[Physical activity and biological maturation: a systematic review].

OBJECTIVE: To analyze the association between physical activity (PA) and biological maturation in children and adolescents. DATA SOURCE: We conducted a systematic review in April 2013 in the electronic databases of PubMed/Medline, SportDiscus, Web of Science and Lilacs without time restrictions. A total of 628 articles potentially relevant were identified and 10 met the inclusion criteria for this review: cross-sectional or longitudinal studies, published in Portuguese, English or Spanish, with schoolchildren aged 9-15 year old of both sexes. DATA SYNTHESIS: Despite the heterogeneity of the studies, there was an inverse association between PA and biological maturation. The PA decreases with increased biological and chronological age in both sexes. Boys tend to be more physically active than girls; however, when controlling for biological age, the sex differences disappear. The association between PA and timing of maturation varies between the sexes. Variation in the timing of biological maturation affects the tracking of PA in early adolescent girls. This review suggests that mediators (BMI, depression, low self-esteem, and concerns about body weight) can explain the association between PA and biological maturation.
CONCLUSIONS: There is a relationship between PA and biological maturation. PA decreases with increasing biological age with no differences between sexes. As for the timing of biological maturation, this relationship varies between sexes.

Introduction

Regular physical activity (PA) brings benefits in the short and long-term to the cardiovascular, bone, muscle and psychological health of children and adolescents.1 , 2 During childhood and adolescence, boys tend to perform more PA than girls.3 In both genders, PA levels decrease with age, especially during adolescence. The decrease is greater among younger girls (9-12 years) and older boys (13-16 years),4 and it manifests in many contexts, including active transportation, physical education classes and leisure PA, and may extend into adulthood.5 - 7

The decline in PA among adolescents seems to be more associated with biological age than with chronological age.8 Biological maturation is a factor that can change the pattern of PA in children and adolescents. Biological maturation refers to the progression toward the state of maturity, and can be analyzed by two components: timing and time. "Timing" is considered the moment when a given maturation event occurs. For instance, the age of menarche, the growth spurt period, the appearance of secondary sexual characteristics, among others. When identifying the timing of biological maturation of an individual, it is possible to classify this individual as early-maturing, on time or late-maturing. "Time" is the rate at which this event is expressed, i.e., how fast or slow these changes manifest themselves.9,10

Individuals become less physically active as they progress toward the state of maturity, regardless of chronological age.10 The different timing of sexual maturation and the growth spurt related to age and gender may be relevant to this decrease in PA.8 In girls, the onset of secondary sexual characteristics, such as breast development, may contribute to perceptions of discomfort and lower self-esteem, which favors a decreased participation in PA.11 Additionally, hormonal changes and changes in body composition, such as increased body fat, which are characteristic of this phase, may be related to reduced PA.12 In boys, the age of the early peak height velocity (PHV) can positively influence the behavior of PA due to increased muscle mass and strength, which tends to occur after the peak height velocity (PHV) point.13 These changes in body composition and physical fitness promote better sports performance. Individuals who regularly participate in sports during adolescence tend to perform more daily PA, and are more likely to perform PA in adulthood.14 The understanding of the biological maturation process influence on the practice of PA may allow the identification of adequate maturation time for intervention and behavior modification, in which the decrease in PA is more prominent in children and adolescents.

However, the association between timing of biological maturation (early, on time or late) and participation in PA is still controversial in literature. Studies have indicated that the risk of insufficient PA is twice as high in boys who matured earlier than in their peers who matured on time.15 However, other studies suggest that boys who mature early have significantly higher values of vigorous PA compared to boys who matured on time or late.16 Regarding girls, studies indicate that those who matured early perform less PA in their daily life.17 , 18 However, other studies show no such association.16 , 19

Additionally, the variation in the timing of sexual maturation may partially explain the tracking of PA.1 , 6 Tracking of PA refers to the individual's tendency to maintain the behavior over time and is generally expressed by calculating the correlation between repeated measurements of PA in the same individual.20 If the tracking of PA is high from childhood to adulthood, it is necessary to implement interventions since childhood and adolescence to change behavior; however, if the tracking is low, it is suggested that being inactive in childhood does not predict being inactive in adulthood, and thus intervention strategies in adult life may be more effective.6

The association between timing of biological maturation and participation in PA has not been systematically analyzed. There are many analytical and methodological limitations in research, the results so far seem to be inconsistent and associations are usually low. The data are limited by small sample size, the failure to consider external variables that influence this behavior and the quality of assessment of biological maturation and PA in adolescents.8

Therefore, the present study systematically reviewed the literature to identify studies that assessed the association between PA and biological maturation in children and adolescents. To date, no systematic review was carried out to analyze the studies associating PA and biological maturation. In order to fill this knowledge gap, the aim of this study was to review and systematize the findings of studies that investigated the association between PA and biological maturation in children and adolescents.

Method

We carried out a systematic literature review, which identified articles describing the association between PA and biological maturation. The search was performed in April 2013, at the electronic databases of PubMed/MEDLINE, SportDiscus, Web of Science and LILACS. The combination of descriptors in English (Medical Subject Headings - MeSH) and Portuguese (Descriptors of Health Sciences - DECS) and text words were used to generate the list of citations. The research process was built specifically for each database and no limit was used in this research. The keywords were used to search in PubMed/MEDLINE, Web of Science and LILACS, and by topic in Web of Science. The survey was performed with descriptors in English and Portuguese.

The search strategy was based on a combination of four search parameters: independent variable (biological maturation), the dependent variable (PA), the population of interest (schoolchildren) and age range (9-15 years). The keywords for biological maturation were stratified in three subgroups: (i) "growth and development" [Subheading] OR "growth and development" [MeSH Terms] OR growth and development [Text Word]; (ii) "puberty" [MeSH Terms] OR puberty [Text Word]; (iii) "maturity" [Text Word] OR "maturation" [Text Word], and for PA they were: "motor activity" [MeSH Terms] OR motor activit* [Text Word] OR "exercise" [MeSH Terms] OR exercise* [Text Word].

