, especially for the oligosymptomatic, non-hospitalized ones, and the unknown consequences of potential cardiac injury, turn this task into a challenge. According to the amount of time passed by, a better understanding of the outcomes and these recommendations may change.

Heart and COVID-19

One of the main characteristics of COVID-19 is its high contagion power and rapid spread, in addition to the potential cardiovascular involvement, seen in up to 22% of hospitalized patients,[1] with a mortality rate of up to 4.5 times greater in cardiac patients.[2] After respiratory complications and Sepsis, cardiovascular disease is the 3rd leading cause of death associated with COVID-19.[3,4] Comparing with other viral infections that cause myocarditis, these have much lower rates (<1%) of cardiovascular involvement.[5] A study with rabbits found the development of biventricular dilated cardiomyopathy, hypertrophy, myocardial fibrosis and myocarditis through histopathology.[6] In humans, the viral RNA was found in the cardiac muscle in up to 35% of the cases of a series of autopsies.[7] COVID-19 might manifest itself in several ways, asymptomatic, mildly symptomatic (not debilitating), moderately symptomatic (debilitating) or severely symptomatic (hospitalized).[8] Thus, the clinical presentation of athletes diagnosed with COVID-19 in their assessment to return to play may not raise suspicion of cardiovascular involvement.

Myocardial Injury

Signs of myocardial injury, such as increased cardiac biomarkers, mainly troponin, are present in 8 to 12% of cases in general and in up to 33% of critically ill patients,[8] being identified as independent prognostic factor of mortality.[8] The mechanisms of injury can be common to any severe infection, such as increased inflammatory response, but also by direct action of the virus in the cardiac tissue. Some studies call into question the ability of the virus to generate direct damage to myocytes by not detecting the virus in these cells, leading to the belief that its aggression results from the combination of several factors, such as exacerbated inflammatory response and microvascular involvement,[9-11] generating disseminated intravascular coagulation, thrombosis and infarction of large and small vessels.[12] The SARS-CoV-2 infects human cells binding to the angiotensin-converting enzyme 2 (ECA2), consequently increasing angiotensin-II levels and its deleterious effects, where ECA2 receptor expression is greater (cardiomyocytes, fibroblasts and pericytes, cells located in the external part of the capillary and venular endothelium), playing an important role in myocardial microcirculation damage.[9]

Myocarditis

There is a great concern about the occurrence of myocarditis in athletes and, without proper specialized cardiological evaluation, they might be exposed to high volume and intensity of exercise during the subacute or chronic phase of the disease and, at this stage, malignant arrhythmias may occur during or even after exertion. It is estimated that 7 to 20% of sudden deaths in young athletes are due to myocarditis,[13] and its diagnosis often requires complementary exams, besides clinical and electrocardiographic examination. Studies report a high rate of cardiac events in athletes with a greater area of late gadolinium enhancement (LGE) on cardiac magnetic resonance imaging (CMR), even with normal echocardiographic evaluation.[14,15] Myocarditis is clinically heterogeneous, one of its main findings is the development or worsening of ventricular dysfunction after viral infection. Data from an analysis of 150 patients in Wuhan in China, indicates a probable incidence of 7% of myocarditis in patients with COVID-19.[16] At the chronic phase of myocarditis between the 2nd and 12th week, lymphocytic infiltration occurs, perpetuating myocyte damage by the humoral immune response and the interstice receives intense collagen deposit, leading to the formation of fibrosis, which may lead to dilation, dysfunction and myocardial insufficiency.[17]

Sports Return

When potential myocardial damage by COVID-19 is not considered, athletes recovered from COVID-19 with positive IgG serology may be eligible to return to their activities, according to institutional protocols. However, as well described in the literature, it is recommended that individuals diagnosed with myocarditis do not practice intense physical activity for at least 3 to 6 months.[17] Therefore, even after recovery, life-threatening pro-arrhythmic sequelae may exist in the athlete’s heart. Systematic assessment is crucial for adequate risk stratification to avoid unexpected outcomes and an unnecessary period of absence with consequent loss of performance and skills, as well.[17]

