Spatial analysis of deaths from pulmonary tuberculosis in the city of São Luís, Brazil.

OBJECTIVE: To characterize deaths from pulmonary tuberculosis, according to sociodemographic and operational variables, in the city of São Luís, Brazil, and to describe their spatial distribution.
METHODS: This was an exploratory ecological study based on secondary data from death certificates, obtained from the Brazilian Mortality Database, related to deaths from pulmonary tuberculosis. We included all deaths attributed to pulmonary tuberculosis that occurred in the urban area of São Luís between 2008 and 2012. We performed univariate and bivariate analyses of the sociodemographic and operational variables of the deaths investigated, as well as evaluating the spatial distribution of the events by kernel density estimation.
RESULTS: During the study period, there were 193 deaths from pulmonary tuberculosis in São Luís. The median age of the affected individuals was 52 years. Of the 193 individuals who died, 142 (73.60%) were male, 133 (68.91%) were Mulatto, 102 (53.13%) were single, and 64 (33.16%) had completed middle school. There was a significant positive association between not having received medical care prior to death and an autopsy having been performed (p = 0.001). A thematic map by density of points showed that the spatial distribution of those deaths was heterogeneous and that the density was as high as 8.12 deaths/km2.
CONCLUSIONS: The sociodemographic and operational characteristics of the deaths from pulmonary tuberculosis evaluated in this study, as well as the identification of priority areas for control and surveillance of the disease, could promote public health policies aimed at reducing health inequities, allowing the optimization of resources, as well as informing decisions regarding the selection of strategies and specific interventions targeting the most vulnerable populations.

Introduction

The prevalence of and mortality from tuberculosis have declined worldwide, and most countries are likely to achieve the goal of reducing tuberculosis prevalence and mortality by 50% by 2015 in comparison with 1990 rates.( 1 ) The World Health Organization has launched a new challenge: the elimination of tuberculosis by 2050.( 1 ) Tuberculosis is the second leading cause of death from an infectious disease, accounting for approximately 1.3 million deaths worldwide in 2012; this demonstrates the severity of tuberculosis, especially in the 22 countries that collectively account for 80% of the disease burden.( 2 )

Brazil ranks 16th among the countries with the highest number of cases, the tuberculosis incidence and mortality rates in 2012 being 36.1/100,000 population and 2.4/100,000 population, respectively.( 2 ) Brazil has faced major challenges to achieving the ambitious goal of eliminating the disease. For example, in the city of São Luís, which is one of the priority cities for tuberculosis control in the country,( 3 ) the tuberculosis incidence and mortality rates in 2012 were 53.1/100,000 population and 3.9/100,000 population, respectively,( 4 ) indicating limited access to diagnosis and health care, as well as poor treatment adherence.( 3 )

Given that pulmonary tuberculosis (PTB) is transmissible, tuberculosis control measures should prioritize PTB over other clinical presentations. In addition, PTB is a preventable cause of death, meaning that deaths from PTB can be prevented by appropriate health promotion, protection, and recovery measures implemented in local health care systems.( 5 )

Studies of deaths from tuberculosis currently represent an important method for understanding the difficulties that health care systems face in controlling the disease and for identifying the most vulnerable groups. However, a literature review has shown that few studies have examined the spatial distribution of deaths from tuberculosis in the country.( 6 )

Although access to health care has improved in Brazil, an optimal level of equity has yet to be achieved, inequality resulting in health outcomes that are not always fair or acceptable,( 7 ) e.g., deaths from PTB. Therefore, the present study is evidently relevant, given that it can aid in strengthening health systems and services so that the problem of tuberculosis can be faced.

The objectives of the present study were to characterize, on the basis of sociodemographic and operational variables, deaths from PTB in the city of São Luís in the 2008-2012 period; to determine whether there were differences between the PTB deaths that were confirmed by autopsy and those that were not in terms of the study variables; and to determine the geographic areas of the city in which PTB deaths were most common.

Methods

This was an exploratory ecological study conducted in the city of São Luís (Figure 1), which is located in northern Maranhão. The metropolitan area of São Luís comprises the municipalities of Paço do Lumiar, Raposa, and São José de Ribamar, among others. Specifically, the city of São Luís is located on the western portion of São Luís Island, between S02°28'21" W44°07'49" and S02°39'34" W44°20'59"; it has an area of 834.780 km2 and a population of 1,014,837 inhabitants.( 8 )

Figure 1

Map of Brazil showing the city of São Luís, in the state of Maranhão (MA). Adapted from Brazilian Institute of Geography and Statistics geographic databases.(8)

The study population consisted of individuals whose underlying cause of death was PTB (International Classification of Diseases, 10th revision-ICD-10-codes A15.0-A15.3 and A16.0-A16.2) and who resided in the urban area of São Luís between 2008 and 2012.

Data were collected in July of 2013 from the Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM, Brazilian National Mortality Database) of the São Luís Municipal Department of Health Office for Epidemiological and Health Surveillance. Individuals who died in São Luís but resided elsewhere were excluded, as were those who died from clinical presentations other than PTB.

The variables of interest were obtained from death certificates and included sociodemographic characteristics (including age, gender, skin color/ethnicity, marital status, level of education, and occupation) and operational variables (including place of death, medical care prior to death, autopsy, underlying cause of death, and physician completing the death certificate).

After having analyzed the consistency of the data collected, we converted the data to STATISTICA, version 10.0 (StatSoft Inc., Tulsa, OK, USA), and the variables were regrouped and analyzed. Regarding the variable age, the individuals who died from PTB in São Luís were categorized on the basis of the median age, being therefore classified by age above or below the median.

Using the same program, we subsequently performed a bivariate analysis cross-referencing the independent variables (sociodemographic and operational variables) with the dependent variable "death confirmed by autopsy" (yes, no). After that, we used the chi-square test for analysis of proportions. The probability of a type I error was set at 5%. At that point, death certificates that were incomplete or on which the cause of death was recorded as unknown were excluded from the study.

In order to determine the areas in which deaths from PTB were most common, we used geocoding (with the freeware TerraView, version 4.2.2, developed by the Brazilian National Institute for Space Research), by standardizing the addresses of the individuals residing in the urban area of São Luís and comparing the addresses with a street segment digital map (StreetBase(r); Imagem, São José dos Campos, Brazil) in World Geodetic System 1984 latitude and longitude, available in shapefile format.

