Nerve Graft and Nerve Transfer for Improving Elbow Flexion in Children with Obstetric Palsy. A Systematic Review.

Obstetric brachial plexus palsy is a rather common injury in newborns, caused by traction to the brachial plexus during labor. In this context, with the present systematic review, we aimed to explore the use of nerve graft and nerve transfer as procedures to improve elbow flexion in children with obstetric palsy. For the present review, we followed the Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA) guidelines. We searched the MEDLINE, EMBASE, LILACS, The Cochrane Central Register of Controlled Trials, Web of Science, Wholis and SCOPUS databases. Predetermined criteria defined the following requirements for inclusion of a study: Clinical trials, quasi-experiments, and cohort studies that performed nerve graft and nerve transfer in children (≤ 3 years old) with diagnosis of obstetric palsy. The risk of bias in nonrandomized studies of interventions assessment tool was used for nonrandomized studies. Out of seven studies that used both procedures, three of them compared the procedures of nerve graft with nerve transfer, and the other four combined them as a reconstructive method for children with obstetric palsy. According to the Medical Research Council grading system, both methods improved equally elbow flexion in the children. Overall, our results showed that both techniques of nerve graft and nerve transfer are equally good options for nerve reconstruction in cases of obstetric palsy. More studies approaching nerve reconstruction techniques in obstetric palsy should be made, preferably randomized clinical trials, to validate the results of the present systematic review. Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. This is an open access article published by Thieme under the terms of the Creative Commons Attribution-NonDerivative-NonCommercial License, permitting copying and reproduction so long as the original work is given appropriate credit. Contents may not be used for commecial purposes, or adapted, remixed, transformed or built upon. ( https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

Introduction

Obstetric brachial plexus injury (OBPI) or obstetric brachial plexus palsy (OBPP) is a rather common injury in newborns that can have a spontaneous recovery, 1 but it varies from 30% to 90%. This injury is caused by traction to the brachial plexus during labor, and the extent of neural damage can only be assessed by evaluating recovery in the course of time. 2 Its incidence varies between 0.15 and 3 cases per 1.000 live births. 2 The classical injury is a C5, C6 palsy, but all roots can be involved. 1

Nerve grafting has been performed in neonatal population with brachial plexus palsy for > 30 years, and it is recommended for patients who present with postganglionic rupture of the upper nerve roots of the brachial plexus (C5 and C6). 3 On the other hand, nerve transfer surgery is usually indicated in cases of late presentation, failed primary nerve reconstruction, isolated deficit, absence of proximal root for grafting, and multiple nerve root avulsions. 3 Nerve transfer surgery involves taking nerve branches from a neighboring nerve and redirecting them to the distal end of the injured nerve. 4 After the surgery, the body regenerates axons along the new path, and the motor cortex rewires itself to relearn muscle functions. 4

There are several experimental reports in which allograft nerve has been used as an alternative to nerve autograft to bridge two ends of a nerve together, both in nonhuman and human primates. 5 Allograft tissue would serve as a temporary scaffold in which it enhances neural regeneration by providing the essential structural characteristics of the nerve tissue. 6 Restoration of elbow flexion is of great importance and it is one of the highest priorities of brachial plexus reconstruction, 7 and one of the most commonly grading system to assess this recovery has been the Medical Research Council (MRC) grading system. 8 9 In this context, with the present systematic review, we aimed to explore the use of nerve graft and nerve transfer as procedures to improve elbow flexion in children with OBPP.

Methods

The present systematic review was performed according to the Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analyses (PRISMA). 10 We searched the MEDLINE, EMBASE, LILACS, The Cochrane Central Register of Controlled Trials (CENTRAL), Web of Science, Wholis, and SCOPUS databases. In the search, we included terms in English, Spanish and Portuguese using the search equation: E= (P1 AND P2 NOT (P3 OR P4)) AND I AND O . The Patient/Population, Intervention, Comparison and Outcomes (PICO) question was: What is the evidence of elbow flexion improvement with the nerve graft or nerve transfer technique in children with OBPP? We did not restrict the search by time ( Supplementary material 1 ).