Each subgroup of PA and biological maturation was used in combination with keywords for the type of sample ("students" [MeSH Terms] OR student* [Text Word]) and ("child" [MeSH Terms] OR child* [Text Word] OR "adolescent" [MeSH Terms] OR adolescent* [Text Word]) to locate potentially relevant studies. The Boolean AND operator was used to combine the four groups in the survey. The symbol (*) was used to capture all suffix variations of the root word.

Articles were selected according to the systematic review method. The period of article publication was not restricted for the search. The search in databases of electronic journals and the selection of titles, abstracts and articles were made by two researchers independently, strictly following the pre-defined inclusion and exclusion criteria. The methodological quality of each selected article was analyzed individually and then discussed by the two researchers to reach a consensus. In case of disagreement, the opinion of a third reviewer was requested.

Inclusion criteria for the study were: (i) studies published in indexed journals; (ii) schoolchildren aged 9 to 15 years; (iii) individuals of both genders; (iv) cross-sectional and longitudinal design; (iv) language: Portuguese, English and Spanish. Exclusion criteria were: (i) sample of individuals aged under 9 and over 15 years; (ii) sample with pregnant adolescents; (iii) adolescents with hormonal diseases; (iv) adolescents with some type of syndrome. These criteria were selected in order to increase comparability between studies.

An initial analysis was carried out based on the titles of the manuscripts. When the title and the abstract were inconclusive, i.e., when there were doubts regarding the article content, the full text was sought, to not run the risk of leaving important studies out of the systematic review. Duplicate titles were selected and the repeated title was excluded from the selection. After title selection, evaluators read the titles independently and then discussed to reach a consensus for the selection of abstracts. The same process was applied to the abstracts in order to select articles. Thus, after reviewing the titles and abstracts, all articles with full text were obtained and included if they met the inclusion criteria, and were subsequently read in full by the researchers. The references of all selected articles were assessed to identify other publications that could be included in the review.

Results

The literature search identified 628 potentially relevant articles in the assessed databases. According to the inclusion criteria, after reading the titles and excluding 25 duplicate titles, 23 articles were selected for abstract reading. Then, after the evaluation of the abstracts, 10 articles were read in full, of which only seven were selected. The three studies were excluded due to the following reasons: one was a thesis, the second did not have the variable of interest (PA), and the third did not associate PA and biological maturation. Two studies that did not specifically contemplate the age range of 9 to 15 years, but comprised schoolchildren at these ages were included. Subsequently, three studies were found in the references of articles read in full and were added to the review. In the end, 10 articles were included in this review.1 , 5 , 6 , 17 , 21 - 26 (Table 1).

Table 1

Studies that investigated the association between physical activity and sexual maturation in children and adolescents.

Reference	Sample	Study design	Measure of Physical Activity	Measure of Biological Maturation	Statistical Treatment	Physical Activity and Biological Maturation Association
Gebremarian et al1	885 schoolchildren (11.2 years)	L	Self-reported	PDS	Multiple regression	There was no significant association
Erlandson et al6	187 schoolchildren (8-15 years)	L	Self-reported	APHV	Intraclass correlation coefficient	PA decreased with increase of CA and BA
Drenowatz et al17	268 girls (9.5-11.5 years)	C	Pedometer	APHV	ANOVA with post-hoc Tukey test and ANCOVA	EM lower PA in girls
Cumming et al5	185 schoolchildren (13-15 years)	L	Self-reported	PPAH	Pearson’s correlation	EM higher PA in boys and lower PA in girls
Cumming et al24	186 schoolchildren (13-14 years)	C	Self-reported	PPAH	Pearson’s Correlation	EM higher PA in boys
Sherar et al25	401 children (8-13 years)	C	Accelerometer	APHV	Two-Way ANOVA	PA decreased with increase in BA
Davison et al21	178 girls (11 years)	L	Self-reported and accelerometer	Tanner stage, PDS and estradiol levels.	Spearman’s correlation and structural equation modeling	EM less pleasure for PA and lower PA
Thompson et al22	138 children (9-18 years)	L	Self-reported	APHV	Student’s t test for unpaired samples and linear random effect model	PA decreased with increase in BA
Simon et al26	4320 schoolchildren (11-12 years)	C	Self-reported	PDS	Logistic and ordinal regression	EM higher PA in boys
Kemper et al23	200 individuals (12-22 years)	L	Structured interview	Skeletal maturation	MANOVA and ANOVA	LM higher PA

L, longitudinal; C, cross-sectional; PA, physical activity; CA, chronological age; BA, biological age; APHV, age at peak height velocity; PDS, Pubertal Development Scale; PPAH, Percentage of predicted adult height; EM, early biological maturation; LM, late biological maturation.

Table 1 shows the overall information about the 10 articles included in the systematic review. The use of different methods for evaluating PA and biological maturity was observed. Six articles were classified as longitudinal1 , 5 , 6 , 21 - 23, and four as cross-sectional studies.17 , 24 - 26

The tools used to assess PA were diverse, with the predominant use of self-reported measures.1 , 5 , 6 , 21 , 22 , 24 , 26 Other criteria used were accelerometer,21 , 25 pedometer17 and structured interview.23 The tools used to classify biological maturation also differed. The age at peak height velocity was the most often used tool,6 , 17 , 22 , 25 followed by the Pubertal Development Scale,1 , 21 , 26 percentage of predicted adult height,5 , 24 Tanner stages and analysis of estradiol levels21 and Skeletal Maturation.23

The sample ages were very heterogeneous, and four articles assessed children and adolescents,6 , 17 , 22 , 25 six assessed only adolescents (≥11 years)1 , 5 , 21 , 23 , 24 , 26, and none assessed only children.