We subsequently performed kernel density estimation, which consists of an exploratory interpolation generating a density surface for visual identification of "hotspots"; the points within a region of influence are counted and then weighted by the distance between each point and the location of interest.( 9 )

A radius of 1,000 m being taken into consideration, a thematic map of the distribution of PTB deaths by home address was generated in ArcGIS software, version 10.2 (Esri, Redlands, CA, USA).

The present study was approved by the Research Ethics Committee of the University of São Paulo at Ribeirão Preto School of Nursing (Ruling no. 259,935, May 8, 2013).

Results

We identified 221 deaths from tuberculosis. Of those, 193 were related to PTB. Of those, 190 (98.44%) were deaths of individuals whose death certificates listed PTB as the underlying cause of death, without mention of bacteriological or histological confirmation (ICD-10 16.2); 1 (0.52%) was the death of an individual whose death certificate read "pulmonary tuberculosis, no bacteriological or histological examination having been performed" (ICD-10 A16.1); 1 (0.52%) was the death of an individual whose death certificate read "pulmonary tuberculosis confirmed by histological examination" (ICD-10 A15.2); and 1 (0.52%) was the death of an individual whose death certificate read "pulmonary tuberculosis confirmed by sputum smear microscopy, with or without culture" (ICD-10 A15.0).

The median age of the individuals who died in São Luís was 52 years, the youngest being 16 years old and the oldest being 93 years old.

Table 1 shows the sociodemographic and operational characteristics of the individuals who died from PTB in São Luis, the results being presented in decreasing order of frequency. Most of the individuals who died were male (n = 142; 73.60%), Mulatto (n = 133; 68.91%), and single (n = 102; 53.13%). A greater proportion of the individuals had had 9 years of schooling (n = 64; 33.16%), and most were housekeepers (n = 79; 40.93%). With regard to the operational variables, most of the deaths occurred in a hospital (n = 143; 74.08%), and most of the individuals received medical care prior to death (n = 162; 83.94%, including those requiring hospitalization). Most of the deaths were certified by a substitute physician (n = 70; 36.27%). Most of the individuals who died did not undergo an autopsy (n = 108; 55.95%). Of the death certificates, 31 (16.05%) had no information as to whether an autopsy had been performed.

Table 1

Sociodemographic and operational characteristics of individuals who died from pulmonary tuberculosis. São Luís, Brazil, 2008-2012.

Variable	n	%
Age
≤ 52 years	98	50.78
> 52 years	95	49.22
Gender
Male	142	73.60
Female	51	26.40
Skin color/ethnicity
Brown (Mulatto)	133	68.91
White (Caucasian)	35	18.13
Black (African)	24	12.44
Yellow (Asian)	1	0.52
Marital status
Single	102	53.13
Married	58	30.21
Widowed	21	10.94
Divorced	5	2.60
Steady partner	4	2.08
No data	2	1.04
Level of education
9 years of schooling	64	33.16
High school	50	25.91
< 9 years of schooling	40	20.72
College (incomplete)	24	12.44
No schooling	9	4.66
College (complete)	4	2.08
No data	2	1.04
Occupation
Housekeeper	79	40.93
Other	30	15.54
Rural worker	27	13.99
Homemaker	25	12.95
Pensioner	16	8.29
Unemployed	9	4.66
Student	5	2.60
No data	2	1.04
Place of death
Hospital	143	74.08
Home	40	20.72
Street	7	3.64
Other	3	1.56
Medical care
Yes	162	83.94
No	30	15.54
No data	1	0.52
Autopsy
No	108	55.95
Yes	54	28.00
No data	31	16.05
Death certified by
Substitute physician	70	36.27
Mortality Surveillance System	51	26.42
Attending physician	45	23.31
Other	24	12.44
Institute of Forensic Medicine	3	1.56
TOTAL	193	100.00

Table 2 shows the distribution of PTB deaths (an autopsy having been performed or not) according to the sociodemographic and operational characteristics. The variable skin color/ethnicity was found to be significantly associated with an autopsy having been performed (p = 0.003). An autopsy having been performed was also found to be significantly associated with death outside the hospital, e.g., at home or in the street (p = 0.001). Likewise, the variable "not having received medical care prior to death" was found to be significantly associated with an autopsy having been performed (p = 0.001).

Table 2

Deaths from pulmonary tuberculosis (with or without autopsy confirmation), distributed according to sociodemographic and operational variables. São Luís, Brazil, 2008-2012.a

Variable	Autopsyb		p
	Yes	No
Age
≤ 52 years	23 (14.20)	58 (35.80)	0.182
> 52 years	31 (19.14)	50 (30.86)
Gender
Male	39 (24.07)	83 (51.23)	0.519
Female	15 (9.26)	25 (15.43)
Skin color/ethnicity
White (Caucasian)	4 (2.47)	27 (16.67)	0.003
Black (African)	3 (1.85)	17 (10.49)
Yellow (Asian)	0 (0.00)	1 (0.62)
Brown (Mulatto)	47 (29.01)	63 (38.89)
Marital statusc
Single	31 (19.38)	50 (31.25)	0.708
Married	15 (9.38)	38 (23.75)
Widowed	5 (3.13)	13 (8.13)
Divorced	1 (0.63)	4 (2.50)
Steady partner	1 (0.63)	2 (1.25)
Level of educationc
No schooling	4 (2.50)	5 (3.13)	0.547
< 9 years of schooling	11 (6.88)	22 (13.75)
9 years of schooling	19 (11.88)	34 (21.25)
High school	16 (10.00)	29 (18.13)
College (incomplete)	3 (1.88)	15 (9.38)
College (complete)	0 (0.00)	2 (1.25)
Occupationc
Unemployed	3 (1.88)	6 (3.75)	0.227
Homemaker	11 (6.88)	8 (5.00)
Rural worker	9 (5.63)	14 (8.75)
Housekeeper	21 (13.13)	46 (28.75)
Student	0 (0.00)	4 (2.50)
Pensioner	0 (0.00)	13 (8.13)
Other	9 (5.63)	16 (10.00)
Place of death
Hospital	13 (8.02)	102 (62.96)	0.001
Home	32 (19.75)	6 (3.70)
Street	7 (4.32)	0 (0.00)
Other	2 (1.23)	0 (0.00)
Medical care
Yes	29 (17.90)	105 (64.81)	0.001
No	25 (15.43)	3 (1.85)
Underlying cause of death (ICD-10 code)
15.0	0 (0.00)	1 (0.62)	0.675
15.2	0 (0.00)	1 (0.62)
16.1	0 (0.00)	1 (0.62)
16.2	54 (33.33)	105 (64.81)
Death certified by
Attending physician	1 (0.62)	28 (17.28)	0.001
Substitute physician	1 (0.62)	55 (33.95)
Institute of Forensic Medicine	3 (1.85)	0 (0.00)
Mortality Surveillance System	49 (30.25)	2 (1.23)
Other	0 (0.00)	23 (14.20)

