Vectors of arboviruses in the state of São Paulo: 30 years of Aedes aegypti and Aedes albopictus.

OBJECTIVE: To describe the infestation of the municipalities of São Paulo by the vectors Aedes aegypti and Aedes albopictus, characterize seasonality and analyze average temperatures and larval densities.
METHODS: We used maps with information on the infestation of municipalities between 1986 and 2015. The analysis of larval density of the species by the Wilcoxon test used the Breteau index values for Ae. aegypti and Ae. albopictus obtained from the Superintendency for Endemic Diseases Control database. In the seasonal description, arithmetic means of each vector were calculated by month and year. Mean temperature analyses were presented on maps with color gradients.
RESULTS: The state of São Paulo is currently almost totally infested, with co-occurrence of species in 93.64% of the municipalities. The seasonality analysis showed the first quarter as the most favorable period for larval abundance. The increase of mean temperatures in geographical areas coincided with the temporal trajectory of Ae. aegypti territorial expansion. The mean larval density found was higher for Ae. aegypti than for Ae. albopictus (p = 0.00).
CONCLUSIONS: Initially, these Culicidae occupied distinct and opposing areas. Over time, however, co-occurrence showed how great their capacity for adaptation is, even in the face of different social and urban conjunctures. The increase of the mean temperature contributed to Ae. Aegypti 's geographic expansion, as well as to the clearly seasonal profile of both species. In general, larval infestation by Ae. aegypti prevailed, which evidenced its competitive superiority. These data provide a better understanding of the dynamics of arboviral transmission in the state of São Paulo and can be used in vector surveillance and control.

INTRODUCTION

Aedes ( Stegomyia ) aegypti and Aedes ( Stegomyia ) albopictus are major vectors of viruses that cause emerging and reemerging diseases, such as dengue, Zika, chikungunya and yellow fever, and have a wide geographical distribution. The geographic spread of these mosquitoes in the world is influenced by different factors and has been accompanied, in some places, by decrease in their abundance, elimination of the other vector, or coexistence in extensive regions of America[1] . In Brazil, these species were introduced at different times: Ae. aegypti in the colonization period and Ae. albopictus at the end of the 20th century[2 , 3] .

In the state of São Paulo (SP) in the early 1980s, the presence of Ae. Aegypti was detected in the port region of Santos. Five years later, an extensive entomological survey identified household infestation in nine municipalities, all located in the northwest region of the state[3 , 4] . In 1987, outbreaks of Ae. albopictus were recorded in the eastern region of SP[5] . The detection of these species triggered specific control actions; however, efforts remain focused in an attempt to keep the infestation rates of these vectors low[6] .

The spread of these mosquitoes was probably favored by the increased circulation of people and the intensification of commercial activities, factors that aggravate the risk of arboviruses, even in hitherto unaffected regions[7] . This picture may have been further intensified by the effect of climate change, which in turn impacts on the distribution of these transmitters[8] .

The presence of these mosquitoes in São Paulo municipalities has been identified in recent years in a growing and accelerated way, a profile that poses difficulties for the programs and actions to control these vectors. This reinforces the importance of entomological research, which can help define the spatial boundaries of the transmission of various arboviruses and better understand their ecological and occupation processes in the territorial space over time. Thus, knowledge of the spatio-temporal distribution and abundance of these vectors is an important objective of entomological surveillance, since it allows monitoring their population behavior, essential for planning public health actions. Accordingly, we here intended to describe Ae. aegypti and Ae. Albopictus in São Paulo municipalities, assuming that their population densities are different.

METHODS

This is a descriptive and retrospective study of the infestation of the state of São Paulo by Ae. aegypti and Ae. albopictus from 1986 to 2015 . The study area is the most populous state of the federation, with approximately 44.85 million residents and a population density of 168 inhabitants per square km. Located in the Southeastern region of the country, it borders the states of Paraná, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais and Rio de Janeiro. It is one of the most important development poles of the Southern Hemisphere, representing 3% of the Brazilian surface, although its economic influence far exceeds its territorial limits[9] . The climate classification covers seven types, with humid climate prevailing. The dominant type is characterized by the tropical climate of altitude, with rains in the summer, drought in the winter, average annual temperature of 20°C to 22°C, and average temperature of the hottest month above 22°C[10] .

The geographic space of São Paulo has undergone, over the last years, socioeconomic transformations accompanied by an intense process of redistribution of the human population, which resulted in a regionally differentiated concentration[11] . The entomological indicator analyzed was the Breteau index (BI), adopted to follow the surveillance and control activities, which allows to obtain levels of larval infestation by Ae. Aegypti and Ae. albopictus for each municipality[6 - 12] .

The data were obtained from the online information system of the Superintendency for Endemic Diseases Control (SUCEN), shared by the state and its municipalities. BI values measure the breeding sites by counting the containers with larvae of each species in groups of 100 surveyed properties. The value indicates the intensity of household infestation, which allows to estimate the density.

The description of the infested municipalities for each species, in time and space, was presented in annual maps. Infested municipality is one in which the species is established, that is, present even after controlling actions, with records of its development and reproduction, harboring in its extension immature forms of these vectors[3] .

To characterize seasonality and analyze population densities, we calculated the arithmetic means of BI values of each species by month and year of the study period. The data were analyzed using the Bioestat 5.3 software, and compared by the Wilcoxon matched pairs test or Wilcoxon signed-ranks test. Values of p < 0.05 were considered significant.

The mean temperatures in the state of São Paulo were analyzed from data from the meteorological stations of the Meteorological Database for Teaching and Research of the Instituto Nacional de Meteorologia (National Meteorological Institute[13] ). The data are presented on maps for the years 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 and 2015. The colors represent the different temperature gradients, with the highest indicated by the dark red tone and the lowest by the lighter tone.