PA tends to decrease with increasing chronological and biological age in both genders.6 , 21 , 22 , 25 Boys tend to practice more PA than girls; however, controlling for biological age, these gender differences in PA disappear.6 , 22 , 24 , 25 For Cumming et al24 gender differences in PA behavior during adolescence are confounded by biological age. In this study, multivariate analysis of covariance (MANCOVA) was used to assess gender differences related to PA during leisure, controlling for biological maturation. It was observed that gender differences in relation to the practice of PA were attenuated and non-significant when biological maturation was controlled. However, in the study by Thompson et al,22 the authors classified individuals aged 9-18 years by chronological age groups and boys had significantly higher scores of PA than girls at 10 to 16 years. However, when classified by biological age, gender differences were not apparent, except three years before peak height velocity.

The association between PA and timing of biological maturation (early, on time or late) is shown differently between boys and girls.5 , 6 , 17 , 23 , 24 , 26 Girls who mature early have a lower level of PA,17 , 21 and boys with advanced maturation have greater involvement in PA.5 , 23 , 24 , 26

The variation in the timing of biological maturation seems to have an effect on the PA tracking in early-maturing adolescent girls.6 The tracking of PA controlled by biological age was moderate to high in both genders.6 The articles in this review suggest mediating variables (body mass index - BMI, depression, low self-esteem and concerns with body weight) as potential explanations of the association between PA and biological maturation.5 , 17 , 21

Discussion

Physical activity and time of biological maturation

According to the reviewed studies, an inverse association can be observed between PA and time of sexual maturation, that is, the PA decreases with increasing biological and chronological ages in both genders.6 , 21 , 22 , 25 The process of PA reduction tends to occur at eight and ten years (preadolescence) in both boys and girls6 , 25 until approximately 15-17 years, or three to four years after the peak height velocity.6

Boys are usually more active than girls, but these gender differences disappear when the data are controlled by biological age.6 , 22 , 24 , 25 There is a maturational difference between boys and girls of similar chronological age. Girls, on average, mature two years before boys.9 It is possible, then, to attribute the lower level of PA reported by girls, when compared with boys of the same chronological age, to early maturation.22

It is noteworthy that not only the biological maturation is a determinant of PA practice in boys and girls, with this being a complex behavior determined by the interaction of several biological, social, economic and cultural factors. Historically and in general, girls receive a more conservative education, whether from family or society. The environment is also a factor that influences PA practice, since the neighborhood or the place of residence of the adolescent should be considered.27 Social support from parents and friends is also directly associated with the PA level among adolescents, and part of this association is mediated by perceptions of self-effectiveness.28

Two studies showed no association between PA and biological maturation. This may be due to the method of PA assessment (a single question that analyzed only PA duration)1 or due to small sample size (n=178).21 In the study by Sherar et al, 8 nine articles that verified the impact of biological maturation on PA were summarized, and the results were found to be inconsistent, and associations, when observed, of small magnitude, which reinforces the low methodological quality of the articles involving PA and biological maturation.

Physical activity and timing of biological maturation

The association between PA and timing of biological maturation (early, on time or late) varies between the genders. Girls who matured earlier had lower PA levels,17 , 21 and boys with advanced maturity showed greater involvement with PA.5 , 23 , 24 , 26

The early-maturing girls can have a decrease in interest in PA practice when they experience the physical changes of adolescence, such as increased fat deposition, breast development and hip enlargement, which may hinder the motor and physiological performance, and consequently reduce disposition for physical activity. In addition to physical changes, there are also changes in interests in girls during adolescence, which tend to be similar to those of adults, such as attraction for the opposite sex and adoption of risk behaviors such as smoking, alcohol consumption and sedentary lifestyle. These behavioral changes, the increasing obligations in daily tasks, work at home and/or the transition from school to work can facilitate the reduction of PA.24 , 25

In contrast, the physical changes that occur in boys such as a gain in height, body weight, higher proportion of lean mass and the widening of shoulders, are beneficial for participation in PA, as they result in a more appropriate physical build for success in many types of PA, particularly those that emphasize speed, power and strength.6 Furthermore, late-maturing boys tend to perform more PA involving sports and games.

The onset of puberty may vary by up to four or five years between normal healthy boys and girls,29 suggesting that gender differences in biological maturation contribute to the differences in PA during childhood and adolescence.6 Therefore, differences in timing of biological maturation in children of the same chronological age probably have variable influence on PA participation.6 These differences explain why adolescent boys and girls exhibit similar rates of PA decrease, although the decrease occurs earlier in girls than in boys, and why boys are more likely to practice PA than girls of the same chronological age.

Tracking of physical activity and its association with timing of biological maturation

During the transition from childhood to adolescence, individuals undergo physiological changes, e.g., changes in body fat, BMI and physical fitness, which influence the participation in PA.6 The variation in the timing of these changes in groups of the same chronological age, when PA is controlled for biological age, can affect the tracking of PA.1 , 6 , 30 Therefore, studies assess the stability of PA from childhood to late adolescence, controlling for differences in biological maturation to verify whether there is an improvement in PA tracking.6

In the study by Gebremariam et al, 1 pubertal status was not associated with PA in the baseline time and was not able to predict the level of PA and its correlates at the age of 13 in either gender. However, in the study by Erlandson et al, 6 the tracking of PA controlled for biological age was moderate to high in boys (r=0.44-0.60) and girls (r=0.39-0.62). The moderate-to-high tracking reinforces the assertion that PA in adults can be improved by promoting PA in childhood and adolescence. The differences between the studies may result from several factors, such as the different methods used to measure PA (differentiated self-reported questionnaires) and biological maturation (pubertal development scale and age at peak height velocity), as well as different ages of the schoolchildren in both studies.

In addition, differences in the timing of biological maturation had little effect on PA tracking in boys (r=0.30-0.46) and seem to have a greater effect on early-maturing adolescent girls (r=0.23-0.62). This suggests that maturity can be more important in PA participation for early-maturing adolescent girls. Thus, interventions, especially in females, should be implemented based on biological age groups, rather than chronological age.