ICD-10: International Classification of Diseases, 10th revision. aN = 162, except where otherwise indicated. bValues expressed as n (%). cN = 160

An autopsy having been performed was found to be significantly associated with death certified by the Mortality Surveillance System (p = 0.001). Most of the deaths after which an autopsy was not performed were certified by an attending physician or by a substitute physician (p = 0.001).

During the study period, 183 deaths from PTB (95%) were geocoded. Of the cases that were not geocoded, 4 (2%) had incomplete addresses in the SIM and 2 (1%) lived in the rural area of São Luís.

Figure 2 shows a thematic map of the distribution of PTB deaths in the urban area of São Luís by home address. The map highlights areas in which mortality rates were highest (deaths per km2). These areas are represented by darker shades, denoting a heterogeneous spatial distribution of PTB deaths in São Luís during the study period.

Figure 2

Dot density map of deaths from pulmonary tuberculosis (PTB) in the urban area of São Luís, Brazil, 2008-2012.

The hotspots for PTB deaths are concentrated in the districts of Anjo da Guarda, Liberdade, João de Deus, Bequimão, Cidade Operária, Coroadinho, Monte Castelo, and Centro (city center), the density ranging from 2.53 deaths/km2 to 8.12 deaths/km2.

Discussion

Although PTB is preventable, curable, and easily diagnosed-and although the Brazilian Unified Health Care System guarantees universal access to tuberculosis treatment, thus facilitating (at least to a certain extent) access to health services-4,500 people in Brazil die from the disease.( 10 ) The present study focused on deaths from PTB, which, as evidenced by the literature, is highly lethal and the main transmissible form of tuberculosis.( 11 )

The number of deaths from PTB in São Luís was relatively high in comparison with the number of deaths from PTB in other capitals of northeastern Brazil and the country as a whole.( 4 ) We found a significant number of deaths whose underlying cause was recorded as ICD-10 code 16.2, which is consistent with studies conducted in the city of Campo Grande( 12 ) and in the state of Rio de Janeiro, Brazil.( 13 )

This result indicates a major challenge for health care systems, i.e., a critical issue to be overcome; there is a possibility of false-positive results among the deaths whose cause was certified as PTB, given that most of the death certificates had no mention of bacteriological or histological confirmation. This might be due to the fact that the information was not recorded( 10 ) or to the fact that sputum smear microscopy is not prioritized in the hospital setting.( 14 ) This may have been a source of bias in the present study.

With regard to the sociodemographic characteristics of the individuals who died from PTB in São Luís, the results of the present study are consistent with those of other studies,( 13 - 23 ) in which the proportion of deaths was found to be higher among males, a finding that corroborates reports that PTB is less common in females than in males. This might be due to the fact that males participate in the workforce more than do females and the fact that males use health services less than do females, as well as to the fact that the prevalence of HIV infection, alcoholism, and drug abuse is higher in males.( 24 , 25 ) However, these variables were not investigated in our study.

The present study focused exclusively on deaths whose underlying cause was reported as being PTB, which is a preventable cause of death.( 5 ) Therefore, deaths associated with but not caused by tuberculosis were not included.

With regard to age and marital status, deaths from PTB were found to be more common among individuals who were 52 years of age or younger and among those who were single, a finding that is consistent with those of studies conducted in the Brazilian states of Mato Grosso do Sul,( 12 ) Minas Gerais,( 16 ) Ceará,( 25 ) and Rio de Janeiro,( 13 ) as well as in Africa.( 20 )

With regard to skin color/ethnicity, the results of the present study are consistent with those of a study conducted in the city of Campo Grande( 12 ) and with those of a study conducted in other priority cities for tuberculosis control in the state of Mato Grosso do Sul,( 11 ) in which most of the deaths occurred in individuals who were Mulatto,( 3 , 15 ) but inconsistent with those of a study conducted in the city of São Paulo, Brazil,( 18 ) in which most of the deaths occurred in individuals who were White.

With regard to the level of education and occupation, the findings of the present study are consistent with those of other studies,( 11 , 12 , 16 , 18 ) in which illiteracy or a low level of education and low-income jobs were reported as risk factors for PTB; all of the above are risk factors for PTB and are responsible for a higher incidence of the disease, as well as contributing to treatment nonadherence and death.( 10 )

With regard to operational characteristics, approximately 75% of the deaths analyzed in the present study occurred in a hospital. This is consistent with studies conducted in the Brazilian states of Rio de Janeiro( 13 ) and Mato Grosso do Sul,( 11 ) as well as with a study conducted in the city of São Paulo,( 18 ) all of which showed rates higher than 80%. The death of patients hospitalized for tuberculosis suggests that the primary health care system faces difficulties in management, in providing access to diagnostic resources, in case management, and in referring patients to other health services.( 26 ) Another possible explanation is treatment nonadherence, which predicts the development of multidrug-resistant tuberculosis and worsening of the disease; treatment discontinuation can lead to hospitalization when individuals seek health services.( 20 )

Analysis of the mortality rates for communicable diseases reflects the efficacy of prevention and control measures, as well as the quality of diagnosis and medical care, being of limited use when there is a high proportion of deaths without medical care or of deaths due to ill-defined causes.( 5 ) In the present study, approximately 15% of all deaths from PTB occurred without medical care, and, in most cases, no autopsy was performed. However, the records showed that 26% of the deaths were certified by the Mortality Surveillance System.