RESULTS

The historical series of 30 years of infestation of the municipalities of São Paulo by Ae. aegypti or Ae. albopictus is shown in Table 1 . Between 1986 and 1996, the number of municipalities increased from 572 to 645, a figure that remains to the present day.

Table 1

Distribution of the number of municipalities infested by Ae. aegypti or Ae. Albopictus . State of São Paulo, Brazil, 1986–2015

Número de municípios
Year	Existing	Infested by Ae. aegypti	Infested by Ae. albopictus	Mixed infestation*	Total infested	% with infestation
1986	572	65	0	0	65	11.36
1987	572	133	6	0	139	24.30
1988	572	186	19	0	205	35.84
1989	572	227	23	6	256	44.76
1990	572	257	38	35	330	57.69
1991	582	282	48	48	378	64.95
1992	625	262	91	88	441	70.56
1993	625	227	147	159	533	85.28
1994	637	170	174	236	580	91.05
1995	637	162	178	255	595	93.41
1996	645	105	179	321	605	93.80
1997	645	77	182	368	627	97.21
1998	645	74	165	389	628	97.36
1999	645	73	154	401	628	97.36
2000	645	72	150	406	628	97.36
2001	645	72	142	414	628	97.36
2002	645	48	132	450	630	97.67
2003	645	42	126	462	630	97.67
2004	645	40	124	466	630	97.67
2005	645	40	117	473	630	97.67
2006	645	40	107	483	630	97.67
2007	645	39	96	495	630	97.67
2008	645	39	87	504	630	97.67
2009	645	37	74	519	630	97.67
2010	645	37	59	535	631	97.83
2011	645	39	36	566	641	99.38
2012	645	38	34	569	641	99.38
2013	645	38	22	581	641	99.38
2014	645	36	14	591	641	99.38
2015	645	35	4	604	643	99.69

*Infested by both species.

Infestation by Ae. aegypti started in 1986, while by Ae. Albopictus in 1987, in distinct and opposing geographic areas. In the first year, the dispersion of these Aedes reached, respectively, 133 (23.25%) and 6 (1.05%) of the municipalities existing at the time. In the following years, the number of municipalities infested by one or the other species increased, with a higher spread and growth of Ae. aegypti than of Ae. albopictus . The number of municipalities infested in the first half of the study (1986 to 2000) was greater than in the second half. In 1994, the infestation reached the level of 91.05%. In the last year of the study, 2015, almost the entire territory of São Paulo (99.69%) was infested.

The co-occurrence of these Stegomyia , that is, mixed infestation, was found in six municipalities in 1989, rising to 37.05% in 1994, at which time the number of municipalities infested exclusively by Ae. albopictus also increased, but in a geographical area other than that occupied by Ae. aegypti . Although mixed infestation has changed over time and from region to region, it began to dominate the state’s geographic space and was reported in 604 (93.64%) of the existing municipalities. Of the 41 remaining municipalities, 35 are still exclusively infested by Ae. aegypti and six by Ae. albopictus. Located in different geographic areas, the municipalities infested by Ae. aegypti were in the midwest of São Paulo, while those infested by Ae. Albopictus were in the Greater São Paulo and Paraíba Valley region. Only the municipalities of Campos do Jordão, in the Paraíba Valley region, and Ribeirão Grande, in the Sorocaba region, did not register infestation by these species.

Figure 1 shows the geographical trajectory of this infestation. It is seen that the occupation did not take place homogeneously in time and space, but there was a rapid geographic expansion. In the first year, 1986, Ae. aegypti is established in the northwest region, upper half of the state. In the following year, 1987, Ae. Albopictus was first recorded in municipalities located on the banks of the Presidente Dutra highway (BR-116), in the RJ-SP direction. This area is called Vale do Paraíba (Paraíba Valley), in the eastern region of SP, opposite to that occupied by Ae. aegypti . In the sequence, in 1988, that species was established in a few municipalities in the northeastern part of the state. The co-occurrence of these species was recorded in the north-northeast region, until then occupied only by Ae.albopictus .

Figure 1

Municipalities infested by Ae. aegypti, by Ae . albopictus and by both species. State of São Paulo, 1986–2015.

In the years that followed, there was a great expansion of the infested area, so that in the first half of the 1990s, three patterns in the geographical expansion of these species could be differentiated. Further to the northwest of the state, the infestation occurred by Ae. Aegypti ; to the south-southeast, by Ae. albopictus ; and in the northeast to southwest direction, a central band, with mixed infestation.

Chronologically, co-occurrence advanced faster in the northwest-west direction than in the south-southeast region, hitherto occupied only by Ae. albopictus . This picture did not last long, and from 2001 on Ae. aegypti has spread through most of the Paraíba Valley region, the last of the state to be infested by this species. As can be seen, in 2015, few municipalities remained free from the co-occurrence of the two species.

Figure 2 shows the mean monthly BI values for Ae. aegypti and Ae. albopictus over 30 years of survey. A similar seasonal behavior is observed, but with different larval density values. Although with different frequencies, there are records of both species in every month of the year. The results showed that vectors most abounded in the first trimester, summer months (January to March). In the second quarter (April to June), the density indexes of both species fell, and from July to October Ae. albopictus shows quite reduced values. On the other hand, Ae. aegypti reduced its density until August (BI values close to 1.0), but resumed its population growth in the other months of the year (October to December), with average rates close to 3.0.

Figure 2

Monthly distribution of the Breteau index (BI) mean values for Ae. Aegypti and Ae. Albopictus. State of São Paulo, 1986–2015.