Selection Criteria

Predetermined criteria defined the following requirements for inclusion of a study: clinical trials, quasi-experiments, and cohort studies that performed nerve graft and nerve transfer in children (≤ 3 years old) with diagnosis of OBPP. For all outcomes, the studies had to have at least 6 months of follow-up. All comparative studies of graft versus transfer reported relevant outcomes regarding the muscle strength measured by the MRC.

Data Extraction

Independent and blinded reviewers extracted data from eligible studies. The variables of abstraction included: author, year of the study, study design, number of patients for either procedure, age at surgery, gender, injuries, follow-up period, and donor nerve for either procedure. The primary outcome was to explore the use of nerve graft and nerve transfer in children with OBPP, and the secondary outcome was the recovery of elbow flexion following both procedures, assessed by strength by the MRC after the procedure. The MRC grading system consists of 5 grades: 0 represents no contraction, 1 represents flicker or trace of contraction, 2 represents active movement with gravity eliminated, 3 represents active movement against gravity, 4 represents active movement against gravity and resistance, and 5 represents normal power. 8 Two researchers reviewed each study found in the databases by title and abstract, selecting the more adequate ones. Subsequently, they reviewed the full texts of previously selected articles and screened them according to the inclusion criteria. With the studies finally selected, we extracted the data. Disagreements were resolved by consensus, and where disagreement could not be solved, one of the two reviewers solved the conflict.

Risk of Bias Assessment

The Risk of Bias in Non-Randomized Studies of Interventions (ROBINS-I) assessment tool 11 was used for nonrandomized studies. This tool includes 7 specific bias domains: 1 - confounding; 2 - selection of participants; 3 - classification of intervention; 4 - deviation from interventions; 5 - missing outcome data; 6 - measurement of outcomes; and 7 - selection of reported overall result. Risk of bias was rated as: 0 - no information; 1 - low risk; 2 - moderate risk; 3 - serious risk; and 4 - critical risk. Two authors assessed independently the risk of bias of the included articles. Disagreements were managed by consensus.

Strategy for Data Analysis

The statistical analysis for categorical variables consisted in percentages, frequencies and measures of central tendency.

Results

From our literature search in the different databases, we found 344 records after removal of duplicates. Following the screening of titles and abstracts, 44 studies were eligible for full-text evaluation. Finally, seven studies were included in the systematic review, as presented in the PRISMA Flow Diagram ( Fig. 1 ). Disagreements were managed by consensus.

Fig. 1

PRISMA flow diagram of selected studies

Study Characteristics

Seven studies were selected, three of which compared the procedures of nerve graft for 59 patients and of nerve transfer for 34 patients, having a total number of 93 patients ( Table 1 ). On the other hand, four of them did not compare procedures, but used them as a reconstructive method for children with OBPP ( Table 1 ). For the studies that compared nerve graft with nerve transfer, the age at surgery ranged from 5.7 to 18 months old, and the follow-up period ranged from 12 to 70 months. Meanwhile, the age at surgery of the studies that combined both procedures ranged from 3.5 to 23 months old, and the follow-up period ranged from 24.3 to 85 months. Only two of the selected studies had all data necessary to compare the elbow flexion outcome evaluated with the MRC after the nerve grafting or nerve transfer surgeries ( Table 2 ).

Table 1

Characteristics of the studies included in the systematic review that used nerve graft and nerve transfer

Studies that compared nerve graft versus nerve transfer
Author, year	Country	Study design	(n) Nerve graft	(n) Nerve transfer	Age at sugery (nerve graft) (months old)	Age at sugery (nerve transfer) (months old)	Female %	Follow-up period (months)
Chang et al. 2018, 3	USA	Retrospective cohort study	28	12	6	7	62%	12
Luszawski et al. 2017, 13	Poland	Retrospective study	14	5	< 18	< 18	NS	> 12
Malessy et al. 2014, 14	Netherlands	Retrospective study	17	17	5.7	5.7	56%	70
Studies that used nerve graft and nerve transfer combined
Author, year	Country	Study design	(n)	Age at sugery (months old)	Female %	Follow-up period (months)
Bhandari et al. 2015 16	India	Retrospective study	32	3.5 to 23	NS	24.3
Birch et al. 2005 20	England	Prospective study	100	7	45%	85
Terzis et al 2009 21	USA	Retrospective study	23	14	44%	78
Xu et al. 2000 22	China	Retrospective study	10	4.5	40%	44.3

Abbreviation: NS, not specified.

