Literature DB >> 35785132

Nerve root transfer from C4 to C5 in brachial plexus injuries. Anatomical study and description of the surgical technique.

Gabriel Vique Valeriano1, Yussef Ali Abdouni1, Antonio Carlos Da Costa1.   

Abstract

Objective  This is an anatomical study of C4 and C5 roots for nerve transfers in upper brachial plexus injuries, with surgical technique demonstration. Methods  Fifteen brachial plexuses from both male and female cadavers were dissected. Morphological features of C4 and C5 roots were recorded and analyzed, followed by a neurotization simulation. Results  In all dissections, C4 and C5 roots morphological features allowed their mobilization and neurotization with no need for a nerve graft. The surgical technique spared important regional nerve branches. Conclusion  Based on these data, we conclude that C4-C5 nerve transfers are feasible and result in no additional neurological deficit in upper brachial plexus injuries. Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. This is an open access article published by Thieme under the terms of the Creative Commons Attribution-NonDerivative-NonCommercial License, permitting copying and reproduction so long as the original work is given appropriate credit. Contents may not be used for commecial purposes, or adapted, remixed, transformed or built upon. ( https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

Entities:  

Keywords:  brachial plexus; cervical plexus; nerve transfer; spinal nerve roots

Year:  2021        PMID: 35785132      PMCID: PMC9246538          DOI: 10.1055/s-0040-1722575

Source DB:  PubMed          Journal:  Rev Bras Ortop (Sao Paulo)        ISSN: 0102-3616


Introduction

Brachial plexus injuries represent 10% to 20% of peripheral nervous system injuries and are mostly caused by high-energy trauma. 1 They often affect young, economically active people, resulting in important limitations in daily living and professional activities. 2 3 4 5 According to lesion level, they are commonly classified as upper injuries, affecting C5-C6 or C5-C6-C7 roots, lower injuries, affecting C8-T1 roots, or complete injuries. 6 Kaiser et al. 7 reported that a prevalence of complete injuries of 53%, followed by upper plexus injuries, with 39%, and lower plexus injuries, with 6%. The severity of these injuries ranges from neuropraxia, usually with spontaneous resolution, to complete avulsion, with no potential for recovery. 8 For some authors, such as Verdins and Kapickis, 9 upper trunk involvement (C5-C6) results in significant disability, with loss of shoulder function (abduction and external rotation), elbow flexion and forearm supination. Strategies for brachial plexus repair include surgical exploration followed by reconstruction using nerve grafting or nerve transfer. Graft reconstruction is reserved to post-ganglionic lesions. Since pre-ganglionic lesions with root avulsion have no proximal stumps available for graft repair, the surgical approach is based on nerve transfers. 3 8 10 11 Options for nerve transfer are scarce in cases with upper trunk roots avulsion, including accessory, phrenic and intercostal nerves. According to Abdouni et al. 12 and Malessy et al., 13 accessory nerve transfer to the suprascapular nerve, a very common procedure for brachial plexus reconstruction, has some limitations described in the literature. In 1991, Yamada et al. 14 15 16 described C3-C4 root transfer for upper trunk (C5 and C6) avulsions reconstruction using a nerve graft. In an anatomical study, Yang et al. 17 coaptated the avulsed portion of C5 to C4 root using a laminectomy and intracanal dissection to approach the affected region. The advantage of this transfer would be the reactivation of the scapular-humeral muscles contraction, leading shoulder movements (external rotation and abduction) return with a single neurotization. This study aimed to evaluate the anatomical features of brachial and cervical plexus roots to demonstrate the feasibility of performing a C4-C5 nerve root transfer with no need for a nerve graft.

Materials and Methods

Cadaveric brachial plexuses were analyzed using microsurgical dissection of to identify and characterize the C4, C5 and C6 cervical nerves. Fifteen plexuses from 10 cadavers were dissected; eight plexuses were from male cadavers and seven were from female cadavers. Anthropometric data, such as gender, ethnicity, age, weight, and height, were recorded. Cadavers with known neuromuscular disease, other injuries or previous procedures at the dissection site were excluded. All dissections were performed by the same researcher aided by a surgical magnifying glass with a 3.5-fold magnification capacity. Anatomical parameters from the C4, C5 and C6 cervical roots, including length, direction, and distance between them, were recorded. Measurements were obtained with a millimeter tape and a digital caliper.