Figure 3 shows the profile of the mean temperature in degree Celsius (°C) for the state of São Paulo. The seven maps show the chronological sequence of expansion of the geographic range with higher mean temperatures. Note that this elevation is growing over the years, moving to the interior of the state, from the plateau alignment, and to the coast, near the sierras of Paranapiacaba, do Mar and da Mantiqueira.

Figure 3

Average temperature profile by year. State of São Paulo, Brazil, 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 and 2015.

Table 2 shows the mean BI values. Notice that they varied according to year and species; however, Ae. aegypti indicators were always higher than those for Ae. albopictus . During the study period, 416 larval density evaluations were performed per year in average, as a result of 26,910,205 households surveyed.

Table 2

Annual distribution of the Breteau index (BI) mean values and percentage of containers with each species. State of São Paulo, Brazil, 1986–2015

Year	BI Ae. aegypti	BI Ae. albopictus	BI total	% of containers with Ae. aegypti	% of containers with Ae. albopictus
1986	2.28	0.01	2.29	99.56	0.44
1987	2.18	0.01	2.19	99.54	0.46
1988	2.73	0.19	2.92	93.52	6.48
1989	2.96	0.10	3.06	96.68	3.32
1990	3.60	0.19	3.79	94.98	5.02
1991	1.84	0.21	2.05	89.59	10.41
1992	2.35	0.44	2.79	84.20	15.80
1993	2.76	0.02	2.79	99.18	0.82
1994	2.40	1.61	4.02	59.87	40.13
1995	2.30	1.55	3.85	59.77	40.23
1996	3.68	1.38	5.07	72.68	27.32
1997	3.17	1.03	4.20	75.48	24.52
1998	3.42	1.42	4.83	70.72	29.28
1999	2.39	0.91	3.30	72.52	27.48
2000	3.43	1.53	4.96	69.25	30.75
2001	2.34	0.97	3.31	70.71	29.29
2002	1.15	0.45	1.60	72.14	27.86
2003	1.23	0.39	1.62	75.96	24.04
2004	1.54	0.40	1.95	79.28	20.72
2005	1.98	0.33	2.30	85.81	14.19
2006	1.59	0.22	1.80	87.96	12.04
2007	1.38	0.20	1.58	87.31	12.69
2008	1.02	0.17	1.19	85.75	14.25
2009	1.41	0.14	1.54	91.09	8.91
2010	0.98	0.21	1.19	82.50	17.50
2011	0.97	0.15	1.11	86.82	13.18
2012	1.08	0.11	1.19	90.65	9.35
2013	1.26	0.14	1.40	90.30	9.70
2014	1.05	0.09	1.13	92.38	7.62
2015	1.11	0.12	1.23	89.87	10.13
Mean	2.05	0.48	2.54	83.54	16.46
Standard error	0.16	0.11	0.23	2.06	2.06

The mean BI of the 30 years of study was 2.05, with standard error (SE) = 0.16, and 0.48 (SD = 0.11) for Ae. aegypti and Ae. albopictus , respectively. Of the total number of containers surveyed, the presence of the first and second species was recorded in 83.54% and 16.46%, respectively. The comparison of Ae. Aegypti and Ae. Albopictus mean BI values showed a significant statistical difference (n = 30, T = 0.00, Z = 4.78, p < 0.001), indicating that the mean larval density was significantly higher for the former than for the latter, 4.27 times as high, translating into the greater percentage of positive containers for the presence of immature forms of Ae. aegypti .

DISCUSSION

The descriptive and retrospective evaluation of the 30 years of infestation of the state of São Paulo by the vectors Ae. aegypti and Ae. albopictus showed nearly total territory coverage (99.69%). With trajectories of initially antagonistic infestation and unequal larval abundances, Ae. aegypti has prevailed over Ae. albopictus . This performance may be related to behavioral differences and ecological aspects of each species[1 , 13 , 14] .

The onset of Ae. aegypti infestation in São Paulo was observed in the north-western municipalities of the state, taken as a result of the influence of infestations in the states of Mato Grosso do Sul and Paraná[15] . The first records of Ae. albopictus occurred in the southeast of the country, the most densely populated region of Brazil. Such information is important, since it is a space very close to important industrial, commercial and financial complexes of the state and the country. It is an area of important road axes and intense population flow, facilitators in the dissemination of these vectors[16] . The expansion of Ae. albopictus in the Vale do Paraíba region seen in the first 15 years can be ascribed to the absence of Ae. aegypti , since they are homologous species and therefore compete for the same ecological niche[1 , 14] .

Surveillance and control actions of Ae. aegypti in developing countries, even in situations where resources for vector control have been appropriate, were often unsuccessful[3 , 4 , 16] . On the other hand, although Ae. albopictus was not a target species for these actions, it was constantly subject to their influence in Ae. Aegypti -infested areas, which may have caused selective pressure. The state of São Paulo has recorded its infestation since 1986[5] , first in areas with high population density and intense population flow, a factor that allowed its dispersion. However, another survey in São Paulo did not demonstrate any relationship between the pattern of geographic expansion and the demographic density of Ae. albopictus . The authors suggested the influence of other determining factors[4] .

The problem of an infestation is localized, and the compartmentalization of the region into municipalities, districts and even blocks favors the success of the control, since each sector or neighborhood of a city can present a reality in the different types of properties and breeding places attended by Ae. albopictus and Ae. aegypti, which constitute an area of risk for colonization[4 , 17] . Another study on the influence of different urban strata on the occupation of the city of São Paulo by Ae. aegypti showed that the urbanization gradient acts in the population expansion process of this vector, evidencing the influence of the environmental heterogeneity of each stratum in which the mosquito is found[18] .