Although an autopsy allows the diagnosis of diseases that were not suspected or elucidated before death, it should be used judiciously.( 27 ) In the present study, we found a significant association between not having received medical care prior to death and an autopsy having been performed. We also found that an autopsy was not performed in only 3 (1.85%) of the individuals who died without having received medical attention prior to death.

The findings described above show the importance of a health care system that allows equity of access to health care, thus allowing tuberculosis cases to be diagnosed in a timely manner, especially in the primary health care setting, in order to prevent deaths. Autopsy confirmation of tuberculosis clearly shows the inadequacy of health care systems in reducing social inequalities in health.( 28 )

As is the case with other endemic diseases, tuberculosis is strongly influenced by the environment, and the disease has long been associated with a low socioeconomic status; therefore, there is a need to study the disease and combat it, its spatial distribution being taken into account.( 19 )

The spatial distribution of deaths from PTB (with emphasis on the heterogeneous distribution observed in the city of São Luís) should be considered the starting point of a process of investigation and surveillance that can lead to the identification of problem areas and failures of the health care system to provide health care for the target population.

Our dot density map shows the sites where PTB deaths per km2 are most likely to occur, showing the spatial distribution of hotspots and revealing geographic inequalities related to events occurring in the city. This effectively contributed to the identification of geographic areas in which PTB deaths occurred and in which preventive/curative measures are therefore required in order to reorganize health services to meet the health needs of the population.

The areas in which the density of deaths per km2 was highest coincided with areas in which housing conditions and home quality were classified as poor in a study conducted in São Luís.( 29 ) These areas include the following districts: Coroadinho; Ilhinha; Turu; Anjo da Guarda; Vila Nova; Vila Luizão; Vila Embratel; Liberdade; Sá Viana; Divineia; and parts of Cidade Operária. The aforementioned study( 29 ) showed that unplanned urban growth in São Luís resulted in subnormal areas, classified as lacking public services (most of which are essential).

Curtis( 28 ) reported that health services tend to be ineffective and insufficient in areas in which housing and sanitation are poor, i.e., areas in which social inequality is high. Although we did not investigate the health care facilities in the aforementioned areas, we have reasons to assume that there is a relationship among the deaths from PTB, the areas in which those who died resided, and the health systems and services in those areas.

In Brazil, high social inequality in access to health resources, education, income distribution, sanitation, and other aspects related to the standard of living of the population contributes to differences across social strata regarding the risk of illness( 19 ) and, consequently, the risk of death.

As demonstrated in the present study, the identification of priority areas for tuberculosis control could promote public health policies aimed at reducing health inequalities, allowing the optimization of resources and teams for PTB control in the study setting, as well as informing decisions regarding the selection of strategies and specific interventions targeting the most vulnerable populations.

For diseases for which reporting is mandatory, such as PTB, the use of data available in health information systems allows the monitoring of the problem, aids in the identification of relevant issues, and encourages the search for new interventions for disease control.( 26 ) Therefore, the data collected from the SIM allowed us to observe the dynamics and behavior of PTB in São Luís during the study period.

As a source of information for the study of deaths in a given area, the SIM has limitations, including underreporting,( 10 , 12 ) which is one of the consequences of unequal access to health care. Another limitation is missing data on death certificates, complete records being important for health management and planning.

The parameters used in the present study, particularly those used in the definition of the radius for kernel density estimation, were chosen on the basis of empirical knowledge and constitute one of the limitations of the present study. Nevertheless, we sought to choose parameters that contributed to the understanding of the study subject.

Other limitations of the present study are due to its observational design, including interference from spurious variables or confounding factors. We should also take into consideration the ecological fallacy, which is the major limitation of ecological studies; therefore the results cannot be considered at the individual level. Finally, the use of secondary data constitutes yet another limitation of the present study; incomplete or missing data may have contributed to an information bias.

The results of the present study can guide health managers and professionals in identifying priority areas for investment in health care, in order to eliminate preventable deaths from tuberculosis. The present study provides an opportunity to reconsider major clinical practice and environmental issues, as well as allowing us to reflect on the efficacy of public policies in reducing health inequalities and providing social protection to the population.

Introdução

A prevalência e a mortalidade por tuberculose vêm declinando em todo mundo, de modo que a maioria dos países provavelmente alcançará a meta de redução desses coeficientes em 50% em relação aos indicadores de 1990 até 2015.( 1 ) Um novo desafio já foi lançado pela Organização Mundial de Saúde para após o ano de 2015: a eliminação da tuberculose até 2050.( 1 ) A doença representa a segunda causa de óbitos entre as doenças infecciosas e causou, em 2012, cerca de 1,3 milhões de mortes no mundo, demonstrando sua gravidade, especialmente nos 22 países que concentram 80% da carga da doença.( 2 )

O Brasil está nesse grupo, ocupando a 16a posição em número de casos, apresentando, em 2012, um coeficiente de incidência de 36,1/100.000 habitantes e uma taxa de mortalidade de 2,4/100.000 habitantes,( 2 ) e tem enfrentado grandes desafios para a consecução da ambiciosa meta de eliminação da doença. Por exemplo, São Luís (MA), um dos municípios prioritários para o controle da tuberculose no país,( 3 ) apresentou, naquele mesmo ano, um coeficiente de incidência de 53,1/100.000 habitantes e uma taxa de mortalidade de 3,9/100.000 habitantes,( 4 ) evidenciando dificuldades no acesso ao sistema de saúde e ao diagnóstico, assim como na adesão ao tratamento.( 3 )

Dentre as formas clínicas da doença, a tuberculose pulmonar (TBP) deve ser priorizada em relação às ações de controle por se tratar da forma clínica transmissível. Ademais, a TBP faz parte da lista de causas de mortes evitáveis, haja vista que, se instituídas ações adequadas de promoção, proteção e recuperação da saúde dos indivíduos e famílias pelos sistemas locais de saúde, esses eventos não ocorreriam.( 5 )

Baseado nesse contexto, estudos sobre óbitos por tuberculose representam atualmente um importante investimento para decifrar os nós críticos dos sistemas de saúde no controle da doença e também para realçar os grupos mais vulneráveis ao fenômeno. No entanto, após uma revisão da literatura, constataram-se poucos estudos que se propusessem analisar a distribuição espacial dos óbitos por tuberculose no país.( 6 )

Cabe mencionar que mesmo diante dos avanços que ocorreram no Brasil em termos de melhoria do acesso aos serviços de saúde, esses ainda não alcançaram um nível ideal de equidade, o que tem repercutido em resultados sanitários nem sempre justos ou aceitáveis,( 7 ) como os óbitos por TBP. Assim, fica evidente a relevância do presente estudo, visto que esse poderá fornecer elementos para o fortalecimento dos sistemas e serviços de saúde no enfrentamento da problemática da tuberculose.