Dissection

After placing an interscapular cushion, a path parallel to the posterior border of the sternocleidomastoid muscle, with approximately 8 cm in length, was created in its middle third (nervous point) with supraclavicular extension ( Figure 1 ). Dissection reached the subcutaneous tissue, platysma muscle and deep fascia. The external jugular vein was found at the subcutaneous layer, descending superficially to the sternocleidomastoid muscle. The posterior jugular vein draining into the external jugular vein was also found in this region and it was ligated to facilitate the approach to deep structures. The sternocleidomastoid muscle and the external jugular vein were folded anteromedially, exposing the upper trunk (formed by C5 and C6) located between the anterior and middle scalene muscles. Immediately above C5 root, C4 root was identified in a more superficial plane ( Figure 2a ). Branches for the phrenic nerve (located on the anterior face of the anterior scalene) and the dorsal scapular nerve were identified emerging from the C5 root. Branches for the phrenic nerve, scalene muscles, levator scapulae muscle and accessory nerve communicating branches were also identified emerging from C4.
Fig. 1

Right lateral cervical region and schematic representation of the approach used in this study.

Fig. 2

Dissection of the right brachial plexus. Demonstration of C4, C5, and C6 roots, upper trunk (TS) and phrenic nerve origin (a). C4 section distal to the phrenic nerve emergence and simulation of neurotization with C5 root, which was also sectioned (b).

Right lateral cervical region and schematic representation of the approach used in this study. Dissection of the right brachial plexus. Demonstration of C4, C5, and C6 roots, upper trunk (TS) and phrenic nerve origin (a). C4 section distal to the phrenic nerve emergence and simulation of neurotization with C5 root, which was also sectioned (b). Next, nerve length and diameter, in addition to the distance separating both nerves after their exit from the intervertebral foramen, were measured. An important parameter for these measurements was the phrenic nerve origin in C4 and C5. Finally, a transfer between both roots was simulated ( Figura 2b ), sectioning the distal portion of C4 root at the phrenic nerve emergence point, taking care to include in it the largest number of branches that would innervate the scalene and levator scapulae muscles to increase the amount of motor fibers for neurotization. The origin of the phrenic nerve at C5 root may be released to facilitate its mobilization. Measurements were made with a Digimess 150 mm quadridimensional digital caliper.

Results

Table 1 shows anthropometric data from the dissected cadavers. Average age was 62 years old, ranging from 38 to 86 years old. Maximum height was 182 cm, whereas minimum heigh was 152 cm; average height was 167 cm.
Table 1

Anthropometric data

#Age (years)SideGenderHeight (cm)Weight (kg)
1 52RightMale16761
2 42RightMale18276
3 66LeftMale17574
4 58RightMale17586
5 72LeftFemale16468
6 86RightFemale16355
7 86LeftFemale16355
8 85RightFemale15742
9 85LeftFemale15742
10 38RightFemale16062
11 38LeftFemale16062
12 47RightMale17678
13 47LeftMale17678
14 62RightMale16870
15 62LeftMale16870
mean value 61.7 167.4 65.3
maximum value 86 182 86
minimum value 38 157 42
Table 2 shows C4 and C5 roots measurements. An important parameter in dissection was the phrenic nerve origin point in these two roots, as well as the interval between them. If C4 root were intact, the origin of the phrenic nerve was respected, and only the segment immediately distal to it was considered useful for mobilization and neurotization. C5 root was measured in its whole length, both before and after phrenic nerve emergence, and its entire length was deemed useful for mobilization and neurotization.
Table 2

Nerve roots morphological characteristics

#C4 length after phrenic nerve origin (mm)C5 length after phrenic nerve origin (mm)C5 length before phrenic nerve origin (mm)C5 total length (mm)C6 length (mm)Space (Interval) between C4-C5 (mm)Difference between C4 and C5 length (mm)
1 13191029181016
2 1418826191012
3 1320727181014
4 1120727201116
5 112352815917
6 131872516912
7 121862415912
8 132172817915
9 122182918917
10 1219827181015
11 1119726171015
12 1420828181114
13 1520828191113
14 1218927171015
15 1318826161013
mean value 12.6 19.5 7.5 27.0 17.4 9.9 14.4
maximum value 15 23 10 33 20 11 17
minimum value 11 18 5 23 15 9 12
Cases 6 and 7 had the shortest distance between roots at the vertebral foramens level (9 mm), and the smaller difference in length between C4 and C5 roots (12 mm). Cases 4, 12 and 13 had a greater distance between C4 and C5 roots (11 mm), but the length difference between roots remained greater in all cases (16, 14 and 13 mm). This difference in length between roots allowed for a tension-free suture.