The antagonistic trajectories mentioned previously underwent changes in time and space, to the extent that one of the species was established in cities first infested by the other. Thus, the dispersion advanced and culminated in the co-occurrence of Ae. Aegypti and Ae. albopictus in many municipalities (94%) by 2015. Other authors have already observed the association of these Stegomyia in several types of breeding places, mentioning that, although the relation of coexistence in urban and residential green areas is clear, there was a spatial separation of habitats, and suggested the occurrence of interspecific competition for oviposition sites[19 , 20] . It is noteworthy that here co-occurrence was not a transitory situation, since it remains until the present day.

The dispersion of these vectors was a consequence of the increased global connection, and its distribution was influenced by several factors, among which temperature is indicated as important in the biology and behavior of these species[7 , 15 , 21] . Our study showed a clear and similar seasonal profile for these species, with presence in every month of the year, but with different larval densities. The highest abundances observed in the summer months coincided with the higher temperatures. Temperature seems to be one of the abiotic factors strictly related to the activities of Ae. aegypti . In a study carried out in the state of SP, the authors evidenced the effects of temperature on the geographic expansion of this species, while for Ae. albopictus these implications were not clear[15] .

In Southern Brazil, the preponderance of temperature in the longevity and fecundity of these species was confirmed, with a positive correlation between population increase and average monthly temperature[22 , 23] . This may be aggravated by the increase in the average temperature of the planet, which in turn should contribute to the expansion in Brazil of the distribution area of such other mosquito-borne viruses as oropouche, mayaro, rocio, and the Saint Louis encephalitis virus[23] .

In the present study, the increase of the highest average temperature ranges occurred in the northwest-southeast direction, coinciding with the geographical path of Ae. Aegypti infestation , which may have provided conditions for its expansion in the state. It is deduced that the temperature delayed but did not prevent the dispersion of this vector to the southeast region of the state , nor did it establish limits for the dissemination of the species studied.

Analyses of the annual minimum temperature series of SP from 1951 to 2006 showed elevation tendencies[24] . Similarly, the city of São Paulo has already presented changes in the historical series of temperature, indicating urbanization as a factor that affects the microclimate by creating islands of heat in the city[8 , 25] .

The entomological surveillance in the state of São Paulo[5] , based on indicators, allowed the analysis of BI values routinely used to estimate the larval density of these mosquitoes. It was not our purpose here to discuss whether or not this larval index is a good indicator, presumably a limitation of the study, but rather to analyze it, because it has been used since 1985. Although BI mean values have varied over the years and across species, the percentage of containers with Ae. aegypti was 4.27 times as high as that of those containing Ae. albopictus .

Glasser et al.[26] , studying the immature forms of these species in Baixada Santista, a region of high population density in the south coast of the state of São Paulo, also observed that Ae. albopictus levels were much lower than those of Ae. aegypti , and that Ae. aegypti was present in most of these containers.

The highest percentage of containers with Ae. aegypti observed in our study allows to infer that its larval abundance is greater than that of Ae. albopictus , important information about the ecology of these species, since it provides evidence of an active competitive effect between these mosquitoes. This finding requires attention, given the usual sylvatic habits of this species, because their larval co-occurrence occurs in artificial breeding sites very common in areas of great human concentration[20 , 26 - 29] .

The patterns of relative abundance of the two species may vary widely. Differently from what is reported here, in southern Florida there was a decline in the abundance of Ae. aegypti after the invasion of Ae. albopictus [28] . It is understood that the success of a species may vary depending on the ecological, geographical, environmental and epidemiological circumstances.

The findings of our study revealed a state-wise predominance of Ae. Aegypti , but frequent presence of Ae. albopictus in densely urbanized areas . Although it is predominantly a peridomiciliar species, a possible selection of populations is reiterated based on a trend towards domiciliation [9] .

Although with lower densities, the presence of Ae. albopictus in these areas increases the risk of transmission of several arboviruses, which in turn reinforces the need to maintain and increase the monitoring of their populations as an essential part of entomological surveillance. These data are unprecedented and, therefore, constitute valuable information that contributes to a better understanding of the dynamics of arboviral transmission, besides providing elements for vector control.

INTRODUÇÃO

Aedes ( Stegomyia ) aegypti e Aedes ( Stegomyia ) albopictus são importantes vetores de vírus causadores de doenças emergentes e reemergentes, como dengue, Zika, chikungunya e febre amarela, e apresentam ampla distribuição geográfica global. A expansão geográfica desses mosquitos no mundo é influenciada por diferentes fatores e tem sido acompanhada, em alguns locais, pela diminuição de sua abundância, eliminação do outro vetor, ou pela coexistência em extensas regiões da América[1] . No Brasil, essas espécies foram introduzidas em diferentes momentos: Ae. aegypti no período da colonização e Ae. albopictus no final do século XX[2 , 3] .

No estado de São Paulo (ESP), no início da década de 1980, foi detectada a presença do Ae. aegypti na região portuária de Santos. Passados cinco anos, após amplo levantamento entomológico, foi identificada infestação domiciliar em nove municípios, todos situados na região noroeste do estado[3 , 4] . Na sequência, em 1987, focos de Ae. albopictus foram registrados na região leste do ESP[5] . A detecção dessas espécies desencadeou ações específicas de controle; contudo, os esforços mantêm-se direcionados na tentativa de manter baixos os índices de infestação desses vetores[6] .

A dispersão desses mosquitos provavelmente foi favorecida pelo aumento da circulação de pessoas e intensificação de atividades comerciais, fatores que agravam o risco de arboviroses, mesmo em regiões indenes[7] . Esse quadro pode ainda ter sido intensificado pelo efeito das mudanças climáticas, o que por sua vez provoca impacto na distribuição desses transmissores[8] .