Influences on the association between PA and biological maturation

The articles in this review suggest mediating variables as potential explanatory factors of the association between PA and biological maturation.5 , 17 , 21 Adolescence is a time of great hormonal, physiological and physical changes, which are likely to influence PA patterns.6 These rapid changes can have psychological, emotional and behavioral effects, given that the individual is not always fully prepared for them.5 , 6 , 9

Hence, to understand how biological maturation may impact involvement in PA, it is imperative to assess the physiological, biological, psychological and social factors that mediate or moderate this association.5 , 6 The variation associated with maturation may be related to several neuroendocrine changes that trigger the onset of puberty. Physiological factors, such as the maturation of the hypothalamic-pituitary-gonadal axis, mediate the release of gonadotropins (protein hormones secreted by the posterior part of the pituitary gland and that stimulate the reproductive activity of testes and ovaries). As a result, subsequent neural reorganization and rapid changes in the maturation state and body composition may directly or indirectly affect PA.31 Additionally, biological (BMI)5 , 17 and psychosocial factors (depression, low self-esteem and concerns with body weight)21 may explain the association between PA and biological maturation.

In the study by Davison et al21 a more advanced pubertal development at age 11 years in adolescent girls predicts lower psychological well-being the age of 13, including depression, fear of maturation related to body weight and lower self-esteem, which in turn are predictors of lower pleasure for PA and consequently, of lower PA. These results may be due to the increase in body fat in girls with increasing maturity, resulting in reduced self-esteem and influencing their choices of PA. It is possible that early-matured girls tend to reject PA due to increased body fat and a greater concern with their body weight. However, in the study by Simon et al, 26 stress and psychological difficulties (hyperactivity, emotional symptoms, behavioral problems, problems in peer relationships and prosocial scale) did not mediate the association between pubertal stages and PA in boys. The differences found between studies may be due to the different measures of biological maturation (pubertal development scale, Tanner breast stage and estradiol levels), to the different psychological problems assessed and to the heterogeneity of the evaluation measures of the latter.

Among the limitations of the studies, it was observed that none of them was carried out in Latin America or in countries of low or middle income, with most studies being performed in developed countries in North America and Europe. Sample size was insufficient, especially in cross-sectional studies, not being representative of children and adolescents. The studies did not disclose the sample selection methods. Some studies used PA assessment tools without validity and reliability tests to demonstrate their legitimacy. It is also important to emphasize the difficulty to compare studies by the different measurement methods used to assess PA levels and biological maturation.

Final considerations

Based on this review, scientific evidence suggests that PA is inversely associated with biological maturation. PA tends to decrease with increasing chronological and biological age in both genders. Girls tend to perform less PA than boys in their daily routines; however, after controlling for biological age, gender differences in PA disappear. The association between PA and timing of biological maturation varies between the genders. Girls who mature early have a lower level of PA, and boys with advanced maturation show greater involvement in PA. The differences in biological maturation timing seem to have greater effect on PA participation in early-maturing girls. The tracking of PA controlled for biological age was moderate to high in both genders, suggesting that PA should be encouraged since childhood and adolescence. Studies indicate mediating variables as potential explanatory factors of the association between PA and biological maturation.

Considering these results, it can be observed that biological maturation seems to have an important role in the decrease of PA in adolescents. It is recommended that health-promoting efforts in childhood and adolescence, aiming at encouraging the practice of PA, should not take into account only the chronological age of individuals, but also maturational changes responsible for behavioral changes in children and adolescents. We emphasize the need for further studies to evaluate the association between PA and biological maturation, as the number of articles found was scarce. However, it is important to standardize the criteria to determine PA and biological maturation in children and adolescents in order to facilitate the comparison between studies.

Introdução

A atividade física (AF) regular proporciona benefícios em curto e longo prazo à saúde cardiovascular, óssea, muscular e psicológica de crianças e adolescentes.1 and 2 Durante a infância e a adolescência, os meninos tendem a fazer mais AF do que as meninas.3 Em ambos os sexos, os níveis de AF diminuem com a idade, especialmente a partir da adolescência. O declínio é maior nas meninas de idades mais jovens (nove a 12 anos) e nos meninos em idades mais avançadas (13 a 16 anos)4 e se manifesta em muitos contextos, como transporte ativo, aulas de educação física e AF de lazer e pode se estender até a idade adulta.5 , 6 and 7

O declínio da AF no adolescente parece ser mais associado com a idade biológica do que com a idade cronológica.8 A maturação biológica é um fator que pode alterar o padrão de AF em crianças e adolescentes. A maturação biológica se refere à progressão em direção ao estado de maturidade e pode ser analisada por dois componentes: timing e tempo. Timing é considerado o momento em que ocorre um dado evento maturacional. Por exemplo, a idade da menarca, o período de estirão do crescimento, o aparecimento das características sexuais secundárias, entre outros. Ao identificar o timing da maturação biológica de um indivíduo, é possível classificá-lo em maturado precoce, no tempo ou tardio. Tempo é o ritmo com que esse evento se manifesta, ou seja, o quão lentas ou rápidas essas alterações se manifestam. 9 and 10

Os indivíduos tornam-se menos ativos fisicamente à medida que o progresso em direção ao estado de maturidade evolui, independentemente da idade cronológica.10 O diferente timing da maturação sexual e o surto de crescimento relativo à idade e sexo podem ser relevantes para esse declínio da AF. 8 Em meninas, o início do aparecimento das características sexuais secundárias, como o desenvolvimento mamário, pode contribuir para percepções de desconforto e menor autoestima, o que favorece uma menor participação em AF. 11 Além disso, mudanças hormonais e alterações na composição corporal, como o aumento de gordura corporal característicos dessa fase, podem ser relacionados ao declínio da AF. 12 Em meninos, a idade do pico de velocidade de altura (IPVA) precoce pode influenciar positivamente o comportamento de AF devido ao aumento da massa muscular e da força que tende a ocorrer depois do pico de velocidade de altura (PVA). 13 Essas modificações de composição corporal e aptidão física favorecem um melhor desempenho esportivo. Indivíduos que participam de esportes regularmente durante a adolescência tendem a fazer mais AF diária e são mais propensos a fazer AF na idade adulta. 14 Compreender a influência do processo de maturação biológica na prática de AF pode possibilitar a identificação de momentos maturacionais adequados para intervenção e modificação de comportamento nos quais a diminuição da AF é mais proeminente em crianças e adolescentes.