Discussion

The anatomical features from cervical and brachial plexuses at the cervical region are known, as well as the distribution of their different branches to the neck and upper limb. 18 For the cervical plexus, C4 root presents a wide distribution at the cervical region, with a sensitive portion innervating the supraclavicular area skin via supraclavicular nerves (with the contribution of C3). Its motor portion contributes to the innervation of different muscles, especially cervical and appendicular muscles; its most important branch is the phrenic nerve, formed by contributions from C3, C4 and C5, and responsible for the motor innervation to the diaphragm. C4 root also provides branches for pre-vertebral muscles (longus colli and longus capitis muscles), for the scalene and levator scapulae muscles, and communicating branches for the accessory nerve to innervates the trapezius muscle. 19 These muscles do not receive exclusive C4 innervation: the adjacent roots of the cervical plexus also contribute to their innervation. Due to these multiple innervations, a C4 root section would cause minimum to no neurological deficit, except for the branch for the phrenic nerve, since C4 contributes with the largest amount of motor fibers to its formation compared to C3 and C5. This branch is spared by the technique we propose. At the brachial plexus, the fibers coming from C5 innervate the shoulder, and their injury causes a sensitive deficit in the lateral region of the shoulder, in addition to external rotation and abduction deficits. Branches originating from the proximal portion of C5 (dorsal scapular nerve and contributions to the phrenic and long thoracic nerves) are considered compromised by C5 avulsion; therefore, they were sectioned to facilitate root mobilization. Today, most neurotization procedures for shoulder movements reactivation include an accessory nerve transfer to the suprascapular nerve to stabilize the shoulder and provide some external rotation, and the transfer of a radial nerve branch innervating the triceps muscle for the axillary nerve, reactivating deltoid contraction to resume shoulder abduction. Abdouni et al. 12 demonstrated that isolated accessory nerve neurotization often has frustrating outcomes for shoulder function. In addition, the accessory nerve transfer prevents its future use in a free muscle flap neurotization. On the other hand, the axillary nerve neurotization requires an intact radial nerve, and it is restricted to upper (C5-C6) brachial plexus injuries. Yamada et al . 14 15 16 described the C3-C4 root transfer for upper trunk (C5 and C6) avulsions reconstruction but the proposed technique required the interposition of a nerve graft for roots connection; this procedure increased the path for nerve regeneration, and graft placement resulted in a two-fold increase in suture. In an anatomical study, Tsai et al . 6 were able to coaptate the avulsed portion of C5 to C4 root with no need for a nerve graft; however, this procedure required a laminectomy and intracanal dissection, increasing its technical difficulty and resulting in higher morbidity. Considering the virtually parallel path between C4 and C5 roots, the greater length of C5 compared to C4 associated with roots mobilization allows to cover the gap between these roots with no need for a nerve graft. For instance, at the first case, the space between roots (at the vertebral foramina level) requiring coverage was 10 mm and the difference between the length of C4 (after phrenic nerve emergence) and the total length of C5 was 16 mm, i.e., more than enough to cover the gap and perform a free-tension neurotization. In all cases, total C5 length was greater than C4 length and proved to be sufficient to cover the gap between roots and to perform neurotization without tension. In this study, we mobilized C5 to reach C4, and measurements were made from the vertebral foramen. In avulsion injuries, the available C5 length is likely to be even greater, even though the avulsed proximal segment requires resection. Although neurotization of sensory and motor elements of the cervical plexus to repair brachial plexus injuries has been described for a long time, 20 C3 and C4 motor branches are usually very thin, with few nerve fibers, and not providing good outcomes in previous publications. This technique aimed to include a greater amount of motor fibers in the neurotization, taking the C4 root along with motor fibers for the scalene, rhomboid, levator scapulae and trapezius muscles (communicating branches for the spinal accessory nerve). 18 21 22 We recently operated on three patients with upper pre-ganglionic injuries confirmed by magnetic resonance imaging (MRI) scans. Two of these subjects had a C5-C6-C7 lesion, with no possibility of radial nerve branch transfer to the axillary nerve, whereas the third patient had a C5-C6 lesion. In addition to C4-C5 neurotization ( Figure 3 ), we also performed the Oberlin procedure for biceps brachii reinnervation. In all cases, direct suture was feasible, with no nerve graft, and no deficit related to C4 root sacrifice was observed postoperatively. These outcomes are encouraging, although preliminary, since the time of postoperative follow-up ranges from 4 to 6 months. Our aim is to carry out a larger series of cases and wait for clinical outcomes to report them later.
Fig. 3