A presença desses mosquitos nos municípios paulistas tem sido identificada, nos últimos anos, de maneira crescente e acelerada, perfil que impõe dificuldades para os programas e ações de controle desses vetores. Isso reforça a importância da investigação entomológica, que pode ajudar a definir os limites espaciais da transmissão de vários arbovírus e compreender melhor seus processos ecológicos e de ocupação no espaço territorial, ao longo do tempo. Assim, o conhecimento da distribuição espaço-temporal e abundância dessesvetores constituem importantes objetivos da vigilância entomológica, pois permitem monitorar seu comportamento populacional, essencial para o planejamento em ações de saúde pública. Diante do exposto, pretendeu-se descrever a expansão geográfica de Ae. aegypti e de Ae. albopictus nos municípios paulistas, supondo-se que suas densidades populacionais sejam diferentes.

MÉTODOS

Trata-se de um estudo descritivo e retrospectivo da infestação do estado de São Paulo por Ae. aegypti e Ae. albopictus, de 1986 a 2015 . A área de estudo constitui-se no mais populoso estado da federação, com aproximadamente 44,85 milhões de habitantes e densidade populacional de 168 habitantes por km2. Localizado na região Sudeste do país, faz divisa com os estados do Paraná, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais e Rio de Janeiro. É um dos mais importantes polos de desenvolvimento do Hemisfério Sul, representando 3% da superfície do Brasil, embora sua influência econômica ultrapasse muito seus limites territoriais[9] . A classificação climática abrange sete tipos, a maioria de clima úmido. O tipo dominante é caracterizado pelo clima tropical de altitude, com chuvas no verão, seca no inverno e temperatura média anual de 20 °C a 22 °C, sendo a temperatura média do mês mais quente superior a 22 °C[10] .

O processo de transformação do espaço geográfico paulista sofreu, ao longo dos últimos anos, transformações socioeconômicas acompanhadas por um intenso processo de redistribuição da população humana, o que resultou em uma concentração regionalmente diferenciada[11] . O indicador entomológico analisado foi o índice de Breteau (IB), adotado para o acompanhamento das atividades de vigilância e controle, que possibilita a obtenção dos níveis de infestação larvária por Ae. aegypti e por Ae. albopictus para cada município[6] .

Os dados foram obtidos do sistema de informação on-line da Superintendência de Controle de Endemias (Sucen), compartilhado pelo estado e seus municípios. Os valores do IB mensuram os criadouros por meio da contagem dos recipientes com larvas de cada espécie em grupos de 100 imóveis pesquisados. O valor obtido indica a intensidade da infestação domiciliar, o que possibilita a estimativa da densidade.

A descrição dos municípios infestados para cada uma das espécies, no tempo e no espaço, foi apresentada em mapas anuais. Município infestado é aquele no qual a espécie apresenta-se estabelecida, ou seja, presente mesmo após a realização de ações de controle, com registros de seu desenvolvimento e reprodução, albergando em sua extensão formas imaturas desses vetores[3] .

Para caracterizar a sazonalidade e analisar as densidades populacionais, foram calculadas as médias aritméticas dos valores de IB de cada uma das espécies por mês e ano do período de estudo. Os dados foram tratados pelo software Bioestat 5.3, comparados pelo teste de Wilcoxon ( Wilcoxon matched pairs test ou Wilcoxon signed-ranks test ). Foram considerados significativos os valores de p < 0,05.

Para analisar as temperaturas médias no estado de São Paulo, foram utilizados dados das estações meteorológicas do Banco de Dados Meteorológicos para Ensino e Pesquisa, do Instituto Nacional de Meteorologia[13] . Os dados foram apresentados em mapas para os anos de 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 e 2015. As cores representaram os diferentes gradientes de temperatura, com o maior deles indicado pelo tom vermelho escuro e o menor pelo mais claro.

RESULTADOS

A série histórica de 30 anos da infestação dos municípios paulistas por Ae. aegypti ou Ae. albopictus é apresentada na Tabela 1 . Entre os anos de 1986 e 1996, pode-se verificar o aumento do número de municípios, passando de 572 para 645, número que se mantém até os dias atuais.

Tabela 1

Distribuição do número de municípios infestados por Ae. aegypti ou Ae. Albopictus . Estado de São Paulo, Brasil, 1986–2015.

Número de municípios
Ano	Existentes	Infestados por Ae. aegypti	Infestados por Ae. albopictus	Infestação mista*	Total de infestados	% com infestação
1986	572	65	0	0	65	11,36
1987	572	133	6	0	139	24,30
1988	572	186	19	0	205	35,84
1989	572	227	23	6	256	44,76
1990	572	257	38	35	330	57,69
1991	582	282	48	48	378	64,95
1992	625	262	91	88	441	70,56
1993	625	227	147	159	533	85,28
1994	637	170	174	236	580	91,05
1995	637	162	178	255	595	93,41
1996	645	105	179	321	605	93,80
1997	645	77	182	368	627	97,21
1998	645	74	165	389	628	97,36
1999	645	73	154	401	628	97,36
2000	645	72	150	406	628	97,36
2001	645	72	142	414	628	97,36
2002	645	48	132	450	630	97,67
2003	645	42	126	462	630	97,67
2004	645	40	124	466	630	97,67
2005	645	40	117	473	630	97,67
2006	645	40	107	483	630	97,67
2007	645	39	96	495	630	97,67
2008	645	39	87	504	630	97,67
2009	645	37	74	519	630	97,67
2010	645	37	59	535	631	97,83
2011	645	39	36	566	641	99,38
2012	645	38	34	569	641	99,38
2013	645	38	22	581	641	99,38
2014	645	36	14	591	641	99,38
2015	645	35	4	604	643	99,69

* Infestados por ambas espécies.