The kinetics of viral clearance of COVID-19 has been studied and its remaining period in the human body is still unknown. Detection of SARS-CoV-2 RNA for more than 2 months after the first symptoms and signs may occur, despite antibodies being detected on the 10th day.[18] Thus, although it is postulated that this delayed detection is due to remnants of viral RNA, it is still unknown whether athletes with positive IgG antibodies, firstly considered immune, could be transmitting the virus to their contacts and for how long. Based on that, a minimum period of 14 days of isolation after infection is necessary, being prudent to evaluate the athlete for resumption only after 7 days without symptoms.

Sports organizations from numerous countries have started to resume collective training and even competitions, such as football, despite limited evidence, proposing wide testing protocols, periods of absence and exams to be performed in case of proven contact with SARS-CoV-2. Among the various protocols, there is no consensus on the mandatory and ideal way of post-infection cardiovascular evaluation. The WHO highlights five risk factors to sporting events organization:[19] (1) whether the event will be based in a country with local transmission of COVID-19; (2) whether there will be a single or multiple headquarters; (3) whether athletes and spectators will be from countries with active transmission of the disease; (4) whether a large number of participants belong at-risk groups (e.g.: older than 65 years or with comorbidities); (5) whether the competition involves modalities with high risk of COVID-19 spread (e.g.: contact sports). Figure 1 illustrates the measures proposed to minimize the risk of dissemination at sporting events.

Figure 1

– Measures to minimize the risk of dissemination of COVID-19 at sporting events. Carmody S, Murray A, Borodina M, et al. When can professional sport recommence safely during the COVID-19 pandemic? Risk Assessment and factors to consider, posted April 30, 2020. BJSM.

Cardiac Assessment

Assessment limited to clinical examination, ECG and biomarkers might be insufficient for myocarditis diagnosis, because the athletes could be oligosymptomatic without new ECG findings and presenting high baseline troponin levels due to training, showing no correlation with LGE on CMR.[20] In the evaluation of 670 patients with suspected myocarditis, the presence of LGE was not necessarily accompanied by electrocardiographic abnormalities.[21] The use of imaging methods is essential in this assessment, giving information about ventricular dysfunction, segmental contractility abnormalities and pericardial effusion by echocardiogram evaluation,[17] and in addition to these, LGE and edema by CMR[21](Table 1).

Table 1

– Suggestive findings of myocarditis

SUGGESTIVE FINDINGS OF MYOCARDITIS
Electrocardiogram	New ECG findings: low voltage, AV block, arrhythmia, PR deviation, bundle branch block, ST deviation, T wave inversion beyond V1-V2 in Caucasians and V1-V4 in Afro-Caribbeans
Stress Test	ST deviation, arrhythmia, inadequate chronotropic/hemodynamics response, exercise intolerance, loss of functional capacity, symptoms
Echocardiogram	Ventricular disfunction, wall motion abnormalities, pericardial effusion, dilatation
24-hour Holter	Arrhythmia, AV block, ST deviation
Cardiac Magnetic Resonance Imaging	Ventricular disfunction, wall motion abnormalities, myocardial edema, late gadolinium enhancement

For accurate diagnosis, risk stratification and better follow-up, CMR should be used in the suspicion of myocarditis, because in addition to a better assessment of ventricular function, it is also able to identify abnormalities of cardiac tissue, detecting the presence of edema and fibrosis.[17] By this method, special attention should be paid to the presence of LGE, associated with a two-fold higher probability of major cardiac events (MACE), as well as their location, distribution and pattern. A greater association with MACE was demonstrated with the pattern of septal and midwall fibrosis.[21]

CMR with T1 and T2 mapping technique is promising while assessing edema and extracellular expansion at different stages of the disease, improving accuracy of the method, especially after 2 weeks when T2 could normalize in isolation.[17] The expansion of cellular volume, assessed by T1 mapping, when greater than 10%, was associated with a four times greater risk of death, but it is still challenging to differentiate active inflammation from chronic fibrosis by this technique.[21]