Intraoperative images of the left cervical region. Dissection showing C4 and C5 roots and the phrenic nerve. (a). C4 root sectioned distal to the phrenic nerve origin and C5 root sectioned immediately after its exit from the intervertebral foramen (b). Neurorrhaphy between C4 and C5 sparing the phrenic nerve (c).

Intraoperative images of the left cervical region. Dissection showing C4 and C5 roots and the phrenic nerve. (a). C4 root sectioned distal to the phrenic nerve origin and C5 root sectioned immediately after its exit from the intervertebral foramen (b). Neurorrhaphy between C4 and C5 sparing the phrenic nerve (c). This technique will allow shoulder musculature reinnervation to recover shoulder external rotation and abduction with a single neurotization, thus reducing the surgical time and postoperative morbidity. The accessory nerve is spared, and it can be used, if required, for another neurotization, as in gracilis free functional transfer. In addition, this technique may assist in the treatment of total, complex brachial plexus injuries.

Conclusions

Simulated C4-C5 transfers were possible in all dissections using direct suture, with no tension. The technique proved to be safe but required a trained team and an experienced surgeon with extensive knowledge in regional anatomy.

Introdução

As lesões do plexo braquial representam de 10 a 20% das lesões do sistema nervoso periférico, e são causadas, na maioria dos casos, por traumas de alta energia. 1 Acometem mais frequentemente indivíduos jovens e economicamente ativos, resultando em importante limitação, tanto nas atividades de vida diária, como nas profissionais. 2 3 4 5 De acordo com o nível de lesão, são comumente classificadas em lesões superiores, que acometem as raízes de C5–C6 ou C5–C6–C7; inferiores (C8–T1); ou totais. 6 Kaiser et al., 7 descreveram uma prevalência de lesões completas em 53%, seguidas de lesões do plexo superior, com 39%, e lesões do plexo inferior, com 6%. A gravidade destas lesões varia de neuropraxia, geralmente com resolução espontânea, à lesão completa por avulsão, sem nenhum potencial para recuperação. 8 Alguns autores, como Verdins e Kapickis, 9 descreveram que o comprometimento do tronco superior (C5–C6) resulta em incapacidade significativa, com perda da função do ombro (abdução e rotação externa), flexão do cotovelo e supinação do antebraço. As estratégias para reparação do plexo braquial consistem na exploração cirúrgica seguida de reconstrução, utilizando enxerto de nervo ou transferência nervosa. A reconstrução com enxerto encontra-se reservada apenas para as lesões pós-ganglionares. Nas lesões pré-ganglionares (aquelas nas quais ocorreu avulsão da raiz), os cotos proximais não estão disponíveis para reparação com enxerto e a abordagem cirúrgica é baseada em transferências nervosas. 3 8 10 11 Nas avulsões das raízes que formam o tronco superior, as opções para transferência nervosa são escassas, incluindo os nervos acessório, frênico e intercostais. Segundo Abdouni et al. 12 e Malessy et al., 13 a transferência do nervo acessório para o nervo supraescapular, uma das mais realizadas na reconstrução do plexo braquial, tem algumas limitações já descritas na literatura. Yamada et al., 14 15 16 em 1991, descreveram a transferência das raízes de C3 e C4 para reconstrução das avulsões do tronco superior (C5 e C6) usando enxerto de nervo. Já Yang et al. 17 conseguiram, em um estudo anatômico, coaptar a porção avulsionada de C5 à raiz de C4 realizando laminectomia e dissecção intracanal para conseguir acessar a região acometida. A vantagem desta transferência seria a reativação da contração dos músculos escápulo-umerais e devolver, assim, os movimentos do ombro (rotação externa e abdução) realizando uma única neurotização. O objetivo do presente estudo é avaliar as características anatômicas das raízes do plexo braquial e cervical, demostrando se é possível realizar a transferência nervosa da raiz de C4 para a raiz de C5, sem a necessidade da utilização de enxerto de nervo.

