Auditory steady state response in hearing assessment in infants with cytomegalovirus.

OBJECTIVE: To report an infant with congenital cytomegalovirus and progressive sensorineural hearing loss, who was assessed by three methods of hearing evaluation. CASE DESCRIPTION: In the first audiometry, at four months of age, the infant showed abnormal response in Otoacoustic Emissions and normal Auditory Brainstem Response (ABR), with electrophysiological threshold in 30dBnHL, in both ears. With six months of age, he showed bilateral absence of the ABR at 100dBnHL. The behavioral observational audiometry was impaired due to the delay in neuropsychomotor development. At eight months of age, he was submitted to Auditory Steady State Response (ASSR) and the thresholds were 50, 70, absent in 110 and in 100dB, respectively for 500, 1,000, 2,000 and 4,000Hz in the right ear, and 70, 90, 90 and absent in 100dB, respectively for 500, 1,000, 2,000 and 4,000Hz in the left ear. COMMENTS: In the first evaluation, the infant had abnormal Otoacoustic Emission and normal ABR, which became altered at six months of age. The hearing loss severity could be identified only by the ASSR, which allowed the best procedure for hearing aids adaptation. The case description highlights the importance of the hearing status follow-up for children with congenital cytomegalovirus.

Introduction

Congenital infection with cytomegalovirus (CMV) is a risk factor for hearing loss( ). In the study of Kenneson and Cannon( ), the prevalence of newborns with congenital CMV infection was 0.64%. It is considered the most common fetal viral infection and the main cause of non-genetic sensorineural hearing loss( - ).

About 90% of infected infants are asymptomatic at birth, while the remaining 10% had clinical changes such as microcephaly, motor disorder, mental retardation, and hearing loss( ). Deafness, however, is generally reported late, which makes it difficult for early identification through newborn hearing screening programmes (NHSP).

The hearing tests in neonatology are performed mainly by examination of otoacoustic emissions (OAE) and evoked auditory brainstem response (ABR), which assess, respectively, the outer hair cells in the cochlea, and neural conduction of sound( , ). However, the click-ABR, commonly used, allows knowing the possible hearing changes in the regions from 2,000 to 4,000Hz, but not at low frequencies( ).

Still in the field of Pediatric Audiology, there is another evoked auditory response exam, the Auditory Steady State Response (ASSR) which, although little known and used, is helpful in providing accurate estimates of the frequency-specific hearing thresholds in both ears simultaneously, including at low frequencies( - ). The ASSRs are the electrical responses of the brain that may be evoked by sinusoidally amplitude-modulated tones and/or modulated frequency( ).The thresholds are obtained by statistical criteria, which makes them more objective than those found by ABR( ).

Thus, the objective of this report was to emphasize the sequential auditory evaluation through electrophysiological measurements, and to demonstrate the importance of including the ASSR in the audiological test battery in an infant with congenital CMV and progressive sensorineural hearing loss.

Case Description

The study was developed at theSchool of Medicine of Botucatu from Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho" (Unesp), after approval by the Research Ethics Committee of the institution. Parents authorized the publication of the results, having signed the informed consent.

Infant, male, born at term, already diagnosed with congenital CMV at the prenatal examination. He showed large cystic mass occupying both cerebral hemispheres, with communication to the lateral ventricles through a wide slit. Computed tomography of the brain showed remnants of right and left temporal lobe. The electroencephalogram, performed at 6 months, was compatible with focal epilepsy with diffuse involvement of the brain bioelectrogenesis, suggesting structural changes in the central nervous system. A delay was observed in the neuropsychomotor development. The patient was referred for audiologic evaluation after discharge, at 4 months of age. The following tests were conducted: Transient otoacoustic emissions (TOAE), distortion product otoacoustic emissions (DPOAE), ABR, and ASSR.

For TOAE and DPOAE tests, the equipment OtoRead/Interacoustics was used, which allows the recording of responses by introducing a probe, with coupled microphone, in the external auditory canal. We used the parameter pass/fail as criterion of analysis, described in the protocol of the equipment itself.

We conducted the research of ABR through the equipment Eclipse EP-15/Interacoustics, in a quiet environment, with the infant comfortably accommodated in the lap of parents during natural sleep. We analyzed the responses of ABR through the values of absolute latencies of waves I, III, and V and interpeak latencies I-III, III-V, and I-V, as well as the electrophysiological threshold testing.