Table 2

Medical Research Council values of studies that compared nerve graft versus nerve transfer

Author	Injury	MRC nerve transfer PO (%)	Injury	MRC nerve graft PO (%)	p-value
Chang et al. 2018 3	C5-C6, C5-C7, C5-T1, C5-T1+ Horner sign	M3 (NS)	C5-C6, C5-C7, C5-T1, C5-T1+ Horner sign	M2 (NS)	0.77
Luszawski et al. 2017 13	C5-C7	> M3 (100%)	C5-C6, C5-C7, C5-T1	> M3 (77%)	NS
Malessy & Pondaag, 2014 14	C5-C6 anterior root filament	≥M4 (100%)	C5-anterior division of superior trunk	≥M4 (100%)	NS
	C5-C6	≥M4 (100%)

Abbreviations: MRC, Medical Research Council grading system; NS, not specified; PO, postoperative.

Risk of bias assessment for the studies was evaluated using the ROBINS-I tool ( Supplementary material 2 ). Only the three studies that compared the procedures of nerve graft with nerve transfer were included in this assessment. In domains 3 and 6, 3 out of 3 studies were rated as low risk; in domain 7, 3 out 3 studies were rated as moderate; in domains 2 and 4, one-third was rated as moderate; in domains 1 and 5, one-third was rated as serious; overall, two studies were rated as presenting moderate, and one as presenting serious risk of bias.

Discussion

Our objective was to explore the use of nerve graft and nerve transfer as procedures to improve elbow flexion in children with OBPP. Here, we found seven studies that used both procedures, three of them compared the procedures of nerve graft and nerve transfer, as the other four combined them as a reconstructive method for children with OBPP. According to the MRC scale, both methods equally improved the elbow flexion in the children, which is coincident with previous studies. 12

Chang et al. 3 found similar improvement for elbow flexion in abduction and adduction for both groups of infants who underwent Oberlin transfer versus nerve grafting, with no statistical significance. According to the authors, nerve transfer should be considered in cases such as late presentation, failed primary nerve reconstruction, absence of proximal root for grafting, and multiple nerve root avulsions (preganglionic lesion). Likewise, Luszawski et al. 13 reported the results of children with OBPP lesions operated with the nerve graft or nerve transfer technique. The authors do not show the results of all patients after the follow-up period, but 100% of the patients submitted to nerve transfer (only 1 shown) had biceps muscle recovery to an MRC grade > M3. On the other hand, 77% of the patients (10 out of 13 shown) submitted to nerve graft had biceps muscle recovery to an MRC grade > M3. On the other hand, Malessy et al., 14 in their study, divided patients into Group A and Group B, depending on the procedures performed. In group A, 17 infants received transfer of either the C6 anterior root filaments with direct coaptation in 15 of them, or the entire C6 nerve to C5. Likewise, Group B comprised 17 infants; in this case, who received grafting from C5 to the anterior division of the superior trunk. According to the authors, all infants, independently of the type of surgery performed, had biceps muscle recovery to a, MRC grade > M4. After this study, another study by Yang et al. 15 also proved the viability of restoring a C5 and C6 avulsion of the brachial plexus with an extradural nerve anastomosis technique.