Material e Método

O estudo foi realizado através de disseção microcirúrgica de plexos braquiais em cadáveres para identificação e caracterização dos nervos cervicais C4, C5 e C6. Foram dissecados 15 plexos de 10 cadáveres, sendo 8 plexos em cadáveres do sexo masculino e 7 em cadáveres do sexo feminino, e foram anotados os dados antropométricos, tais como sexo, raça, idade, peso e altura. Foram excluídos aqueles cadáveres com afecção neuromuscular conhecida e outras lesões ou procedimentos prévios no local da dissecção. Todas as dissecções foram realizadas pelo mesmo pesquisador e com auxílio de lupa cirúrgica com aumento de 3,5 vezes. Foram registrados os parâmetros anatômicos das raízes cervicais C4, C5 e C6, tais como comprimento, direção e a distância entre elas. As medições foram feitas com fita milimetrada e paquímetro digital.

Dissecção

Após colocação de um coxim interescapular, foi realizada uma via paralela à borda posterior do músculo esternocleidomastoideo no seu terço médio (ponto nervoso) de aproximadamente 8 cm de comprimento com extensão supraclavicular ( Figura 1 ). A dissecção passou pelo subcutâneo, músculo platisma e fáscia profunda. A veia jugular externa foi encontrada no subcutâneo descendo superficialmente ao músculo esternocleidomastoideo. A veia jugular posterior que drena na jugular externa também foi encontrada nesta região e foi ligada para facilitar o acesso a estruturas profundas. O músculo esternocleidomastoideo e a veia jugular externa foram rebatidos anteromedialmente expondo o tronco superior (formado por C5 e C6) localizado entre os músculos escalenos anterior e médio. Imediatamente superior à raiz de C5, foi identificada a raiz do C4 num plano mais superficial ( Figura 2a ). Foram identificados, emergindo da raiz de C5, ramos para o nervo frênico (localizado na face anterior do m. escaleno anterior) e o nervo dorsal da escápula. Também foi possível identificar os ramos para o nervo frênico, para os músculos escalenos, elevador da escápula, e comunicantes para o nervo acessório emergindo de C4.
Fig. 1

Região cervical lateral direita com desenho da via usada.

Fig. 2

Dissecção do plexo braquial direito. Demonstração das raízes de C4, C5, C6, tronco superior (TS) e origem do nervo frênico (a). Secção de C4 distal a emergência do nervo frênico e simulação da neurotização com a raiz de C5 que também foi seccionada(b).

Região cervical lateral direita com desenho da via usada. Dissecção do plexo braquial direito. Demonstração das raízes de C4, C5, C6, tronco superior (TS) e origem do nervo frênico (a). Secção de C4 distal a emergência do nervo frênico e simulação da neurotização com a raiz de C5 que também foi seccionada(b). A seguir, foram realizadas medições do comprimento e diâmetro dos nervos, além da distância que separa ambos nervos após sua saída do forâmen intervertebral. Um parâmetro importante para realizar essas medições foi a emergência do nervo frênico em C4 e C5. Finalmente, foi realizada uma simulação de transferência entre as duas raízes no cadáver ( Figura 2b ), seccionando a raiz de C4 distal à emergência do nervo frênico, e tomando o cuidado de incluir nela o maior número de ramos que estariam destinados à inervação dos músculos escalenos e elevador da escápula, com o objetivo de aumentar a quantidade de fibras motoras presentes nessa raiz para neurotização. A origem do nervo frênico na raiz de C5 pode ser liberada para facilitar a sua mobilização. As medições foram feitas com o paquímetro digital Digimess – Quadrimensional 150 mm (Digimess Instrumentos de Precisão Ltda, São Paulo, SP, Brazil).