Contudo, ainda é controversa, na literatura, a relação entre timing da maturação biológica (precoce, no tempo ou tardio) e a participação na AF. Estudos apontam que o risco de AF insuficiente é duas vezes maior em meninos que maturam precocemente do que seus pares que maturam no tempo. 15 No entanto, outros estudos apontam que os meninos que maturam precocemente apresentam significativamente maiores valores de AF vigorosa comparados com meninos desenvolvidos no tempo ou tardiamente. 16 Com relação às meninas, os estudos indicam que aquelas maturadas precocemente fazem menos AF no seu cotidiano. 17 and 18 Contudo, outros estudos não apresentam tal associação. 16 and 19

Além disso, a variação no timing da maturação biológica pode explicar parcialmente o tracking da AF. 1 and 6 Tracking da AF refere-se à tendência do indivíduo de manter o comportamento ao longo do tempo, expresso, em geral, pelo cálculo da correlação entre medidas repetidas de AF no mesmo indivíduo. 20 Se o tracking da AF é alto da infância até a idade adulta, é necessário implementar intervenções desde a infância e adolescência para mudança de comportamento; entretanto, se o tracking é baixo, sugere-se que ser inativo na infância não prediz ser inativo na idade adulta e, dessa forma, estratégias de intervenção na vida adulta podem ser mais efetivas. 6

A relação entre timing da maturação biológica e a participação em AF não tem sido sistematicamente analisada. Existem muitas limitações analíticas e metodológicas em pesquisas, os resultados até agora parecem ser inconsistentes e as associações são geralmente baixas. Os dados são limitados pelo tamanho pequeno da amostra, pela não consideração de variáveis externas que influenciam esse comportamento e pela qualidade da avaliação da maturação biológica e AF em adolescentes. 8

Desse modo, o presente estudo revisou sistematicamente a literatura para identificar estudos que analisaram a relação entre AF e maturação biológica em crianças e adolescentes. Até o momento nenhuma revisão sistemática foi conduzida com a finalidade de analisar os estudos que associam AF e maturação biológica. Com o intuito de preencher essa lacuna do conhecimento, o objetivo deste estudo foi revisar e sistematizar os achados de estudos que investigaram a relação entre AF e maturação biológica em crianças e adolescentes.

Método

Fez-se uma revisão sistemática da literatura, a qual identificou artigos que descrevessem a associação entre AF e maturação biológica. A busca foi feita em abril de 2013, nas bases de periódicos eletrônicos PubMed/Medline, SportDiscus, Web of Science e Lilacs.

A combinação dos descritores em inglês (Medical Subject Headings-[MeSH]) e em português (Descritores de Ciências da Saúde - Decs) e palavras de texto foram usadas para gerar a lista de citações. O processo de pesquisa foi construído especificamente para cada base de periódicos e nenhum limite foi usado nessas pesquisas. As palavras-chaves foram usadas para busca no PubMed/Medline, Web of Science e Lilacs e por tópico na Web of Science. A pesquisa foi feita com descritores em inglês e português.

A estratégia de pesquisa baseou-se numa combinação de quatro parâmetros: variável independente (maturação biológica), variável dependente (AF), população de interesse (escolares) e faixa etária (nove a 15 anos). As palavras-chaves para maturação biológica foram estratificadas em três subgrupos: (i) growth and development [Subheading] OR growth and development [MeSH Terms] OR growth and development [Text Word]; (ii) puberty [MeSH Terms] OR puberty [Text Word]; (iii) maturity [Text Word] OR maturation [Text Word] e para AF foram: motor activity [MeSH Terms] OR motor activit* [Text Word] OR exercise [MeSH Terms] OR exercise* [Text Word].

Cada subgrupo de AF e maturação biológica foi usado em combinação com palavras-chave para o tipo de amostra (students [MeSHTerms] OR student* [Text Word]) e (child [MeSHTerms] OR child* [Text Word] OR adolescent [MeSHTerms] OR adolescent* [Text Word]) para localizar estudos potencialmente relevantes. O operador boleano AND foi usado para combinar os quatro grupos na pesquisa. O símbolo (*) foi usado para capturar todas as variações do sufixo da palavra raiz.

Os artigos foram selecionados de acordo com o método de revisão sistemática. O período de publicação dos artigos não foi delimitado para a busca. A busca nas bases de periódicos eletrônicos e a seleção de títulos, resumos e artigos foram feitas por dois pesquisadores de forma independente, que obedeceram rigorosamente aos critérios de inclusão e exclusão definidos. A qualidade metodológica de cada artigo selecionado era analisada individualmente e posteriormente discutida entre os dois pesquisadores até alcançar um consenso. Em caso de desacordo a opinião de um terceiro avaliador foi solicitada.

Os critérios de inclusão para o estudo foram: (i) estudos publicados em revistas indexadas; (ii) escolares de nove a 15 anos; (iii) indivíduos de ambos os sexos; (iv) delineamento transversal e longitudinal; (iv) idioma: português, inglês e espanhol. Os critérios de exclusão foram: (i) amostra com indivíduos com menos de nove e mais de 15 anos; (ii) amostra com adolescentes grávidas; (iii) adolescentes que apresentavam doenças hormonais; (iv) adolescentes com algum tipo de síndrome. Esses critérios foram selecionados de modo a aumentar a comparabilidade entre os estudos.

Uma análise inicial foi feita com base nos títulos dos manuscritos. Quando o título e o resumo não eram esclarecedores, ou seja, quando se tinham dúvidas com relação ao conteúdo do artigo, buscava-se o artigo na íntegra para não correr o risco de deixar estudos importantes fora da revisão sistemática. Os títulos duplicados eram selecionados e o título repetido excluído da seleção. Após a seleção dos títulos, os avaliadores liam os títulos de forma independente e posteriormente discutiam até chegar a um consenso para a seleção dos resumos. O mesmo processo foi feito com os resumos para a seleção dos artigos. Assim, após a análise dos títulos e resumos, todos os artigos com texto na íntegra foram obtidos e incluídos se atendiam aos critérios de inclusão e posteriormente foram lidos na íntegra pelos pesquisadores. As referências de todos os artigos selecionados foram examinadas para identificar outras publicações que poderiam ser incluídas na revisão.