In the study by Bhandari et al., 16 the authors used neurolysis and nerve graft combined with nerve transfer as surgical procedures for nerve reconstruction in children with OBPP. Neurolysis was indicated for neuroma-in-continuity, 17 and nerve grafts were used to bridge the nerve defects, once the nonconducting neuromas were resected, and nerve transfers were indicated in avulsion and irreparable nerve root injuries. 18 The patients with total palsy received nerve transfer and nerve graft when the nerve to be transferred was insufficient in length, achieving 70% of biceps recovery. The authors believe that indications for neurolysis in OBPP are very few, and the results are far superior with resection of neuroma followed by nerve grafting in infants aged between 3 and 4 months old. This statement has been widely confirmed by many studies that showed better results of nerve reconstructions in younger children. 14 19 Furthermore, Birch et al. 20 found no statistical difference between a repair of C5 by graft or by nerve transfer. Moreover, Terzis et al. 21 found that, overall, 78% of the extremities that underwent nerve reconstruction surgery achieved good and excellent results (M3 + ). According to the authors, late reconstruction (∼ 7 months) of the MCN resulted in inferior results, and infants with C5-C6 palsy achieved significantly stronger elbow flexion than those with global palsy. Xu et al. 22 selected patients that had no recovery of biceps contraction by the age of 3 months old. The procedure of nerve transfer and grafting combined was performed in 10 patients with OBPP; excellent and good results in elbow flexion were found in 70% of the patients in the nerve transfer and grafting group. Also, 80% of the infants had biceps muscle recovery to an MRC grade of M3 + . According to the authors, the results show that nerve transfer combined with nerve graft is the best option to manage resection of the neuroma and reconstruction of the brachial plexus, that infant nerves have more regeneration capacity, 23 and that a shorter distance for axons to reach the end organ 24 results in a better surgery outcome.

Conclusions

Overall, our results showed that both techniques of nerve graft and nerve transfer are good options for nerve reconstruction in cases of OBPP. The present study has various limitations, one of them being that all included studies were nonrandomized studies. In addition, the injury type, the surgical approach, and the follow-up time were inconsistent in the selected studies. More studies approaching the nerve reconstruction techniques in OBPP should be made, preferably randomized clinical trials to validate the results of the present systematic review.

Introdução

A lesão obstétrica do plexo braquial (LOPB) ou paralisia obstétrica do plexo braquial (POPB) é bastante comum em neonatos, e pode se resolver de forma espontânea 1 em entre 30 e 90% dos casos. Esta lesão é causada pela tração do plexo braquial durante o trabalho de parto, e a extensão do dano nervoso só pode ser determinada pela avaliação da recuperação ao longo do tempo. 2 Sua incidência é de 0,15 a 3 casos por 1.000 nascidos vivos. 2 A lesão clássica é a paralisia de C5 e C6, mas todas as raízes nervosas podem ser acometidas. 1

Enxertos de nervo são realizados na população neonatal com paralisia do plexo braquial há mais de 30 anos. Estes procedimentos são recomendados em pacientes com ruptura pós-ganglionar das raízes nervosas superiores do plexo braquial (C5 e C6). 3 A cirurgia de transferência de nervo é geralmente indicada em casos de apresentação tardia, insucesso da reconstrução nervosa primária, déficit isolado, ausência de raiz proximal para enxerto e múltiplas avulsões da raiz nervosa. 3 Neste procedimento, ramos de um nervo vizinho são retirados e redirecionados para a extremidade distal do nervo danificado. 4 Depois da cirurgia, há regeneração dos axônios da nova via e reconexão do córtex motor para reaprendizado das funções musculares. 4

Há diversos relatos experimentais nos quais o aloenxerto de nervo foi usado como alternativa ao autoenxerto para união de duas extremidades de um nervo em seres humanos e outros primatas. 5 O tecido do aloenxerto atuaria como suporte temporário para maior regeneração neural, dando as características estruturais essenciais do tecido nervoso. 6 O restauro da flexão do cotovelo é de grande importância, sendo uma das maiores prioridades da reconstrução do plexo braquial; 7 uma das formas mais comuns para a avaliação dessa recuperação é o sistema de classificação do Medical Research Council (MRC, na sigla em inglês). 8 9 Assim, a presente revisão sistemática pretende explorar o uso de enxertos e transferências de nervo como procedimentos para melhora da flexão do cotovelo em crianças com POPB.

Métodos

A presente revisão sistemática foi realizada de acordo com as diretrizes Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analysis (PRISMA, na sigla em inglês) 10 com pesquisa nos bancos de dados MEDLINE, EMBASE, LILACS, The Cochrane Central Register of Controlled Trials (CENTRAL, sigla em inglês), Web of Science, Wholis e SCOPUS. Na busca, incluímos termos em inglês, espanhol e português usando a seguinte equação: E = (P1 E P2 NÃO (P3 OU P4)) E I E O. A questão PICO era “quais são as evidências de melhora da flexão do cotovelo com a técnica de enxerto de nervo ou transferência de nervo em crianças com POPB?”. A busca não foi restrita por tempo ( Material suplementar 1 ).