Resultados

Na Tabela 1 , mostra-se os dados antropométricos dos cadáveres dissecados. A média de idade foi de 62 anos, variando entre 38 e 86 anos. A altura máxima foi de 182 cm e a mínima de 152 cm, com uma média de 167 cm.
Tabela 1

Dados antropométricos

IdadeLadoSexoAltura (cm)Peso (Kg)
1 52DM16761
2 42DM18276
3 66EM17574
4 58DM17586
5 72EF16468
6 86DF16355
7 86EF16355
8 85DF15742
9 85EF15742
10 38DF16062
11 38EF16062
12 47DM17678
13 47EM17678
14 62DM16870
15 62EM16870
média 61,7 167,4 65,3
máximo 86 182 86
mínimo 38 157 42
A Tabela 2 mostra os resultados das medições realizadas nas raízes de C4 e C5. Um parâmetro importante na dissecção foi a emergência do nervo frênico nessas duas raízes como também o intervalo entre elas. Tomando em conta que a raiz de C4 encontre-se íntegra, a origem do nervo frênico foi respeitada, e só o segmento imediatamente distal a ele foi considerado útil para a mobilização e neurotização. A raiz de C5 foi medida em todo seu comprimento, tanto antes como depois da emergência do nervo frênico, e todo seu comprimento foi considerado útil para mobilização e neurotização.
Tabela 2

Características morfológicas das raízes nervosas

C4, comprimento após origem do nervo frênico mmC5, comprimento após origem do nervo frênico mmC5, comprimento antes da origem do nervo frênico mmC5, comprimento totalC6, comprimento mmEspaço (Intervalo) entre C4 e C5 mmDiferencia entre o comprimento de C4 e C5
1 13191029181016
2 1418826191012
3 1320727181014
4 1120727201116
5 112352815917
6 131872516912
7 121862415912
8 132172817915
9 122182918917
10 1219827181015
11 1119726171015
12 1420828181114
13 1520828191113
14 1218927171015
15 1318826161013
Média 12,6 19,5 7,5 27,0 17,4 9,9 14,4
Máximo 15 23 10 33 20 11 17
Mínimo 11 18 5 23 15 9 12
Os casos 6 e 7 apresentaram a menor distância entre as raízes na região dos foramens vertebrais (9 mm), bem como uma menor diferença no comprimento entre as raízes de C4 e C5 (12 mm), ao passo que os casos 4, 12 e 13 apresentaram uma maior distância entre as raízes de C4 e C5 (11 mm); mesmo assim, a diferença no comprimento entre as raízes sempre foi maior em todos os casos (16, 14 e 13 mm). Essa diferença de comprimento entre as raízes permitiu realizar uma sutura sem tensão.