Diante do exposto, o presente estudo teve como objetivos caracterizar os óbitos por TBP ocorridos em São Luís (MA) no período entre 2008 e 2012 segundo variáveis sociodemográficas e operacionais, verificar se houve diferenças entre os óbitos confirmados por necropsia (ou não) no tocante às variáveis investigadas e, por fim, estimar as áreas geográficas do município mais vulneráveis a ocorrência desses óbitos.

Métodos

Trata-se de um estudo ecológico e exploratório, realizado no município de São Luís, Brasil (Figura 1), localizado ao norte do Estado do Maranhão, onde também estão os municípios de Paço do Lumiar, Raposa e São José de Ribamar, constituintes da região metropolitana de São Luís. O município ocupa especificamente a porção ocidental da Ilha de São Luís, nas coordenadas geográficas 02°28'21" e 02°39'34", latitude sul, e 44°07'49" e 44°20'59", longitude oeste; apresenta uma área de 834,780 km2 e uma população de 1.014.837 habitantes.( 8 )

Figura 1

Mapa do Brasil com destaque para a cidade de São Luís, estado do Maranhão (MA). Adaptado de bases geográficas, Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística.(8

A população do estudo foi composta de casos que evoluíram para óbito tendo como causa básica TBP - Classificação Internacional de Doenças, 10ª revisão (CID-10), correspondente a A15.0-A15.3 e A16.0-A16.2 - na população residente da zona urbana do município entre os anos de 2008 e 2012.

Os dados foram coletados em julho de 2013 junto ao Sistema de Informação sobre Mortalidade (SIM) da Superintendência de Vigilância Epidemiológica e Sanitária da Secretaria Municipal de Saúde. Foram excluídos os óbitos, ocorridos no município de São Luís, de indivíduos residentes de outras localidades e óbitos por tuberculose apresentando outra forma clínica que não a pulmonar.

As variáveis de interesse do presente estudo foram obtidas da declaração de óbito utilizada no Brasil e compreenderam características sociodemográficas, como idade, sexo, raça/cor, estado civil, escolaridade e ocupação, além de variáveis operacionais, tais como local de ocorrência do óbito, assistência médica, necropsia, causa básica e médico responsável pelo atestado de óbito.

Após a análise de consistência de dados coletados, esses foram convertidos para uso com o programa STATISTICA, versão 10.0 (StatSoft Inc., Tulsa, OK, EUA), procedendo-se a recategorização das variáveis e a sua análise. Em relação à variável idade, os indivíduos que evoluíram para óbito foram categorizados a partir da mediana da idade, sendo classificados, portanto, por idade acima ou abaixo do valor obtido.

Posteriormente, efetuou-se, utilizando o mesmo programa, realizou-se uma análise bivariada com cruzamento das variáveis independentes (variáveis sociodemográficas e operacionais) com a variável dependente "confirmação do óbito por necropsia" (sim, não), aplicando-se então o teste do qui-quadrado para a análise de proporções. Fixou-se a probabilidade de erro tipo I em 5%. Nessa fase das análises, os registros de óbitos denominados ignorados ou não preenchidos foram eliminados.

Para estimar as áreas mais vulneráveis aos óbitos por TBP, inicialmente procedeu-se a geocodificação utilizando o programa TerraView, versão 4.2.2 (desenvolvido no Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais e de acesso público), a partir da padronização e equiparação dos endereços dos casos residentes da zona urbana de São Luís com um mapa digital de segmento de logradouros StreetBase(r) (Imagem, São José dos Campos, Brasil) em projeção Latlong/WGS84, disponibilizado na extensão shapefile.

Posteriormente, recorreu-se à técnica de análise da densidade de pontos, definida como kernel density estimation, que consiste na interpolação exploratória que gera uma superfície de densidade para a identificação visual de "áreas quentes", uma vez que realiza a contagem de pontos dentro de uma região de influência, sendo ponderados pela distância de cada um à localização de interesse.( 9 )

Considerando raio de 1.000 m, o mapa temático da distribuição da densidade dos óbitos por TBP, segundo o endereço de residência, foi gerado no programa ArcGIS, versão 10.2 (Esri, Redlands, CA, EUA).

O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Escola de Enfermagem de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, sob o parecer número 259.935, emitido em 8 de maio de 2013.

Resultados

Foram identificados 221 óbitos por tuberculose, dos quais 193 estavam relacionados à TBP. Desses, 190 (98,44%) apresentavam o registro como causa básica do óbito por TBP, sem menção de confirmação bacteriológica ou histológica (CID-10 16.2); 1 (0,52%) com o registro "tuberculose pulmonar, sem realização de exame bacteriológico ou histológico" (CID-10 A16.1); 1 (0,52%) com o registro "tuberculose pulmonar com confirmação histológica" (CID-10 A15.2); e 1 (0,52%) com o registro "tuberculose pulmonar, com confirmação por exame microscópico da expectoração, com ou sem cultura" (CID-10 A15.0).

A mediana de idade dos indivíduos que morreram foi de 52 anos, tendo o caso mais novo a idade de 16 anos e o mais velho, de 93 anos.

A Tabela 1 apresenta as características sociodemográficas e operacionais dos indivíduos que foram a óbito por TBP em São Luis, cujos resultados foram ordenados de forma decrescente de frequência. A maioria dos óbitos ocorreu em indivíduos do sexo masculino (n = 142; 73,60%), de raça/cor parda (n = 133; 68,91%) e solteiros (n = 102; 53,13%). Ainda, em relação à escolaridade, uma maior proporção tinha o ensino fundamental completo (n = 64; 33,16%), enquanto a ocupação mais frequente foi a de serviços gerais (n = 79; 40,93%). Com relação aos indicadores operacionais, observou-se que a maior proporção dos óbitos ocorreu em um hospital (n = 143; 74,08%) e que a maioria dos pacientes recebeu assistência médica antes do óbito (n = 162; 83,94%), incluindo, nesses números, os casos que demandaram hospitalização. Quanto ao responsável pelos registros, a maior parcela foi realizada por um médico substituto (n = 70; 36,27%). Ademais, verificou-se que a maior proporção dos indivíduos que foram a óbito não foi submetidas à necropsia (n = 108; 55,95%), enquanto 31 registros (16,05%) não apresentavam esse tipo de informação.