Critério de Seleção

Os critérios pré-determinados definiram os seguintes requisitos para inclusão de um artigo: ensaios clínicos, quase-experimentos e estudos de coortes com enxertos de nervo e transferências de nervo em crianças (≤ 3 anos de idade) com diagnóstico de POPB. Os estudos deveriam ter pelo menos 6 meses de acompanhamento de todos os desfechos. Todos os estudos comparativos de enxertos e transferências relataram desfechos de força muscular medidos pelo MRC.

Extração de Dados

Revisores independentes e cegos extraíram dados dos artigos elegíveis. As variáveis de abstração foram autor, ano do estudo, delineamento experimental, número de pacientes em cada procedimento, idade à cirurgia, gênero, lesões, período de acompanhamento e nervo doador de qualquer procedimento. O desfecho primário foi a análise do uso de enxertos e transferências de nervo em crianças com POPB, e o desfecho secundário foi a recuperação da flexão do cotovelo após os dois procedimentos, que foi avaliada conforme a classificação de força do MRC. Esse sistema consiste em 5 graus, em que 0 representa ausência de contração; 1 representa tremor ou traço de contração; 2 representa movimentos ativos com eliminação da gravidade; 3 representa movimentos ativos contra a gravidade; 4 representa movimentos ativos contra a gravidade e resistência; e 5 representa força normal. 8 Dois pesquisadores revisaram o título e o resumo de cada estudo encontrado nos bancos de dados, escolhendo os mais adequados. Depois, revisaram os textos completos dos artigos selecionados de acordo com os critérios de inclusão. Os dados dos artigos escolhidos foram, então, extraídos. As divergências foram resolvidas por consenso e, quando a discordância não pôde ser resolvida, um dos dois revisores decidiu o conflito.

Avaliação do Risco de Viés

A ferramenta de avaliação Risk of Bias in Non-Randomized Studies of Interventions (ROBINS-I, na sigla em inglês) 11 foi usada em estudos não randomizados. Esta ferramenta inclui 7 domínios específicos de viés: 1, confusão; 2, seleção de participantes; 3, classificação da intervenção; 4, desvio das intervenções; 5, ausência de dados de resultados; 6, medida dos resultados; e 7, seleção do resultado geral relatado. O risco de viés foi classificado como: 0, sem informações; 1, baixo risco; 2, risco moderado; 3, risco grave; e 4, risco crítico. Dois autores avaliaram de maneira independente o risco de viés dos artigos incluídos. As discordâncias foram resolvidas por consenso.

Estratégia para Análise de Dados

A análise estatística de variáveis categóricas consistiu em percentuais, frequências e medidas de tendência central.

Resultados

Nossa pesquisa bibliográfica nos diferentes bancos de dados gerou 344 registros após a remoção de duplicatas. Após a triagem de títulos e resumos, 44 estudos eram elegíveis para avaliação do texto completo. Por fim, sete estudos foram incluídos na revisão sistemática, como mostrado no fluxograma PRISMA ( Fig. 1 ). As discordâncias foram resolvidas por consenso

Fig. 1

Fluxograma PRISMA dos estudos escolhidos.

Características do Estudo

Sete estudos foram selecionados; três deles compararam os procedimentos de enxerto de nervo em 59 pacientes e transferência de nervo em 34 pacientes, com um total de 93 pacientes ( Tabela 1 ). Outros quatro estudos não compararam os procedimentos, mas os utilizaram como método reconstrutivo em crianças com POPB ( Tabela 1 ). Nos estudos que comparam o enxerto e a transferência de nervo, a idade à cirurgia variou de 5,7 a 18 meses, com período de acompanhamento de 12 a 70 meses. Nos estudos que combinaram os 2 procedimentos, a idade à cirurgia variou de 3,5 a 23 meses, com período de acompanhamento de 24,3 a 85 meses. Apenas dois dos estudos selecionados tinham todos os dados necessários para comparação do desfecho de flexão do cotovelo avaliado segundo o MRC após o enxerto ou transferência de nervo ( Tabela 2 ).