Discussão

São conhecidas as características anatômicas dos plexos cervical e braquial na região cervical, assim como a distribuição dos seus diferentes ramos no pescoço e no membro superior. 18 No caso do plexo cervical, a raiz de C4 tem uma ampla distribuição na região cervical, e a sua porção sensitiva inerva a pele da região supraclavicular através dos nervos supraclaviculares (com contribuição também de C3). Já sua porção motora contribui na inervação de diferentes músculos, principalmente cervicais e apendiculares, sendo que, o seu ramo mais importante é o nervo frênico, que é formado por contribuições de C3, C4 e C5, responsável pela inervação motora do músculo diafragma. A raiz de C4 também fornece ramos para os músculos pré-vertebrais (longo do pescoço e longo da cabeça), ramos para os músculos escalenos e elevador da escápula, assim como ramos comunicantes para o nervo acessório que inerva o músculo trapézio. 19 Os músculos mencionados não recebem inervação exclusiva de C4: as raízes adjacentes ao plexo cervical também contribuem com a sua inervação. Devido a essa inervação múltipla, a secção da raiz de C4 não provocaria déficit neurológico, ou ele seria mínimo. Uma exceção a isto é o ramo para o nervo frênico, uma vez que C4 contribui com a maior quantidade de fibras motoras em relação a C3 e C5 na sua formação. Na técnica que propomos, este ramo é preservado. No plexo braquial, as fibras provenientes de C5 estão destinadas à inervação do ombro, e a sua lesão provoca déficit sensitivo na região lateral do mesmo e déficit para rotação externa e abdução. Os ramos que se originam da porção proximal de C5 (dorsal da escápula e contribuições para os nervos frênico e torácico longo) são considerados comprometidos pela avulsão de C5 e, portanto, foram seccionados para facilitar a mobilização da raiz. Atualmente, as neurotizações mais usadas para reativar os movimentos do ombro são a transferência do nervo acessório para o nervo supraescapular, com o objetivo de estabilizar o ombro e dar algum grau de rotação externa ao mesmo, e a transferência de um dos ramos do nervo radial que inerva o músculo do tríceps para o nervo axilar, reativando a contração do músculo deltoide, e devolvendo assim a abdução do ombro. Abdouni et al. 12 demonstraram que neurotização isolada do acessório tende a apresentar resultados frustrantes para a função do ombro. Além disso, a transferência do nervo acessório impossibilita usá-lo no futuro, em uma eventual neurotização de um retalho muscular livre. Por outro lado, a neurotização do nervo axilar tem como pré-requisito a integridade do nervo radial, restringindo-se o procedimento às lesões mais altas (C5–C6) do plexo braquial. Yamada et al . 14 15 16 descreveram a transferência das raízes de C3 e C4 para reconstrução das avulsões do tronco superior (C5 e C6); porém, a técnica proposta necessitava a interposição de enxerto nervoso para conectar as raízes, aumentando o trajeto a ser percorrido pela regeneração nervosa, além da dupla sutura que o uso do enxerto implica. Tsai et al . 6 conseguiram, num estudo anatômico, coaptar a porção avulsionada de C5 à raiz de C4 sem a necessidade de enxerto nervoso, mas para isto houve a necessidade de laminectomia e dissecção intracanal, o que tornaria o procedimento tecnicamente mais difícil e com maior morbidade. Considerando que as raízes de C4 e C5 têm um trajeto mais ou menos paralelo entre si, o comprimento maior de C5 em relação a C4, associado à mobilização das raízes, permite cobrir o espaço entre ambas as raízes sem a necessidade de utilizar enxerto de nervo. Por exemplo, no 1° caso, o espaço entre as raízes (ao nível dos forames vertebrais) que deveria ser coberto foi de 10 mm e a diferença entre o comprimento de C4 (após a emergência do n. frênico) e o comprimento total de C5 foi de 16 mm, ou seja, mais do que o necessário para cobrir o espaço e realizar neurotização sem tensão. Em todos os casos o comprimento total de C5 maior que C4, e mostrou ser suficiente para cobrir o espaço (intervalo) entre essas duas raízes e realizar a neurotização sem tensão. No presente estudo, mobilizamos C5 para chegar até C4, com as medições no cadáver realizadas a partir do foramen vertebral. Nas lesões por avulsão, é provável que comprimento disponível de C5 seja ainda maior, mesmo com a necessidade de ressecção do segmento proximal avulsionado. Embora a neurotização de elementos sensitivos e motores do plexo cervical para reparação de lesões do plexo braquial tenham sido descritos há muito tempo, 20 os ramos motores de C3 e C4 usualmente transferidos são muito finos e com poucas fibras nervosas, não proporcionando assim bons resultados nas publicações anteriores. O objetivo desta técnica foi incluir uma maior quantidade de fibras motoras na neurotização, levando, junto com a raiz de C4, as fibras motoras que estariam destinadas para os músculos escalenos, romboides, elevador da escápula e músculo trapézio (ramos comunicantes para o nervo espinhal acessório). 18 21 22 Recentemente, operamos 3 pacientes com lesões superiores pré-ganglionares confirmados com ressonância magnética (RM), sendo 2 com lesão C5–C6–C7, em que não havia a possibilidade da transferência do ramo do nervo radial para o nervo axilar e 1 paciente com lesão C5–C6. Além da neurotização de C4 para C5 ( Figura 3 ), realizamos também a cirurgia de Oberlin para reinervação do bíceps braquial. Em todos os casos foi possível a sutura direta, sem enxerto de nervo, e não foi observado, no pós-operatório, nenhum déficit relacionado ao sacrifício da raiz de C4. Os resultados, embora preliminares, uma vez que o tempo de evolução pós-operatória variou entre 4 e 6 meses, são animadores. Nosso intuito é realizar uma série de casos maior e aguardar os desfechos clínicos para divulgar os resultados posteriormente.
Fig. 3

Imagens intraoperatórias da região cervical esquerda. Disseção mostrando as raízes de C4 e C5 além do nervo frênico (a). Raiz de C4 seccionada distal a origem do nervo frênico e raiz de C5 seccionada logo após da sua saída do forame intervertebral (b). Neurorrafia entre C4 e C5 com preservação do nervo frênico (c).