Resultados

A pesquisa bibliográfica identificou 628 artigos potencialmente relevantes nas bases de periódicos investigadas. De acordo com os critérios de inclusão, após a leitura dos títulos e a exclusão de 25 títulos de artigos duplicados, 23 artigos foram selecionados para a leitura dos resumos. Em seguida, após a avaliação dos resumos, 10 artigos foram lidos na íntegra, dos quais somente sete foram selecionados. Os três estudos foram excluídos pelos seguintes motivos: um era tese, outro não apresentava a variável de interesse (AF) e um não associava AF e maturação biológica. Foram incluídos dois estudos que não contemplavam especificamente a faixa etária dos nove aos 15 anos, mas continham alunos nessas idades. Posteriormente, três estudos foram localizados nas referências dos artigos lidos e adicionados à revisão. No fim, 10 artigos participaram deste estudo1 , 5 , 6 , 17 , 21 , 22 , 23 , 24 , 25 and 26 (fig. 1).

Figura 1

Fluxograma do processo de seleção do estudo.

Na tabela 1, são apresentadas as informações gerais sobre os 10 artigos incluídos na revisão sistemática. Observou-se o uso de diferentes métodos para a avaliar a AF e a maturação biológica. Seis artigos foram classificados como longitudinais1 , 5 , 6 , 21 , 22 and 23 e quatro como transversais.17 , 24 , 25 and 26

Tabela 1

Estudos que investigaram associação entre atividade física e maturação biológica em crianças e adolescentes

Referência	Amostra	Design do estudo	Medida de atividade física	Medida de maturação biológica	Tratamento estatístico	Associação atividade física e maturação biológica
Gebremarian et al.1	885 escolares (11,2 anos)	L	Autorreportado	EDP	Regressão múltipla	Não houve associação significativa.
Erlandson et al.6	187 escolares (8-15 anos)	L	Autorreportado	IPVA	Coeficiente de correlação intraclasse	AF diminuiu com o aumento da IC e IB.
Drenowatz et al.17	268 meninas (9,5- 11,5 anos)	T	Pedômetro	IPVA	Anova com teste poshoc de Tukey e Ancova	MP menor AF em meninas.
Cumming et al.5	185 escolares (13-15 anos)	L	Autorreportado	PAAP	correlação de Pearson	MP maior AF em meninos e menor AF em meninas.
Cumming et al.24	186 escolares (13-14 anos)	T	Autorreportado	PAAP	Correlação de Pearson	MP maior AF em meninos.
Sherar et al.25	401 crianças (8-13 anos)	T	Acelerômetro	IPVA	Anova two-way	A AF diminuiu com o aumento da IB.
Davison et al.21	178 meninas (11 anos)	L	Autorreportado e acelerômetro	Estágios de Tanner, EDP e níveis de estradiol.	Correlação de Spearman e modelagem de equações estruturais	MP menor prazer para AF e menor AF.
Thompson et al.22	138 crianças (9-18 anos)	L	Autorreportado	IPVA	Teste t de Student não pareado e Modelagem de efeito linear randomizado	A AF diminuiu com o aumento da IB.
Simon et al.26	4320 escolares (11-12 anos)	T	Autorreportado	EDP	Regressão logística e ordinal	MP maior AF em meninos.
Kemper et al.23	200 indivíduos (12-22 anos)	L	Entrevista estruturada	Maturação esquelética	Manova e Anova	MT maior AF

L, longitudinal; T, transversal; AF, atividade física; IC, idade cronológica; IB, idade biológica; IPVA, idade do pico de velocidade de altura; EDP, escala de desenvolvimento puberal; PAAP, percentual de altura adulta predita; MP, maturação biológica precoce; MT, maturação biológica tardia.

Os instrumentos usados para avaliar a AF foram variados, predominou o emprego de medidas autorreportadas.1 , 5 , 6 , 21 , 22 , 24 and 26 Outros critérios empregados foram acelerometria,21 and 25 pedômetro17 e entrevista estruturada.23 Os instrumentos usados para classificar a maturação biológica também diferiram. A idade do pico de velocidade de altura foi a ferramenta mais usada,6 , 17 , 22 and 25 seguida da escala de desenvolvimento puberal,1 , 21 and 26 percentual de altura adulta predita,5 and 24 estágios de Tanner e análise dos níveis de estradiol21 e maturação esquelética.23

As idades das amostras foram bastante heterogêneas, quatro artigos avaliaram crianças e adolescentes,6 , 17 , 22 and 25 seis avaliaram somente adolescentes (≥11anos)1 , 5 , 21 , 23 , 24 and 26 e nenhum avaliou somente crianças.

A AF tende a diminuir com o aumento da idade cronológica e biológica em ambos os sexos.6 , 21 , 22 and 25 Os meninos tendem a praticar mais AF do que as meninas, no entanto, controlado o efeito da idade biológica, essas diferenças entre sexos na AF desaparecem.6 , 22 , 24 and 25 Para Cumming et al.24 as diferenças entre sexos no comportamento da AF durante a adolescência são confundidas pela idade biológica. Neste estudo, a análise de covariância multivariada (Mancova) foi usada para examinar as diferenças relacionadas ao sexo na AF de lazer, controladas pela maturação biológica. Verificou-se que as diferenças entre sexos em relação à prática de AF foram atenuadas e não significantes quando a maturação biológica foi controlada. No entanto, no estudo de Thompson et al.22 os autores classificaram os indivíduos de nove a 18 anos por grupos de idade cronológica e os meninos apresentaram significativamente maiores escores de AF do que as meninas dos 10 aos 16 anos. Entretanto, quando classificados pela idade biológica, as diferenças entre sexos não eram aparentes, exceto três anos antes do pico de velocidade de altura.