Tabela 1

Características sociodemográficas e operacionais dos óbitos por tuberculose pulmonar. São Luís (MA), Brasil, 2008-2012.

Variáveis	n	%
Idade
≤ 52 anos	98	50,78
> 52 anos	95	49,22
Sexo
Masculino	142	73,60
Feminino	51	26,40
Raça/cor
Parda	133	68,91
Branca	35	18,13
Preta	24	12,44
Amarela	1	0,52
Estado civil
Solteiro	102	53,13
Casado	58	30,21
Viúvo	21	10,94
Divorciado	5	2,60
União estável	4	2,08
Ignorado	2	1,04
Escolaridade
Ensino fundamental completo	64	33,16
Ensino médio	50	25,91
Ensino fundamental incompleto	40	20,72
Ensino superior incompleto	24	12,44
Sem escolaridade	9	4,66
Ensino superior completo	4	2,08
Ignorado	2	1,04
Ocupação
Serviços gerais	79	40,93
Outros	30	15,54
Trabalhador rural e correlatos	27	13,99
Dona de casa	25	12,95
Pensionista	16	8,29
Desempregado	9	4,66
Estudante	5	2,60
Ignorado	2	1,04
Local de ocorrência do óbito
Hospital	143	74,08
Domicílio	40	20,72
Via pública	7	3,64
Outros	3	1,56
Assistência médica
Sim	162	83,94
Não	30	15,54
Ignorado	1	0,52
Necropsia
Não	108	55,95
Sim	54	28,00
Ignorado	31	16,05
Óbito atestado por médico
Substituto	70	36,27
Serviço de Vigilância de Óbito	51	26,42
Assistente	45	23,31
Outro	24	12,44
Instituto Médico Legal	3	1,56
TOTAL	193	100,00

A Tabela 2 apresenta os óbitos por TBP, submetidos ou não a necropsia, segundo as características sociodemográficas e operacionais. A variável raça/cor teve uma associação estatisticamente significativa com a realização da necropsia (p = 0,003). Também apresentou uma associação estatisticamente significativa a realização da necropsia com a ocorrência do óbito fora do ambiente hospitalar, como no domicílio, na via pública, entre outros (p = 0,001). Da mesma forma, a variável "não ter recebido assistência médica" apresentou uma associação estatisticamente significativa com a realização da necropsia (p = 0,001).

Tabela 2

Óbitos por tuberculose pulmonar, submetidos ou não a necropsia, segundo variáveis sociodemográficas e operacionais. São Luís (MA), Brasil, 2008-2012.a

Variáveis	Necropsiab		p
	Sim	Não
Idade
≤ 52 anos	23 (14,20)	58 (35,80)	0,182
> 52 anos	31 (19,14)	50 (30,86)
Sexo
Masculino	39 (24,07)	83 (51,23)	0,519
Feminino	15 (9,26)	25 (15,43)
Raça/cor
Branca	4 (2,47)	27 (16,67)	0,003
Preta	3 (1,85)	17 (10,49)
Amarela	0 (0,00)	1 (0,62)
Parda	47 (29,01)	63 (38,89)
Estado civilc
Solteiro	31 (19,38)	50 (31,25)	0,708
Casado	15 (9,38)	38 (23,75)
Viúvo	5 (3,13)	13 (8,13)
Divorciado	1 (0,63)	4 (2,50)
União estável	1 (0,63)	2 (1,25)
Escolaridadec
Sem escolaridade	4 (2,50)	5 (3,13)	0,547
Ensino fundamental incompleto	11 (6,88)	22 (13,75)
Ensino fundamental completo	19 (11,88)	34 (21,25)
Ensino médio	16 (10,00)	29 (18,13)
Ensino superior incompleto	3 (1,88)	15 (9,38)
Ensino superior completo	0 (0,00)	2 (1,25)
Ocupaçãoc
Desempregado	3 (1,88)	6 (3,75)	0,227
Dona de casa	11 (6,88)	8 (5,00)
Trabalhador rural e correlatos	9 (5,63)	14 (8,75)
Serviços gerais	21 (13,13)	46 (28,75)
Estudante	0 (0,00)	4 (2,50)
Pensionista	0 (0,00)	13 (8,13)
Outros	9 (5,63)	16 (10,00)
Local de ocorrência do óbito
Hospital	13 (8,02)	102 (62,96)	0,001
Domicílio	32 (19,75)	6 (3,70)
Via pública	7 (4,32)	0 (0,00)
Outros	2 (1,23)	0 (0,00)
Assistência médica
Sim	29 (17,90)	105 (64,81)	0,001
Não	25 (15,43)	3 (1,85)
Causa básica (código CID-10)
15.0	0 (0,00)	1 (0,62)	0,675
15.2	0 (0,00)	1 (0,62)
16.1	0 (0,00)	1 (0,62)
16.2	54 (33,33)	105 (64,81)
Óbito atestado por médico
Assistente	1 (0,62)	28 (17,28)	0,001
Substituto	1 (0,62)	55 (33,95)
Instituto Médico Legal	3 (1,85)	0 (0,00)
Serviço de Vigilância de Óbito	49 (30,25)	2 (1,23)
Outro	0 (0,00)	23 (14,20)

CID-10: Classificação Internacional de Doenças, 10ª revisão

N = 162, exceto onde indicado

Valores expressos em n (%)

N = 160.

Verificou-se ainda uma associação estatisticamente significativa entre a realização da necropsia e óbito atestado pelo Serviço de Vigilância de Óbito (p= 0,001). Já entre os óbitos que não foram submetidos à necropsia, observou-se que sua maior proporção foi atestada por um médico assistente ou substituto (p = 0,001).

Foram geocodificados 183 óbitos por TBP (95%) no período definido para a investigação. Entre os casos não geocodificados, 4 (2%) apresentavam endereçamentos incompletos no SIM e 2 (1%) residiam na zona rural do município.