For ASSR, we used the equipment CHATR-EP 200/Otometrics, investigating the frequencies of 500, 1,000, 2,000 and 4,000Hz, respectively modulated at 97, 81, 95 and 88Hz, in the right, and 92, 77, 84 and 85Hz, in the left, with dichotic presentation. Intensity of 60dBNPS with increments of 10dBNPS in the search for minimum response level.

Possible changes in the middle ear were discarded by ENT assessment and acoustic impedance tests, which showed type A curve in both ears.

Because TOAEs and DPOAEs were absent in both ears at the first evaluation, the ABR was performed at 6 months of age, which showed absolute and interpeak latencies I-III, III-V, and I-V appropriate for age, and electrophysiological threshold in 30dBnHL, bilaterally. After these tests, the infant was then monitored every 2 months: at 8 months, on a new assessment by ABR, hearing impairment was observed, featuring progressive hearing loss, with no response in both ears at 100dBnHL. In this occasion, behavioral assessment of hearing was performed, with difficult interpretation of responses due to motor impairment of the patient, which was then submitted to the examination of the ASSR. The thresholds found were 50, 70, absent in 110 and in 100dB, respectively for 500, 1,000, 2,000 and 4,000Hz, on the right ear, and 70, 90, 90 and absent 100dB, respectively for 500, 1,000, 2,000 and 4,000Hz,on the left ear, with descending curve on both ears (Figure 1).

Figure 1

Hearing thresholds, of both ears, obtained from the examination of auditory steady state response. We used the equi pment CHATR-EP 200/Otometrics

Discussion

Deafness has a profound impact on the child's overall development. The identification and treatment are essential in the quality of life of children and their families( , ).

In the case of congenital CMV infection, the newborn hearing screening programs are faulty in detecting deafness in about half the cases, since hearing loss may manifest later( ). Tode Vries et al ), an antiviral treatment should be used to prevent hearing impairment in newborns who have neurological symptoms. However, the authors did not report use of these drugs in cases of hearing loss. In this case, as there was no knowledge of manifestation of hearing loss in the first month due to late referral at 4 months, the benefits of this treatment regarding dysacusis were harmed.

The TOAE and DPOAE exams were not performed in the first evaluation, which justifies the hearing evaluation through ABR and ASSR tests, as in the case described. The monitoring of hearing every 2 months was important because it was possible to observe the progression of hearing loss with the ABR, which became non responsive at maximum intensity at 6 months old and, at 8 months, hearing impairment at the ASSR was detected. While the ABR searches only the frequencies from 2,000 to 4,000Hz, ASSR may be used as a complementary test to assess hearing in children incases of absence of response on theABR, complementing the findings at higher frequencies, with larger number of frequencies tests and in a shorter time( , ).

It is note worthy in this patient the fact that hearing thresholds from ASSR enabled to show the degree and configuration of hearing loss with the presence of residual hearing, which may assist in the adaption of equipment and/or hearing implants (Figure 1). This exam, while detecting the auditory thresholds, is objective and improves the understanding of behavioral responses, especially low sounds, by the child in the first year of life( ). Thus, the ASSR is important for the diagnosis and treatment of hearing deficits, especially in preterm infants with congenital infection, with potential risk for deafness and motors disorders. It should be emphasized that the examination complements but does not replace the OAEs and theABRs.

Therefore, the sequential assessment with these three tests is important because, as reported in the first evaluation, OAE were absent, and ABR, present; in the second evaluation at 6 months of age, both OAE and ABR were absent. However, the configuration of hearing loss can only be identified through examination of ASSR, showing residual hearing in low frequencies, below 2,000Hz, which is not detected by the OAE and ABR tests. These findings help to establish the best approach in the adaption of an individual hearing device and to reinforce the importance of audiologic sequential monitoring in children with congenital CMV, including the ASSR in hearing research.

Introdução

A infecção congênita por citomegalovírus (CMV) é um indicador de risco para deficiência auditiva( ). No estudo de Kenneson e Cannon( ), a prevalência de recém-nascidos com infecção congênita por CMV foi de 0,64%. Considera-se a infecção viral fetal mais comum e a principal causa de disacusia neurossensorial não genética( - ).