A relação entre AF e o timing da maturação biológica (precoce, no tempo e tardio) é apresentada de forma diferenciada entre meninos e meninas. 5 , 6 , 17 , 23 , 24 and 26 As meninas que maturam precocemente apresentam menor nível de AF, 17 and 21 bem como os meninos com maturação avançada apresentam maior envolvimento em AF. 5 , 23 , 24 and 26

A variação no timing da maturação biológica parece ter efeito no tracking da AF em meninas adolescentes precoces. 6 O tracking da AF controlado pela idade biológica foi moderado para alto em ambos os sexos. 6 Os artigos desta revisão sugerem variáveis mediadoras (índice de massa corporal (IMC), depressão, baixa autoestima e preocupações com o peso corporal) como potenciais explicativos da associação entre AF e maturação biológica. 5 , 17 and 21

Discussão

Atividade física e tempo da maturação biológica

De acordo com os estudos revisados, pode-se observar uma associação inversa entre AF e tempo de maturação biológica, ou seja, a AF diminui com o aumento da idade cronológica e biológica em ambos os sexos.6 , 21 , 22 and 25 O processo de diminuição da AF tende a ocorrer a partir dos oito e dez anos (pré-adolescência) tanto em meninos quanto em meninas6 and 25 até aproximadamente os 15-17 anos ou três a quatro anos depois do pico de velocidade de altura.6

Os meninos geralmente são mais ativos do que as meninas, mas essas diferenças entre os sexos desaparecem quando os dados são controlados pela idade biológica.6 , 22 , 24 and 25 Existe uma diferença maturacional entre meninos e meninas de similar idade cronológica. As meninas, em média, maturam dois anos antes dos meninos.9 É possível então atribuir o menor nível de AF relatado pelas meninas, quando comparado com o de meninos de mesma idade cronológica, à maturação precoce.22

É importante destacar que não somente a maturação biológica é determinante da prática de AF em meninos e meninas, esse é um comportamento complexo determinado pela interação de diversos fatores biológicos, sociais, econômicos e culturais. Historicamente e de forma geral, as meninas recebem uma educação mais conservadora, seja de sua família ou da sociedade. O ambiente é também um fator influenciador da prática de AF, uma vez que a vizinhança e o local de moradia do adolescente devem ser considerados.27 O apoio social dos pais e amigos também está diretamente associado com o nível de AF entre adolescentes e parte dessa associação é mediada pela percepção de autoeficácia.28

Dois estudos não apresentaram associação entre AF e maturação biológica. Isso pode ter ocorrido devido ao método de avaliação da AF (uma única questão, a que analisou somente duração da AF)1 ou devido ao pequeno tamanho da amostra (n = 178).21 No estudo de Sherar et al.,8 foram sumarizados nove artigos que verificaram o impacto da maturação biológica na AF, os resultados encontrados foram inconsistentes e as associações, quando notadas, de pequena magnitude, o que reforça a baixa qualidade metodológica dos artigos que envolvem AF e maturação biológica.

Atividade física e timing da maturação biológica

A associação entre AF e timing da maturação biológica (precoce, no tempo ou tardio) varia entre os sexos. As meninas que maturam precocemente apresentaram menor nível de AF, 17 and 21 bem como os meninos com maturação avançada apresentaram maior envolvimento em AF. 5 , 23 , 24 and 26

As meninas maturadas precocemente podem diminuir o interesse pela prática de AF quando experienciam mudanças físicas próprias da adolescência, tais como: aumento do depósito de gordura, desenvolvimento mamário e alargamento dos quadris, que podem dificultar o desempenho motor e fisiológico e, consequentemente, reduzir a disposição para a atividade física. Além de mudanças físicas, ocorrem também mudanças de interesses em meninas a partir da adolescência, que tendem a ser semelhantes aos dos adultos, como: atração pelo sexo oposto e adoção de comportamentos de risco, como consumo de fumo e álcool e estilo de vida sedentário. Essas mudanças de comportamento, o aumento das obrigações das tarefas diárias, o trabalho em casa e ou a transição da escola para o trabalho podem favorecer a diminuição de AF.24 and 25

Ao contrário, as mudanças físicas que ocorrem em meninos, como ganho em altura, peso corporal, maior proporção de massa magra e alargamento dos ombros, são benéficas para a participação em AF, pois resultam em um aporte físico mais adequado para o sucesso em muitas formas de AF, particularmente aquelas que enfatizam velocidade, potência e força.6 Além disso, meninos maturados tardiamente tendem a fazer mais AF que envolva jogos e brincadeiras.

O aparecimento da puberdade pode variar em até quatro ou cinco anos entre meninos e meninas saudáveis normais,29 o que sugere que as diferenças entre sexos na maturação biológica contribuem para as diferenças na AF durante a infância e adolescência.6 Dessa forma, as diferenças no timing da maturação biológica em crianças de mesma idade cronológica, provavelmente, apresentam influência variável na participação em AF. 6 Essas diferenças explicam por que meninos e meninas adolescentes exibem similares taxas de declínio da AF, apesar de o declínio ocorrer mais cedo nas meninas do que nos meninos e porque os meninos são mais propensos a praticar AF do que as meninas de mesma idade cronológica.

Tracking da atividade física e sua relação com o timing da maturação biológica

Durante a transição da infância para a adolescência, os indivíduos passam por mudanças fisiológicas, como, por exemplo, alterações na gordura corporal, IMC e aptidão física, que influenciam na participação de AF.6 A variação no timing dessas mudanças em grupos de mesma idade cronológica, quando a AF é controlada pela idade biológica, pode afetar o tracking da AF. 1 , 6 and 30 Dessa forma, estudos examinam a estabilidade da AF ao longo da infância até o fim da adolescência e controlam diferenças na maturação biológica para verificar se há uma melhoria no tracking da AF. 6

No estudo de Gebremariam et al.,1 o status puberal não foi associado com AF no tempo de base e não foi capaz de predizer o nível de AF e seus correlatos na idade de 13 anos em qualquer um dos gêneros. No entanto, no estudo de Erlandson et al.6 o tracking da AF controlado pela idade biológica foi moderado a alto em meninos (r = 0,44-0,60) e meninas (r = 0,39-0,62). O tracking moderado a alto reforça a afirmação de que a AF no adulto pode ser melhorada por meio da promoção da AF a partir da infância e adolescência. As diferenças entre os estudos podem resultar de diversos fatores, como os diferentes métodos usados para medir AF (questionários autorreportados diferenciados) e a maturação biológica (escala de desenvolvimento puberal e idade do pico de velocidade de altura), bem como as diferentes idades dos escolares nos dois estudos.

