Anatomical Study of the Motor Branches of the Radial Nerve in the Forearm.

Objective  To analyze the anatomical variations of the motor branches of the radial nerve in the elbow region. The origin, course, length, branches, motor points and relationships with neighboring structures were evaluated. Materials and Methods  Thirty limbs from15 adult cadavers were dissected and prepared by intra-arterial injection of a 10% glycerin and formaldehyde solution. Results  The first branch of the radial nerve in the forearm went to the brachioradialis muscle (BR), originating proximally to the division of the radial nerve into superficial branch of the radial nerve (SBRN) and posterior interosseous nerve (PIN) in all limbs. The branches to the extensor carpi radialis longus muscle (ECRL) detached from the proximal radial nerve to its division into 26 limbs, in 2, at the dividing points, in other 2, from the PIN. In six limbs, the branches to the BR and ECRL muscles originated from a common trunk. We identified the origin of the branch to the extensor carpi radialis brevis muscle (ECRB) in the PIN in 14 limbs, in the SBRN in 12, and in the radial nerve in only 4. The branch to the supinator muscle originated from the PIN in all limbs. Conclusion  Knowledge of the anatomy of the motor branches of the radial nerve is important when performing surgical procedures in the region (such as the approach of the proximal third and the head of the radius, release of compressive syndromes of the posterior interosseous nerve and radial tunnel, and distal nerve transfers) in order to understand the order of recovery of muscle function after a nerve injury. Sociedade Brasileira de Ortopedia e Traumatologia. This is an open access article published by Thieme under the terms of the Creative Commons Attribution-NonDerivative-NonCommercial License, permitting copying and reproduction so long as the original work is given appropriate credit. Contents may not be used for commercial purposes, or adapted, remixed, transformed or built upon. ( https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ ).

Introduction

The radial nerve (RN) is the main nerve among those originating from the posterior fascicle of the brachial plexus. It innervates all muscles in the posterior compartment of the arm and forearm. It passes from the posterior to the anterior compartments, bypassing the RN groove in the humerus. It passes through the intermuscular septum between the brachialis muscle (BM) medially, and the brachioradialis (BR) muscle laterally. It follows distally, emerging between the BR and the extensor carpi radialis longus (ECRL). It is divided into the superficial branch of the radial nerve (SBRN) and posterior interosseous nerve (PIN), which is also called the deep branch of the radial nerve (DBRN). The radial tunnel is a musculoaponeurotic structure through which the PIN progresses, extending from the lateral epicondyle of the humerus to the distal edge of the supinator muscle (SM). 1 2 Knowledge of the anatomy of the motor branches of the RN in the forearm is important when performing surgical procedures in the region, such as the approach of the proximal third and the head of the radius, the release of compressive syndromes of the PIN and radial tunnel, and to understand the order of recovery of muscle function after a nerve injury. 1 2 The information in the present study can also be applied in selective denervation procedures to balance muscles in spastic upper limbs. 3 4 The branches of the RN can be transferred to restore digital flexion in cases of proximal lesion to the median nerve (MN) or lesions to the brachial plexus involving predominantly lateral and medial cords, with preservation of the posterior cord. 5 6 The motor points of the forearm muscles are defined as the place of entry of each nerve branch into the muscular body. 3 The studies consulted show that the order of motor innervation, the number of branches, the motor points, and the anatomical variations of the RN branches present controversies. 3 4 5 6 7 8 9 10 11 The aim of the present study was to analyze the anatomical variations of the motor branches of the RN in the elbow region, considering origin, course, length, branches, motor points and relationships with neighboring structures.