A infestação por Ae. aegypti teve início em 1986, enquanto a por Ae. albopictus , em 1987, em áreas geográficas distintas e opostas. No primeiro ano, a dispersão desses Aedes atingiu respectivamente 133 (23,25%) e seis (1,05%) dos municípios existentes à época. Nos anos seguintes, observa-se um aumento do número de municípios infestados por uma ou outra espécie, com maior dispersão de Ae. aegypti e crescimento superior em relação ao Ae. albopictus . A infestação do número de municípios na primeira metade do estudo (1986 a 2000) foi maior do que na segunda metade. Em 1994, a infestação alcançou o patamar de 91,05%. No último ano do estudo, 2015, quase a totalidade do território paulista (99,69%) encontrava-se infestado.

Já a coocorrência desses Stegomyia , ou seja, infestação mista, foi constatada em seis municípios em 1989, elevando-se para 37,05% em 1994, momento a partir do qual o número de municípios infestados exclusivamente por Ae. albopictus também aumenta, porém em área geográfica diferente da ocupada por Ae. aegypti . A infestação mista, embora tenha se modificado ao longo do tempo e de região para região, passou a dominar o espaço geográfico estadual, sendo registrada em 604 (93,64%) dos municípios existentes. Dos 41 municípios restantes, 35 ainda registravam infestação exclusiva por Ae. aegypti e seis por Ae. albopictus. Localizados em áreas geográficas diferentes, os municípios infestados por Ae. aegypti encontravam-se na região centro-oeste paulista, enquanto os infestados por Ae. albopictus , na Região da Grande São Paulo e Vale do Paraíba. Apenas os municípios de Campos do Jordão, na região do Vale do Paraíba, e de Ribeirão Grande, na região de Sorocaba, não registravam infestação por essas espécies.

A Figura 1 exibe a trajetória geográfica dessa infestação. Verifica-se que a ocupação não se deu de forma homogênea no tempo e espaço, porém foi de rápida expansão geográfica. No primeiro ano, 1986, observa-se o estabelecimento de Ae. aegypti na região noroeste, metade superior do ESP. No ano seguinte, 1987, têm-se os primeiros registros de Ae. albopictus, em municípios situados às margens da rodovia Presidente Dutra (BR-116), no sentido RJ-SP. Essa é uma área denominada Vale do Paraíba, na região leste do ESP, oposta à ocupada por Ae. aegypti . Na sequência, em 1988, aquela espécie estabeleceu-se em número reduzido de municípios na região nordeste do estado. A coocorrência dessas espécies foi registrada na região norte-nordeste, até então ocupada somente por Ae. albopictus .

Figura 1

Municípios infestados por Ae. aegypti, por Ae . albopictus e por ambas espécies. Estado de São Paulo, 1986–2015.

Nos anos que se seguiram, observa-se grande ampliação da área infestada, de maneira que, na primeira metade da década de 1990, foi possível diferenciar três padrões na expansão geográfica das espécies. Mais a noroeste do estado, a infestação deu-se por Ae. Aegypti ; a sul-sudeste, por Ae. albopictus ; no sentido nordeste a sudoeste, uma faixa central, com infestação mista.

Cronologicamente, a coocorrência avançou mais rápido no sentido noroeste-oeste, do que na região sul-sudeste, até então ocupada somente por Ae. albopictus . Tal quadro não se manteve por muito tempo, já que, a partir de 2001, o Ae. aegypti expandiu-se por quase toda a Região do Vale do Paraíba, última do estado a se infestar por essa espécie. Como é possível observar, em 2015 poucos municípios permanecem sem o registro da coocorrência das espécies.

A Figura 2 apresenta os valores médios mensais de IB para Ae. aegypti e para Ae. albopictus , nos 30 anos de estudo. Observa-se um comportamento sazonal semelhante, porém com valores de densidades larvárias diferentes. Embora com frequências distintas, observa-se o registro das espécies em todos os meses do ano. Os resultados mostraram que a maior abundância dos vetores foi no primeiro trimestre, meses de verão (janeiro a março). No segundo trimestre (abril a junho), observa-se queda dos índices de densidade das duas espécies e na sequência, meses de julho a outubro, Ae. albopictus em valores bastante reduzidos. Por outro lado, Ae. aegypti reduz sua densidade até agosto (valores de IB próximos de 1,0), porém retoma seu crescimento populacional nos demais meses do ano (outubro a dezembro), com índices médios próximos a 3,0.

Figura 2

Distribuição mensal dos valores médios de índice de Breteau (IB) de Ae. aegypti e de Ae. Albopictus. Estado de São Paulo, 1986–2015.

A Figura 3 mostra o perfil da temperatura média em grau Celsius (°C) para o estado de São Paulo. Os sete mapas mostram a sequência cronológica de ampliação da faixa geográfica com temperaturas médias mais elevadas. Observa-se que essa elevação é crescente ao longo dos anos, deslocando-se para o interior do estado, a partir do alinhamento planáltico, e para o litoral, junto às serras de Paranapiacaba, do Mar e da Mantiqueira.

Figura 3

Perfil das temperaturas médias, segundo ano. Estado de São Paulo, Brasil, 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 e 2015.

Os valores médios do IB são apresentados na Tabela 2 . Observa-se que variaram segundo ano e espécie; todavia, os indicadores de Ae. aegypti sempre foram superiores aos verificados para Ae. albopictus . No período de estudo foram realizadas, em média, 416 avaliações de densidade larvária por ano, resultado de 26.910.205 imóveis pesquisados no período de estudo.