Além disso, as diferenças no timing da maturação biológica apresentaram pouco efeito no tracking da AF em meninos (r = 0,30-0,46) e parecem ter um efeito maior em meninas adolescentes precoces (r = 0,23-0,62). Isso sugere que a maturidade pode ser mais importante na participação de AF em meninas adolescentes precoces. Assim, intervenções, principalmente em meninas, devem ser implementadas com base em grupos de idade biológica, mais do que em idade cronológica.

Influências na relação entre atividade física e maturação biológica

Os artigos desta revisão sugerem variáveis mediadoras como potenciais explicativas da associação entre AF e maturação biológica.5 , 17 and 21 A adolescência é um período de grandes mudanças hormonais, fisiológicas e físicas, as quais provavelmente influenciam os padrões de AF.6 Essas mudanças rápidas podem gerar efeitos psicológicos, emocionais e comportamentais, dado que o indivíduo nem sempre está plenamente preparado para tal.5 , 6 and 9

Assim, para entender como a maturação biológica pode impactar o envolvimento em AF é imperativo examinar os fatores fisiológicos, biológicos, psicológicos e sociais que mediam ou moderam essa relação.5 and 6 A variação associada à maturidade pode ser relacionada a diversas mudanças neuroendócrinas que provocam o início da puberdade. Fatores fisiológicos como a maturação do eixo hipotalâmico-hipófise-gonadal mediam a liberação de gonadotropinas (hormônios proteicos secretados pela parte posterior da hipófise e que estimulam a atividade reprodutiva dos testículos e dos ovários). Com isso, a subsequente reorganização neural e as mudanças rápidas no estado de maturidade e na composição corporal podem direta ou indiretamente influenciar a atividade física.8 Além disso, fatores biológicos (IMC)5 and 17 e psicossociais (depressão, baixa autoestima e preocupações com o peso corporal)21 podem explicar a ligação entre AF e maturação biológica.

No estudo de Davison et al.21 o desenvolvimento puberal mais avançado na idade de 11 anos em meninas adolescentes prediz menor bem-estar psicológico na idade de 13 anos, incluindo depressão, medo da maturidade relacionado ao peso corporal e menor autoestima, o que, por sua vez, são fatores preditores de menor prazer para AF e, consequentemente, menor AF. Esses resultados podem ser decorrentes do aumento da gordura corporal em meninas com o aumento da maturidade, o que ocasiona uma menor autoestima e influencia suas escolhas de prática de AF. É possível que meninas maturadas precocemente tendam a rejeitar AF devido à maior gordura corporal e a uma maior preocupação com o seu peso corporal. No entanto, no estudo de Simon et al.26 o estresse e as dificuldades psicológicas (hiperatividade, sintomas emocionais, problemas de conduta, problemas de relacionamento com colegas e escala pró-social) não mediam a relação entre os estágios puberais e a AF em meninos. As diferenças encontradas entre os estudos podem ser decorrentes das diferentes medidas de maturação biológica (escala de desenvolvimento puberal, estágio mamário de Tanner e níveis de estradiol), dos diversos problemas psicológicos avaliados e da heterogeneidades de medidas de avaliação desses.

Dentre as limitações dos estudos, observou-se que nenhum deles foi feito na América Latina ou em países de renda baixa ou média, a maioria das pesquisas foi feita em países desenvolvidos da América do Norte e da Europa. O tamanho da amostra foi insuficiente, principalmente em estudos de delineamento transversal, não foi representativo de crianças e adolescentes. As pesquisas não apresentaram os métodos de seleção das amostras. Alguns estudos apresentavam instrumentos de avaliação da AF sem testes de validade e fidedignidade para demonstrar sua legitimidade. É importante também destacar a dificuldade de comparar estudos pelos diferentes métodos de mensuração usados para avaliar os níveis de AF e maturação biológica.

Considerações finais

Com base nesta revisão, evidências científicas apontam que a AF está associada de forma inversa com a maturação biológica. A AF tende a diminuir com o aumento da idade cronológica e biológica em ambos os sexos. As meninas tendem a fazer menos AF do que os meninos no seu dia a dia. Contudo, ao controlar a idade biológica, as diferenças entre sexos na AF desaparecem. A associação entre AF e timing da maturação biológica varia entre os sexos. As meninas que maturam precocemente apresentam menor nível de AF e os meninos com maturação avançada apresentam maior envolvimento em AF. As diferenças no timing da maturação biológica parecem ter maior efeito na participação de AF em meninas que maturam precocemente. O tracking da AF controlado pela idade biológica foi moderado para alto em ambos os sexos, o que sugere que a AF deva ser estimulada desde a infância e a adolescência. Os estudos indicam variáveis mediadoras como potenciais explicativos da associação entre AF e maturação biológica.

De posse desses resultados, a maturação biológica parece ter papel proeminente na diminuição da AF em adolescentes. Recomenda-se que esforços na promoção da saúde na infância e adolescência com vistas ao incentivo à prática de AF não levem em consideração somente a idade cronológica dos indivíduos, mas também as mudanças maturacionais responsáveis pela mudança de comportamento em crianças e adolescentes. Ressalta-se a necessidade de novos estudos que avaliem a associação entre AF e maturação biológica, já que o número de artigos encontrados foi escasso. Contudo, é importante padronizar critérios para determinar a AF e a maturação biológica em crianças e adolescentes para facilitar a comparação entre os estudos.