Cerca de 90% das crianças infectadas são assintomáticas ao nascimento, enquanto as 10% restantes apresentam alterações clínicas como microcefalia, desordem motora, retardo mental e deficiência auditiva( ). A surdez, porém, é geralmente relatada tardiamente, dificultando a identificação precoce pelos programas de triagem auditiva neonatal.

A bateria de testes auditivos em Neonatologia constitui-se principalmente pelos exames de Emissões Otoacústicas (EOA) e Potencial Evocado Auditivo de Tronco Encefálico (PEATE), que avaliam, respectivamente, as células ciliadas externas na cóclea e a condução neural do som( , ). Todavia, o PEATE-clique, comumente utilizado, permite conhecer as possíveis alterações auditivas nas regiões de 2.000 a 4.000Hz, mas não em frequências graves( ).

Ainda no campo da Audiologia Pediátrica, um outro exame de potencial evocado auditivo, a Resposta Auditiva de Estado Estável (RAEE), embora pouco conhecida e empregada, é útil para fornecer estimativas precisas dos limiares auditivos por frequência específica de ambas as orelhas simultaneamente, inclusive nas frequências graves( - ). As RAEEs são respostas elétricas do cérebro que podem ser evocadas por tons modulados em amplitude sinusoidal e/ou frequência modulada( ). Determinam-se os limiares obtidos por critérios estatísticos, o que os torna mais objetivos de que os determinados pelo PEATE( ).

Assim, o objetivo deste relato foi enfatizar a necessidade da avaliação auditiva sequencial, por meio de medidas eletrofisiológicas, e demonstrar a importância da inclusão da RAEE na bateria de testes audiológicos, em um lactente com CMV congênito e disacusia neurossensorial progressiva.

Descrição do caso

Desenvolveu-se o estudo na Faculdade de Medicina de Botucatu da Universidade Estadual Paulista "Júlio de Mesquita Filho" (Unesp), após aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da instituição. Os pais autorizaram a realização e a divulgação dos resultados, tendo assinado o termo de consentimento livre e esclarecido

Lactente, masculino, nascido a termo, já diagnosticado com CMV congênito no exame pré-natal. Apresentava grande formação cística ocupando ambos os hemisférios cerebrais, com comunicação para os ventrículos laterais através de uma fenda ampla. A tomografia computadorizada de encéfalo mostrou resquícios de lobo temporal direito e esquerdo. O eletroencefalograma, realizado aos seis meses, mostrou-se compatível com epilepsia focal, com comprometimento difuso da bioeletrogênese cerebral, sugerindo alteração estrutural do sistema nervoso central. Observou-se atraso no desenvolvimento neuropsicomotor. O paciente foi encaminhado para avaliação audiológica, após alta hospitalar, aos quatro meses de idade. Realizou os exames de Emissões Otoacústicas Transientes (EOAT), Emissões Otoacústicas Produto de Distorção (EOAPD), PEATE e RAEE.

Para os exames de EOAT e EOAPD, utilizou-se o equipamento OtoRead/Interacoustics, que permite a captação das respostas por meio da introdução de uma sonda, com microfone acoplado, no meato acústico externo. Empregou-se o parâmetro de passa/falha como critério de análise, descrito no protocolo do próprio equipamento.

Realizou-se a pesquisa do PEATE por meio do equipamento Eclipse EP-15/Interacoustics, em ambiente silencioso, com o lactente confortavelmente acomodado no colo do responsável durante o sono natural. Analisaram-se as respostas do PEATE por meio dos valores das latências absolutas das ondas I, III e V e das latências interpicos I-III, III-V e I-V, bem como a pesquisa do limiar eletrofisiológico.

Para a RAEE, utilizou-se o equipamento CHATR-EP 200/Otometrics, pesquisando-se as frequências de 500, 1.000, 2.000 e 4.000Hz, moduladas respectivamente em 97, 81, 95 e 88Hz, à direita, e em 92, 77, 84 e 85Hz, à esquerda, com apresentação dicótica. Intensidade de 60dBNPS com incrementos de 10dBNPS na procura do nível mínimo de resposta.

Possíveis alterações de orelha média foram descartadas pela avaliação otorrinolaringológica e pela medida de imitância acústica, que demonstrou curva tipo A em ambas as orelhas.