Tabela 1

Características dos estudos incluídos na revisão sistemática que utilizaram enxerto e transferência de nervo

Estudos que compararam enxerto de nervo e transferência de nervo
Autor, ano	País	Delineamento experimental	(n) Enxerto de nervo	(n) Transferência de nervo	Idade à cirurgia (Enxerto de nervo) em meses	Idade à cirurgia (Transferência de nervo) em meses	% Sexo feminino	Período de acompanhamento (meses)
Chang et al., 2018 3	Estados Unidos	Estudo de coorte retrospectiva	28	12	6	7	62%	12
Luszawski et al., 2017 13	Polônia	Estudo retrospectivo	14	5	< 18	< 18	NE	> 12
Malessy et al., 2014 14	Holanda	Estudo retrospectivo	17	17	5,7	5,7	56%	70
Estudos que combinaram enxerto de nervo e transferência de nervo
Autor, ano	País	Delineamento experimental	(n)	Idade à cirurgia (meses)	% Sexo feminino	Período de acompanhamento (meses)
Bhandari et al., 2015 16	Índia	Estudo retrospectivo	32	3,5 a 23	NE	24,3
Birch et al., 2005 20	Inglaterra	Estudo prospectivo	100	7	45%	85
Terzis e Kokkalis, 2009 21	Estados Unidos	Estudo retrospectivo	23	14	44%	78
Xu et al., 2000 22	China	Estudo retrospectivo	10	4,5	40%	44,3

Abreviação: NE, não especificado.

Tabela 2

Valores de MRC dos estudos que compararam enxertos e transferências de nervos

Autor	Lesão	MRC da transferência de nervo, PO (%)	Lesão	MRC do enxerto de nervo, PO (%)	valor-p
Chang et al., 2018 3	C5-C6, C5-C7, C5-T1, C5-T1+ sinal de Horner	M3 (NE)	C5-C6, C5-C7, C5-T1, C5-T1+ sinal de Horner	M2 (NE)	0,77
Luszawski et al., 2017 13	C5-C7	> M3 (100%)	C5-C6, C5-C7, C5-T1	>M3 (77%)	NE
Malessy e Pondaag, 2014 14	C5-C6, filamento da raiz anterior	≥ M4 (100%)	C5-divisão anterior do tronco superior	≥M4 (100%)	NE
	C5-C6	≥ M4 (100%)

Abreviações: MRC, sistema de classificação do Medical Research Council; NE, não especificado; PO, pós-operatório.

O risco de viés foi avaliado com a ferramenta ROBINS-I ( Material suplementar 2 ). Apenas os três estudos que compararam os procedimentos de enxerto e transferência de nervo foram incluídos nesta avaliação. Nos domínios 3 e 6, 3/3 dos estudos foram classificados como baixo risco de viés; no domínio 7, 3/3 dos estudos foram classificados como risco moderado; nos domínios 2 e 4, 1/3 foi classificado como risco moderado; e nos domínios 1 e 5, 1/3 foi classificado como risco grave. No geral, o risco de viés foi classificado como moderado em dois estudos e grave em um estudo.

Discussão

Nosso objetivo foi explorar o uso de enxertos e transferências de nervo como procedimentos para melhora da flexão do cotovelo em crianças com POPB. Sete estudos utilizaram os dois procedimentos; três deles compararam os procedimentos de enxerto e transferência de nervo, enquanto os outros quatro os combinaram como método reconstrutivo em crianças com POPB. De acordo com a escala do MRC, os dois métodos melhoraram igualmente a flexão do cotovelo das crianças, o que coincide com estudos anteriores. 12