Imagens intraoperatórias da região cervical esquerda. Disseção mostrando as raízes de C4 e C5 além do nervo frênico (a). Raiz de C4 seccionada distal a origem do nervo frênico e raiz de C5 seccionada logo após da sua saída do forame intervertebral (b). Neurorrafia entre C4 e C5 com preservação do nervo frênico (c). A técnica apresentada permitirá a reinervação da musculatura do ombro, devolvendo tanto a rotação externa como a abdução. Tudo isso é realizado em uma única neurotização, reduzindo assim o tempo cirúrgico e a morbidade no pós-operatório. O nervo acessório é poupado e poderá ser usado, caso necessário, para outra neurotização, como na transferência livre funcional do musculo grácil. Além disso, essa técnica poderá auxiliar no tratamento das complexas lesões totais do plexo braquial.

Conclusões

Em todas as dissecções foi possível simular a transferência de C4 para C5, realizando sutura direta, sem tensão. A técnica mostra-se segura, porém requer uma equipe capacitada e um cirurgião com experiência e conhecimento amplo da anatomia da região abordada.
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1.  Evaluation of suprascapular nerve neurotization after nerve graft or transfer in the treatment of brachial plexus traction lesions.

Authors:  Martijn J A Malessy; Godard C W de Ruiter; Kees S de Boer; Ralph T W M Thomeer
Journal:  J Neurosurg       Date:  2004-09       Impact factor: 5.115

2.  Study of the cervical plexus innervation of the trapezius muscle.

Authors:  R Shane Tubbs; Mohammadali M Shoja; Marios Loukas; Jeffrey Lancaster; Martin M Mortazavi; Eyas M Hattab; Aaron A Cohen-Gadol
Journal:  J Neurosurg Spine       Date:  2011-02-25

3.  Upper brachial plexus injury in adults: comparative effectiveness of different repair techniques.

Authors:  Zarina S Ali; Gregory G Heuer; Ryan W F Faught; Shriya H Kaneriya; Umar A Sheikh; Idrees S Syed; Sherman C Stein; Eric L Zager
Journal:  J Neurosurg       Date:  2015-01       Impact factor: 5.115

4.  Topographical and functional anatomy of trapezius muscle innervation by spinal accessory nerve and C2 to C4 nerves of cervical plexus.

Authors:  M Gavid; A Mayaud; A Timochenko; A Asanau; J M Prades
Journal:  Surg Radiol Anat       Date:  2016-03-08       Impact factor: 1.246

5.  Comparison of objective muscle strength in C5-C6 and C5-C7 brachial plexus injury patients after double nerve transfer.

Authors:  Yi-Jung Tsai; Fong-Chin Su; Chih-Kun Hsiao; Yuan-Kun Tu
Journal:  Microsurgery       Date:  2014-06-17       Impact factor: 2.425

6.  Reconstruction of C5 and C6 brachial plexus avulsion injury by multiple nerve transfers: spinal accessory to suprascapular, ulnar fascicles to biceps branch, and triceps long or lateral head branch to axillary nerve.

Authors:  Jayme Augusto Bertelli; Marcos Flávio Ghizoni
Journal:  J Hand Surg Am       Date:  2004-01       Impact factor: 2.230

7.  Coaptation of the anterior rami of C-3 and C-4 to the upper trunk of the brachial plexus for cervical nerve root avulsion.

Authors:  S Yamada; G W Peterson; D S Soloniuk; A D Will
Journal:  J Neurosurg       Date:  1991-02       Impact factor: 5.115

8.  Preliminary results of double nerve transfer to restore elbow flexion in upper type brachial plexus palsies.

Authors:  Phillipe A Liverneaux; Luis Carlos Diaz; Jean-Yves Beaulieu; Sibastien Durand; Christophe Oberlin
Journal:  Plast Reconstr Surg       Date:  2006-03       Impact factor: 4.730

9.  ASSESSMENT OF THE RESULTS OF ACCESSORY TO SUPRASCAPULAR NERVE TRANSFER.

Authors:  Yussef Ali Abdouni; Gabriel Faria Checoli; Horacio Cardoso Salles; Antonio Carlos da Costa; Ivan Chakkour; Patricia Maria de Moraes Barros Fucs
Journal:  Acta Ortop Bras       Date:  2018       Impact factor: 0.513

10.  Functional outcome of nerve transfer for restoration of shoulder and elbow function in upper brachial plexus injury.

Authors:  Hari Venkatramani; Praveen Bhardwaj; Sajedur Reza Faruquee; S Raja Sabapathy
Journal:  J Brachial Plex Peripher Nerve Inj       Date:  2008-05-27
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