Pelo fato de as EOAT e as EOAPD estarem ausentes em ambas as orelhas na primeira avaliação, realizou-se o PEATE aos seis meses de idade, que mostrou latências absolutas e latências interpicos I-III, III-V e I-V adequadas para a idade e limiar eletrofisiológico em 30dBnHL, bilateralmente. Após esses exames, o lactente passou a ser acompanhado a cada dois meses; aos oito meses, em nova avaliação por PEATE, notou-se deterioração da audição, caracterizando perda auditiva progressiva, com ausência de resposta em ambas as orelhas a 100dBnHL. Nessa ocasião, realizou-se avaliação comportamental da audição, com difícil interpretação das respostas devido ao comprometimento motor do paciente, o qual foi, então, submetido ao exame de RAEE. Os limiares encontrados foram 50, 70, ausente em 110 e em 100dB, respectivamente para 500, 1.000, 2.000 e 4.000Hz, à direita, e 70, 90, 90 e ausente 100dB, respectivamente para 500, 1.000, 2.000 e 4.000Hz, à esquerda, com curva descendente em ambas as orelhas (Figura 1).

Figura 1

Limiares auditivos, de ambas as orelhas, obtidos a partir do exame de resposta auditiva de estado estável. Utilizou-se o equipamento CHATR-EP 200/Otometrics

Discussão

A surdez tem profundo impacto no desenvolvimento global da criança. A identificação e o tratamento são imprescindíveis na qualidade de vida da criança e de seus familiares( , ).

No caso de infecção congênita por CMV, os programas de triagem auditiva neonatal apresentam falhas em detectar a surdez em aproximadamente metade dos casos, pois a perda auditiva pode se manifestar tardiamente( ). Para de Vries et al ), deve-se utilizar tratamento antiviral para prevenir a deterioração auditiva em neonatos que apresentam sintomas neurológicos. Porém, os autores não relataram uso desses medicamentos em casos de perda auditiva. No presente caso, como não havia conhecimento de manifestação de deficiência auditiva nos primeiros meses, devido ao encaminhamento tardio aos quatro meses, os benefícios desse tratamento quanto à disacusia foram prejudicados.

Os exames de EOAT e EOAPD não foram realizados na primeira avaliação, o que justifica a avaliação auditiva por meio dos exames PEATE e RAEE, como no caso descrito. O acompanhamento da audição a cada dois meses mostrou-se importante, pois foi possível observar progressão da perda auditiva com o PEATE, que passou a não apresentar resposta na intensidade máxima aos seis meses de idade e, aos oito meses, detectou-se a deterioração auditiva na RAEE. Enquanto o PEATE pesquisa apenas as frequências de 2.000 a 4.000Hz, a RAEE pode ser usada como exame complementar na avaliação auditiva infantil em casos de ausência de resposta no PEATE, complementando os achados deste em intensidades maiores, com maior número de frequências testadas e em menor tempo( , ).

O interessante nesse paciente é que os limiares auditivos obtidos a partir da RAEE permitiram mostrar o grau e a configuração da perda auditiva com presença de resíduo auditivo, o que pode auxiliar no processo de adaptação de aparelhos e/ou implantes auditivos (Figura 1). Esse exame, ao detectar os limiares auditivos, é objetivo e melhora a compreensão das respostas comportamentais, principalmente aos sons graves, por parte da criança no primeiro ano de vida( ). Assim, a RAEE é importante para o diagnóstico e o tratamento dos déficits auditivos, sobretudo em crianças prematuras e com infecção congênita, com risco potencial para surdez e desordens motoras. Deve-se enfatizar que o exame complementa, mas não substitui as EOAs e o PEATE.

Portanto, a avaliação sequencial com esses três exames é importante, pois conforme relatado, na primeira avaliação, as EOAs foram ausentes e o PEATE, presente; na segunda avaliação, aos seis meses de idade, tanto as EOAs como o PEATE estavam ausentes. Porém, a configuração da perda auditiva só pode ser identificada por meio do exame de RAEE, mostrando resíduos auditivos em frequências graves, abaixo de 2.000 Hz, o que não é detectado pelos exames de EOA e PEATE. Esses achados ajudam a estabelecer a melhor conduta na adaptação de aparelho de amplificação sonora individual e reforçar a importância do acompanhamento audiológico sequencial em crianças com CMV congênito, incluindo-se a RAEE na pesquisa auditiva.