Chang et al. 3 observaram melhora semelhante da flexão do cotovelo em abdução e adução em grupos de neonatos submetidos à transferência de Oberlin e ao enxerto de nervo, sem diferença estatística. Segundo os autores, a transferência de nervo deve ser considerada em casos de apresentação tardia, insucesso na reconstrução primária do nervo, ausência de raiz proximal para enxerto e avulsões de múltiplas raízes nervosas (lesão pré-ganglionar). Da mesma forma, Luszawski et al. 13 relataram os resultados de crianças com POPB submetidas ao enxerto ou transferência de nervo. Os autores não mostram os resultados de todos os pacientes após o período de acompanhamento, mas 100% dos indivíduos submetidos à transferência de nervo (apenas um mostrado) apresentaram recuperação do músculo bíceps para grau MRC > M3. Por outro lado, 77% dos pacientes (10 de 13 mostrados) submetidos ao enxerto de nervo apresentaram recuperação do músculo bíceps para grau MRC > M3. Malessy et al. 14 dividiram os pacientes em grupo A e grupo B dependendo dos procedimentos realizados. No grupo A, 17 crianças foram submetidas à transferência dos filamentos da raiz anterior de C6 com coaptação direta em 15 indivíduos ou de todo o nervo C6 para C5. O Grupo B foi formado por 17 crianças que receberam enxertos de C5 para a divisão anterior do tronco superior. Segundo os autores, todos os pacientes, independentemente da cirurgia realizada, apresentaram recuperação do músculo bíceps para grau MRC > M4. Outro estudo, de Yang et al., 15 também comprovou a viabilidade do restauro da avulsão de C5 e C6 do plexo braquial por meio da técnica de anastomose extradural do nervo.

Bhandari et al. 16 usaram neurólise e enxerto de nervo combinados à transferência de nervo como procedimentos cirúrgicos para reconstrução nervosa em crianças com POPB. A neurólise foi indicada em casos de neuroma em continuidade, 17 e enxertos de nervo foram usados como pontes em defeitos nervosos, já que os neuromas não condutores foram ressectados; as transferências de nervos foram indicadas em casos de avulsões e lesões irreparáveis da raiz nervosa. 18 Os pacientes com paralisia total foram submetidos à transferência e enxerto de nervo quando a estrutura a ser transferida tinha comprimento insuficiente, com 70% de recuperação do bíceps. Os autores acreditam que há poucas indicações para neurólise na POPB, e que os resultados da ressecção do neuroma seguida de enxerto de nervo em crianças de 3 a 4 meses de idade são muito superiores. Esta afirmação foi amplamente confirmada por muitos estudos que mostram desfechos melhores das reconstruções nervosas em crianças mais novas. 14 19 Além disso, Birch et al. 20 não encontraram nenhuma diferença estatística no reparo de C5 por enxerto ou transferência de nervo. Terzis et al 21 descobriram que, no geral, 78% dos membros submetidos à cirurgia de reconstrução do nervo apresentaram resultados bons e excelentes (M3 + ). De acordo com os autores, a reconstrução tardia (∼ 7 meses) do nervo musculocutâneo teve resultados inferiores, e crianças com paralisia em C5-C6 apresentaram flexão de cotovelo com força significativamente maior em comparação àquelas com paralisia global. Xu et al. 22 selecionaram pacientes que não apresentaram recuperação da contração do bíceps até os 3 meses de idade. O procedimento combinado de transferência e enxerto de nervo foi realizado em 10 pacientes com POPB. Resultados excelentes e bons na flexão do cotovelo foram observados em 70% dos pacientes no grupo submetido à transferência e enxerto de nervo. Além disso, 80% das crianças apresentaram recuperação do músculo bíceps para grau MRC M3 + . De acordo com os autores, os resultados mostraram que a transferência combinada ao enxerto de nervo é a melhor opção para o manejo da ressecção do neuroma e a reconstrução do plexo braquial; além disso, os nervos infantis têm maior capacidade de regeneração, 23 e a distância para que os axônios alcancem o órgão final é menor, 24 o que melhora o resultado da cirurgia

Conclusões

No geral, nossos resultados mostraram que as duas técnicas, o enxerto de nervo e a transferência de nervo, são boas opções para reconstrução nervosa em casos de POPB. O presente estudo tem várias limitações; uma delas é que todos os artigos incluídos eram estudos não randomizados. Além disso, havia inconsistências quanto ao tipo de lesão, a abordagem cirúrgica e o tempo de acompanhamento. Mais pesquisas que abordem as técnicas de reconstrução nervosa em POPB devem ser realizadas, preferencialmente estudos clínicos randomizados, para validação dos resultados da presente revisão sistemática.