Tabela 2

Distribuição anual dos valores médios do índice de Breteau (IB) e percentagem de recipientes com cada espécie. Estado de São Paulo, Brasil, 1986–2015.

Ano	IB Ae. aegypti	IB Ae. albopictus	IB total	% de recipientes com Ae. aegypti	% de recipientes com Ae. albopictus
1986	2,28	0,01	2,29	99,56	0,44
1987	2,18	0,01	2,19	99,54	0,46
1988	2,73	0,19	2,92	93,52	6,48
1989	2,96	0,10	3,06	96,68	3,32
1990	3,60	0,19	3,79	94,98	5,02
1991	1,84	0,21	2,05	89,59	10,41
1992	2,35	0,44	2,79	84,20	15,80
1993	2,76	0,02	2,79	99,18	0,82
1994	2,40	1,61	4,02	59,87	40,13
1995	2,30	1,55	3,85	59,77	40,23
1996	3,68	1,38	5,07	72,68	27,32
1997	3,17	1,03	4,20	75,48	24,52
1998	3,42	1,42	4,83	70,72	29,28
1999	2,39	0,91	3,30	72,52	27,48
2000	3,43	1,53	4,96	69,25	30,75
2001	2,34	0,97	3,31	70,71	29,29
2002	1,15	0,45	1,60	72,14	27,86
2003	1,23	0,39	1,62	75,96	24,04
2004	1,54	0,40	1,95	79,28	20,72
2005	1,98	0,33	2,30	85,81	14,19
2006	1,59	0,22	1,80	87,96	12,04
2007	1,38	0,20	1,58	87,31	12,69
2008	1,02	0,17	1,19	85,75	14,25
2009	1,41	0,14	1,54	91,09	8,91
2010	0,98	0,21	1,19	82,50	17,50
2011	0,97	0,15	1,11	86,82	13,18
2012	1,08	0,11	1,19	90,65	9,35
2013	1,26	0,14	1,40	90,30	9,70
2014	1,05	0,09	1,13	92,38	7,62
2015	1,11	0,12	1,23	89,87	10,13
Média	2,05	0,48	2,54	83,54	16,46
Erro-padrão	0,16	0,11	0,23	2,06	2,06

A média do IB dos 30 anos de estudo foi de 2,05, com erro padrão (EP) = 0,16, e 0,48 (EP = 0,11) para Ae. aegypti e para Ae. albopictus , respectivamente. Do total de recipientes pesquisados, a presença da primeira espécie foi registrada em 83,54% e a da segunda em 16,46%. A comparação dos valores médios de IB de Ae. aegypti e de Ae. albopictus mostrou diferença estatística significativa (n = 30; T = 0,00; Z = 4,78; p < 0,001), o que indica que a densidade larvária média da primeira foi nitidamente superior à verificada para a segunda espécie, 4,27 vezes maior, se traduzindo na maior percentagem de recipientes positivos com presença de formas imaturas de Ae. aegypti .

DISCUSSÃO

A avaliação descritiva e retrospectiva dos 30 anos da infestação do estado de São Paulo por vetores Ae. aegypti e Ae. albopictus mostrou abrangência praticamente total do território (99,69%). Com trajetórias de infestação inicialmente antagônicas e abundâncias larvárias desiguais, Ae. aegypti predominou em relação ao Ae. albopictus . Esse desempenho pode estar relacionado às diferenças de comportamento e de aspectos ecológicos de cada uma das espécies[1 , 13 , 14] .

O início da infestação por Ae. aegypti no estado de São Paulo foi observado nos municípios a noroeste do estado, apontada como resultante da influência de infestações nos estados do Mato Grosso do Sul e do Paraná[15] . Opostamente, os primeiros registros de Ae. albopictus se deram no Sudeste do pais, região onde se concentra o maior contingente populacional do Brasil. Tal informação é importante, uma vez que se trata de espaço muito próximo de importantes complexos industriais, comerciais e financeiros do estado e do país. É uma área de importantes eixos rodoviários e intenso fluxo populacional, facilitadores na disseminação desses vetores[16] . A expansão de Ae. albopictus na região do Vale do Paraíba, nos primeiros 15 anos analisados, pode ser atribuída à ausência de Ae. aegypti , uma vez que são espécies homólogas e, portanto, disputam o mesmo nicho ecológico[1 , 14] .

As ações de vigilância e controle de Ae. aegypti nos países em desenvolvimento, mesmo em situações em que os recursos destinados ao controle do vetor tenham sido apropriados, muitas vezes não alcançaram o sucesso desejado[3 , 4 , 16] . Por outro lado, embora Ae. albopictus não tenha sido espécie-alvo dessas ações, esteve constantemente sujeito a sua influência em áreas infestadas por Ae. aegypti , o que possivelmente pode ter provocado pressão seletiva. O estado de São Paulo registra sua infestação desde 1986[5] , inicialmente em áreas com elevada densidade demográfica e intenso fluxo populacional, fator que possibilitou sua dispersão. Todavia, outra pesquisa em São Paulo não demonstrou a relação entre o padrão de expansão geográfica e a densidade demográfica na dispersão de Ae. albopictus . Os autores sugeriram a influência de outros fatores determinantes[4] .