Proposal of Cardiac Evaluation of Athletes Affected by Covid-19

Implementing or not this protocol is the responsibility of organizations, federations, clubs and medical entities, while assessing the feasibility will take into account the local and institutional reality, in terms of accessibility and costs. The proposed flowchart (figure 2) systematizes the evaluation from serological testing to the management of suspected cases of myocarditis by COVID-19, which must be evaluated according to updated recommendations about myocarditis in athletes.[22] This article defines as mildly symptomatic those treated out of hospital without debilitating symptoms, dyspnea, chest pain or pneumonia. In this case, due to the absence of severe symptoms, it is considered that there was no significant inflammatory response and its potential deleterious effects, which makes the occurrence of myocarditis unlikely. Individuals who had pneumonia or other debilitating symptoms, but were also treated out of hospital, are considered moderately symptomatic, and those treated in hospital are considered severely symptomatic. Both profiles require evaluation for signs of myocarditis, as well in cases with a prior history or persistence of cardiovascular symptoms.

Figure 2

– Athletes cardiac evaluation flowchart.

Only athletes without evidence of contact with SARS-CoV-2 (negative RT-PCR, IgM and IgG) are considered eligible for immediate resumption of sports. For those currently asymptomatic with evidence or history of symptoms suggestive of COVID-19, their symptoms profile during the infection must be evaluated and the following measures are recommended (table 2):

Table 2

– Symptoms profile

SYMPTOMS PROFILE OF ATHLETES WITH PREVIOUS COVID-19
Asymptomatic	Mild Symptoms	Moderate/Severe Symptoms	Myocarditis Suspicion
Laboratory finding during protocol testing	Non-hospitalized, without debilitating symptoms	Hospitalized or without debilitating symptoms	Cardiovascular symptoms or suggestive findings in complementary exams
Detailed clinical evaluation and physical examination in search of cardiovascular symptoms and signs Electrocardiographic evaluation comparing to previous exam Stress test in search of suggestive findings of cardiac involvement		Comprehensive clinical and laboratory evaluation by a specialist, including ECG, stress test, transthoracic echocardiogram; cardiac magnetic resonance imaging and 24-hour Holter should be considered in the suspicion of myocarditis	Cardiac evaluation according to updated recommendations about myocarditis in athletes

Asymptomatic/mildly symptomatic: detailed clinical evaluation and physical examination in search of cardiovascular signs and symptoms, comparative ECG prior to infection and stress test in search of signs of cardiac involvement;

Moderately/severely symptomatic: comprehensive clinical and laboratory evaluation by a specialist, including ECG, stress test, transthoracic echocardiogram; cardiac magnetic resonance imaging and 24-hour Holter should be considered in the suspicion of myocarditis;

Suspected myocarditis: associated with comprehensive clinical and laboratory evaluation by a specialist, cardiac magnetic resonance imaging must be performed for diagnosis and risk stratification.

In the case of clinical findings suggestive of myocarditis or ≥1 abnormal complementary exam in any profile, the athlete must be evaluated by a specialist and submitted to follow-up according to existing recommendations about myocarditis in athletes.

Conclusion

Resumption of sports practice not preceded by adequate pre-participation cardiac evaluation in athletes affected by COVID-19 may be a thoughtless decision which exposes them to the risk of sudden cardiac death. There is still no conclusive data regarding the safety of high-performance sports in this specific population because during vigorous exercise, they might present malignant arrhythmias secondary to myocardial injury with bad outcomes. Sports teams and organizations are responsible for taking care of their athletes and staff, promoting adequate screening for cardiac sequelae (especially myocarditis), because cardiac events can occur during matches, training or even at rest. Further studies are needed to demonstrate data analysis from clinical and complementary exams in this population, which should base the recommendations for a safe return to sports practice. So far, we should consider the risk of myocarditis in athletes with previous diagnosis of COVID-19 and follow the current recommendations for evaluating athletes with myocarditis.