O mapa temático da densidade de pontos dos óbitos por TBP ocorridos na zona urbana do município investigado, segundo o endereço de residência, está apresentado na Figura 2. Nesse mapa destacam-se áreas com taxas de óbitos mais elevadas (óbitos por km2), representadas por tons mais escuros, denotando uma heterogeneidade na distribuição espacial dos óbitos no município no período estudado.

Figura 2

Mapa da distribuição da densidade de pontos dos óbitos por tuberculose pulmonar (TBP) ocorridos na zona urbana de São Luís (MA), 2008-2012.

Observa-se que as áreas quentes de ocorrência dos óbitos por TBP estão concentradas nos bairros Anjo da Guarda, Liberdade, João de Deus, Bequimão, Cidade Operária, Coroadinho, Monte Castelo e Centro, com uma variação de 2,53 a 8,12 óbitos por TBP por km2.

Discussão

Embora a TBP seja evitável, curável, de fácil diagnóstico e cujo tratamento de cobertura universal é oferecido pelo Sistema Único de Saúde, o que de certo modo favoreceria o acesso aos serviços de saúde, 4,5 mil pessoas ainda morrem no país em decorrência da doença.( 10 ) Ressalta-se que os óbitos identificados no presente estudo referem-se à forma clínica pulmonar, que conforme evidencia a literatura, é de elevada letalidade e representa a principal forma transmissível da doença.( 11 )

O número de óbitos por TBP ocorridos em São Luís foi relativamente alto quando comparado com as demais capitais do nordeste brasileiro e do país como um todo.( 4 ) Observou-se inicialmente, no cenário em questão, um número expressivo de óbitos que foram registrados com o código CID-10 16.2 como causa básica, tal como em estudos realizados em Campo Grande (MS)(12) e no estado do Rio de Janeiro.( 13 )

Esse resultado remete a uma importante questão problemática para os sistemas de saúde e, assim, a um nó crítico a ser superado por eles, haja vista a possibilidade da existência de resultados falso-positivos entre os óbitos que tiveram como causa declarada a TBP, uma vez que a maioria dos registros não apresentava a menção de confirmação bacteriológica ou histológica. Dentre as hipóteses explicativas para esse achado está a ausência de registro dessa informação( 10 ) e também a não priorização da baciloscopia do escarro no cenário hospitalar.( 14 ) Esses resultados podem ter gerado algum viés à investigação.

Analisando-se as características sociodemográficas dos indivíduos que evoluíram para óbito, foi possível evidenciar que os resultados do presente estudo coadunam-se com os de outros estudos( 13 - 23 ) que relatam que a maior proporção dos óbitos ocorre na população masculina, reiterando, portanto, relatos de que a TBP é menos comum nas mulheres do que nos homens. Possivelmente, atribui-se ao fato de os homens estarem mais presentes no mercado de trabalho e menos presentes nos serviços de saúde, além de apresentarem maiores prevalências de infecção pelo HIV, de alcoolismo e de uso abusivo de drogas,( 24 , 25 ) embora essas variáveis não tenham sido exploradas em nossa casuística.

Vale reiterar que, na presente investigação, foram considerados somente os óbitos que referiam a TBP como causa principal, haja vista que ela faz parte da lista de causas de mortes tidas como evitáveis.( 5 ) Em face dessa justificativa teórica, os casos em que a tuberculose estava apenas associada ao óbito não foram incluídos.

No que diz respeito à idade e ao estado civil, evidenciou-se que os óbitos por TBP ocorreram em maior quantidade entre pessoas com idade ≤ 52 anos e solteiros, corroborando resultados de estudos realizados no Brasil em cidades dos estados de Mato Grosso do Sul,( 12 ) Minas Gerais,( 16 ) Ceará( 25 ) e Rio de Janeiro(13) e, ainda, na África.( 20 )

Quanto à raça/cor, os resultados obtidos expressaram equivalência ao estudo realizado no município de Campo Grande (MS)( 12 ) e em demais municípios prioritários daquele estado( 11 ) para o controle da tuberculose, denotando que a maior parte dos óbitos ocorreu em indivíduos de raça/cor parda,( 3 , 15 ) mas diferindo de um estudo realizado no município de São Paulo,( 18 ) onde a raça/cor branca foi a prevalente.

Os dados de escolaridade e ocupação encontrados no presente estudo foram concordantes com os de alguns estudos,(11,12,16,18) que relatam o analfabetismo ou a baixa escolaridade e a ocupação em situações menos privilegiadas do ponto de vista financeiro como fatores de risco para a TBP, reflexos de um conjunto de condições socioeconômicas precárias que aumentam a vulnerabilidade à TBP e são responsáveis pela maior incidência dessa enfermidade, além de contribuírem para a não adesão ao tratamento e para o aumento da taxa de abandono do tratamento, bem como para a ocorrência de óbito.( 10 )

No tocante às características operacionais, aproximadamente 75% dos óbitos analisados ocorreram em um hospital, situação semelhante evidenciada em estudos nacionais realizados nos estados de Rio de Janeiro(13) e Mato Grosso do Sul,( 11 ) assim como no município de São Paulo,( 18 ) com registros superiores a 80%. A evolução para o óbito de pacientes hospitalizados por tuberculose sugere a dificuldade da Atenção Primária à Saúde na gestão, na oferta de recursos diagnósticos, no manejo dos casos e no sistema de transferência a outros serviços de saúde.( 26 ) Há também outro fator que ajuda a explicar esse resultado, que se refere ao abandono do tratamento, sendo esse um preditor para o desenvolvimento de tuberculose resistente a múltiplas drogas e para o agravamento da doença; o tratamento interrompido pode levar à hospitalização quando os indivíduos procuram os serviços de saúde.( 20 )

A análise das taxas de mortalidade por doenças transmissíveis reflete a efetividade de medidas de prevenção e controle, bem como as condições de diagnóstico e de assistência médica dispensada, e apresenta uma restrição de uso sempre que ocorre uma elevada proporção de óbitos sem assistência médica ou por causas mal definidas.( 5 ) Na presente investigação, evidenciou-se que aproximadamente 15% dos óbitos por TBP ocorreram sem assistência médica e, na maioria dos casos, a necropsia não foi realizada. Entretanto, segundo os registros, 26% dos óbitos foram atestados pelo Serviço de Vigilância de Óbitos.