O problema de uma infestação é localizado, e a compartimentalização da região em municípios, distritos e até mesmo quadras propicia o sucesso do controle, pois cada setor ou bairro de uma cidade pode apresentar uma realidade nos diferentes tipos de imóveis e criadouros frequentados por Ae. albopictus e Ae. aegypti, que constituem área de risco para a colonização[4 , 17] . Outro estudo sobre a influência de diferentes estratos urbanos na ocupação da cidade de São Paulo, SP, por Ae. aegypti mostrou evidências de que o gradiente de urbanização atua no processo de expansão populacional desse vetor, evidenciando a influência da heterogeneidade ambiental de cada estrato no qual o mosquito é encontrado[18] .

As trajetórias antagônicas mencionadas anteriormente sofreram alterações no tempo e espaço, na medida em que uma das espécies se estabelecia em cidades primeiramente infestadas pela outra. Assim, a dispersão avançou e culminou na coocorrência de Ae. aegypti e Ae. albopictus em grande número de municípios (94%) em 2015. Outros autores já observaram a associação desses Stegomyia em diversos tipos de criadouros, mencionando que, embora seja clara a relação de coexistência em áreas verdes urbanas e residenciais, foi observada uma separação espacial de hábitats, e sugeriram a ocorrência da competição interespecífica por sítios de oviposição[19 , 20] . Vale ressaltar que aqui a coocorrência não foi uma situação transitória, uma vez que permanece até os dias atuais.

A dispersão desses vetores foi consequência do aumento da conexão global, e sua distribuição foi influenciada por vários fatores, dentre os quais a temperatura é apontada como importante na biologia e comportamento dessas espécies[7 , 15 , 21] . Nosso estudo mostrou perfil sazonal nítido e semelhante para as espécies, com presença em todos os meses do ano, porém com densidades larvárias diferentes. As maiores abundâncias verificadas nos meses de verão foram coincidentes com as temperaturas mais elevadas. A temperatura parece ser um dos fatores abióticos estritamente relacionados às atividades de Ae. aegypti . Num estudo realizado no ESP, os autores evidenciaram os efeitos da temperatura na expansão geográfica dessa espécie, enquanto para Ae. albopictus tais implicações não ficaram claras[15] .

No Sul do Brasil, a preponderância da temperatura na longevidade e fecundidade dessas espécies foi comprovada, com correlação positiva entre o aumento populacional e a temperatura média mensal[22 , 23] . Isso pode ser agravado mediante o aumento da temperatura média do planeta que, por sua vez, deve contribuir para ampliar no Brasil a área de distribuição de outros vírus transmitidos por mosquitos, como oropouche, mayaro, rocio e o vírus da encefalite de Saint Louis[23] .

No presente estudo, a ampliação das faixas de temperaturas médias mais elevadas ocorreu no sentido noroeste-sudeste, direção coincidente com a trajetória geográfica de infestação do Ae. aegypti, o que pode ter propiciado condições para sua expansão no estado. Deduz-se que a temperatura retardou a dispersão desse vetor para a região sudeste do estado , porém não a impediu e tampouco estabeleceu limites para a disseminação das espécies estudadas.

Análises das séries anuais de temperatura mínima do ESP de 1951 a 2006 mostraram tendências de elevação[24] . No mesmo sentido, a cidade de São Paulo já apresenta alteração na série histórica de temperatura, indicando a urbanização como fator que afeta o microclima por criar ilhas de calor na cidade[8 , 25] .

A vigilância entomológica no estado de São Paulo[5] , estruturada a partir de indicadores, permitiu análise dos valores de IB, rotineiramente empregados para estimar a densidade larvária desses mosquitos. Não constituiu propósito discutir se o referido índice larval é ou não bom indicador, presumível limitação do estudo, mas sim analisá-lo, uma vez que é utilizado desde 1985. Embora os valores médios do IB tenham variado ao longo dos anos e entre as espécies, constatou-se que a percentagem de recipientes com larvas de Ae. aegypti foi 4,27 vezes maior que a de Ae. albopictus .

Glasser et al.[26] , estudando formas imaturas dessas espécies na Baixada Santista, região de elevada densidade demográfica do litoral sul do estado de São Paulo, também observaram que os níveis de infestação de Ae. albopictus eram muito inferiores aos encontrados para Ae. aegypti , e que Ae. aegypti estava presente na maioria desses recipientes.

A maior percentagem de recipientes com Ae. aegypti observada em nosso estudo permite inferir que sua abundância larvária se encontra superior à de Ae. albopictus, informação importante sobre a ecologia dessas espécies, uma vez que fornece evidências de um efeito competitivo atuante entre esses mosquitos. Esse achado requer atenção, dados os hábitos semisselváticos desta espécie, pois sua coocorrência larval se dá em criadouros artificiais muito comuns em áreas de grande concentração humana[20 , 26] .

Os padrões de abundância relativa das duas espécies podem variar amplamente. Diferentemente do observado no presente estudo, no sul da Flórida (EUA), foi verificado declínio na abundância de Ae. aegypti após a invasão de Ae. albopictus [28] . Assim entende-se que, dependendo das circunstâncias ecológicas, geográficas, ambientais e epidemiológicas, o êxito de uma espécie pode variar.

Os achados do nosso estudo revelaram perfil estadual de predomínio de Ae. aegypti , porém com frequente presença de Ae. albopictus em áreas densamente urbanizadas . Em que pese tratar-se de espécie predominantemente peridomiciliar, reitera-se uma possível seleção de populações com base numa evolução para a domiciliação[29] .

Embora com menores densidades, a presença de Ae. albopictus nessas áreas aumenta o risco de transmissão de vários arbovírus, o que, por sua vez, reforça a necessidade da manutenção e incremento do monitoramento de suas populações como parte imprescindível da vigilância entomológica. Esses dados são inéditos e, portanto, constituem informação valiosa que contribui para o melhor entendimento da dinâmica de transmissão de arboviroses, além de oferecer subsídios para o controle de vetores.