Destaca-se que a necropsia possibilita o diagnóstico de doenças que não foram suspeitas ou elucidadas antes da morte; no entanto, o seu uso deve ser criterioso.( 27 ) Os achados da pesquisa revelam números relevantes nesse sentido, devido à associação significativa entre as variáveis "não ter recebido assistência médica antes do óbito" e "ter sido submetido à necropsia". Verificou-se, ainda, que somente 3 casos de óbito (1,85%) que não receberam atenção médica previamente ao óbito tampouco não foram submetidos à necropsia.

A discussão que sucede a esse resultado é da importância de um sistema de saúde que permita a equidade do acesso aos serviços de saúde e, dessa forma, permita que casos de tuberculose sejam diagnosticados em tempo oportuno, especialmente na Atenção Primária à Saúde a fim de evitar a ocorrência de óbitos. A confirmação da tuberculose numa necropsia exprime exatamente a fragilidade e a insuficiência dos sistemas de serviços de saúde na redução das iniquidades sociais em saúde.( 28 )

O comportamento da tuberculose, como o de outras endemias, é fortemente influenciado pelo meio, sendo possível evidenciar que a associação entre tuberculose e precárias condições socioeconômicas data dos primórdios da epidemiologia dessa doença, reiterando, portanto, a necessidade de estudá-la e sobre ela intervir, levando-se em consideração sua distribuição espacial.( 19 )

Nessa linha de raciocínio, a distribuição espacial dos óbitos por TBP, com ênfase na distribuição heterogênea observada na cidade de São Luís, deve ser considerada como o momento inicial de um processo de investigação e vigilância, que pode desencadear a focalização de áreas-problema e a identificação de elos frágeis do sistema de atenção à saúde da população alvo.

O mapa da densidade de pontos aponta visualmente as localidades mais vulneráveis à ocorrência de óbitos por TBP por km2, indicando espacialmente as áreas quentes, e permite evidenciar desigualdades de eventos na área geográfica do município. Essa visualização contribuiu efetivamente na identificação de áreas geográficas nas quais ocorreram óbitos por TBP e que necessitam, portanto, de maior atenção, seja preventiva, seja curativa, tendo como propósito a reorganização dos serviços de saúde para responder às necessidades de saúde da população.

As áreas com maior densidade de óbitos por km2 também coincidem com as áreas classificadas como precárias quanto às condições de habitação e qualidade dos domicílios, conforme evidenciou um estudo realizado na capital maranhense.( 29 ) Nessas áreas estão os bairros do Coroadinho, Ilhinha, Turu, Anjo da Guarda, Vila Nova, Vila Luizão, Vila Embratel, Liberdade, Sá Viana, Divineia e áreas da Cidade Operária. Aquele estudo( 29 ) destacou ainda que o crescimento urbano de São Luís, sem um planejamento prévio, resultou em áreas consideradas subnormais, classificadas como carentes de serviços públicos e essenciais em sua maioria.

Curtis(28) tem apontado que áreas com grandes privações em relação à moradia digna e saneamento básico e, portanto, com maior iniquidade social, tendem também a experimentar serviços de saúde pouco resolutivos e com limitações em termos de oferta e de elenco de serviços. Embora a rede de serviços de saúde nas referidas áreas não tenham sido investigadas, há razões que fazem os autores supor a relação entre os óbitos, as áreas onde os casos residiam e os sistemas e serviços de saúde nelas presentes.

A acentuada desigualdade social no Brasil, observada no acesso aos recursos de saúde, na educação, na distribuição de renda, no saneamento básico, na educação e em outros constituintes do padrão de vida da população, favorecem divergências relacionadas ao risco de adoecer(19) e, consequentemente, de evoluir a óbito nos diversos estratos sociais.

Ressalta-se ainda que o conhecimento de locais prioritários para o controle, como demonstrado pelo presente estudo, poderá auxiliar a gestão pública na diminuição das iniquidades em saúde e permitir uma otimização dos recursos e das equipes no controle da TBP no cenário em questão, fornecendo subsídios para a escolha de estratégias e para intervenções específicas direcionadas às populações mais vulneráveis.

Em se tratando dos agravos de notificação compulsória, em destaque a TBP, a utilização de dados disponíveis no sistema de informação em saúde permite o acompanhamento do problema, colaborando para identificação de aspectos relevantes e incentivando a busca de novas intervenções para o controle da doença.( 26 ) Assim, os dados coletados junto ao SIM permitiram observar a dinâmica e o comportamento da TBP na capital do estado do Maranhão durante o período estudado.

Cabe mencionar que o SIM, como fonte de informações para o estudo dos óbitos de uma determinada região, tem suas fragilidades; uma delas é a própria subnotificação no país,( 10 , 12 ) que é uma das consequências da iniquidade do acesso aos serviços de saúde. Destacam-se também como fragilidade as lacunas no preenchimento dos registros, que são informações relevantes à gestão e ao planejamento em saúde.

Dentre as limitações da investigação, os parâmetros adotados pelos autores, especialmente na definição do raio para a estimativa de densidade kernel, são de responsabilidade dos autores, com base no conhecimento empírico. Houve uma grande preocupação dos mesmos em escolher parâmetros que pudessem oferecer maiores contribuições para a compreensão do objeto investigado.

Ademais, como estudo observacional, o presente estudo tem limitações concernentes ao tipo de estudo, como a interferência de variáveis espúrias ou fatores de confusão. Há que se destacar também a maior limitação de estudos ecológicos, que é a falácia ecológica; portanto, os resultados não podem ser considerados em nível individual. Acrescenta-se, por último, o próprio uso de dados secundários, cujos dados incompletos ou ignorados podem ter trazido um viés de informação à investigação.

Os resultados do presente estudo poderão orientar gestores e profissionais de saúde quanto às áreas prioritárias de investimento em saúde e, assim, eliminar a ocorrência de óbitos evitáveis e injustos por tuberculose. O presente estudo traz aspectos importantes a serem repensados tanto do ponto de vista da prática clínica, quanto também do ambiente, e faz refletir ainda acerca da efetividade das políticas públicas na redução das iniquidades em saúde e na proteção social da população.