Materials and Methods

In total, 30 limbs from 15 cadavers, all adult and male, prepared by intra-arterial injection of a solution with 10% of glycerin and formaldehyde, were dissected. Each forearm was dissected with the elbow in extension, the wrist in neutral position, and the forearm in pronation. The cadavers showed no evidence of deformities, previous surgical procedures, or traumatic injuries in the studied area. We removed the skin and fascia from the distal third of the arm, forearm and wrist. The RN was identified in the arm between the BM and BR and dissected from proximal to distal. The tendons from the BR, ECRL and extensor carpi radialis brevis (ECRB) muscles were sectioned in their distal thirds, and separated from their fibrous connections, to facilitate the identification of the nerve branches. The division of the RN into its branches, SBRN and PIN, was identified and related to the intercondylar humeral line (IHL). The branches destined to the BR, ECRL, ECRB, SM and PIN muscles were dissected. The vascular structures were not preserved to facilitate nerve dissection. We used, at certain stages of dissection, a magnifying glass with 2.5 times of magnification. We analyzed the distance from the IHL both from the RN division point and from the emergence point of the RN in the arm, between the BM and BR muscles. The order of innervation of each muscle, the number of branches, and the number of motor points were recorded. With a digital caliper and a millimeter ruler, we measured the diameter and length of the branches to the BR, ECRL, ECRB, PIN, and SM. The present study was approved by the Ethics in Research Committee under opinion number 3,339,423.

Results

The RN crossed the lateral intermuscular septum, between the BM and BR, at an average of 9.2 cm (8.5 cm to 10.3 cm) proximal to IHL. The division into SBRN and PIN occurred at an average of 1.2 cm (0 cm to 2.3 cm) proximal to the IHL. We didn't record any RN division distal to the IHL.

Branches to the BM: we identified one branch from the RN to the BM in three limbs, and two branches in another limb, all of them above the IHL and proximal to the origin of the branches to the BR muscle ( Figure 1A ).

Fig. 1

(A) branch to the BM (a); branch to the BR (b); branches to the ECRL (c); branch to the ECRB (d); SBRN (e); PIN (f). (B) radial nerve (a).

Branches to the BR muscle: they detached to the other forearm muscles proximally in relation to the branches in all limbs. The presence of only 1 branch to the BR muscle was recorded in 23 limbs (76.5%) ( Figure 1A ); in 7 (23.5%), we identified 2 branches ( Figure 1B ). We did not identify more than two branches to the BR in any limb. The length of the branch to the BR was of 3.2 ± 0.8, and the mean number of motor points was 2.4 ± 0.8.

Branches to the ECRL: they originated in the RN before its division into 26 limbs ( Figure 2A ). In two limbs, they originated at the division point of the RN; in two others, from the PIN. In 21 limbs (70%), we identified 1 branch to the ECRL ( Figure 2A ), and there were 2 branches in 9 limbs (30%) ( Figure 1A ). We did not identify more than teo branches to the ECRL. In 6 limbs (20%), the branches to the BR and ECRL muscles originated from a common trunk ( Figure 1B ). In one limb, they originated from a common trunk to the BR and ECRB ( Figure 2B ). The length of the branch to the ECRL muscle was of 3.2 ± 1.0, and the mean number of motor points was 2.9 ± 1.0.

Fig. 2

(A) Radial nerve (a); branch to the BR (b); branch to the ECRL (c); branch to the ECRB (d); PIN (e); SBRN (f); branch to the SM (g). (B)

Branches to the ECRB: In all limbs, we identified only one branch to the ECRB. It originated in the PIN in 14 limbs (46.5%) ( Figure 2A ), in the SBRN in 12 (40%) ( Figure 3A ), and in the RN only in 4 (13.5%): 3 at the same point of division of the RN into SBRN and PIN ( Figure 3B ), and 1 in the proximal division. The branch to the ECRB was divided, penetrating the anterior surface of the muscular body into at least two motor points. In 15 limbs, we recorded a distance between the proximal and distal motor points greater than 3 cm ( Figure 4A ). The length of the branch to the ECRB muscle was of 4.5 ± 2.5, and the mean number of motor points was 2.7 ± 1.2.

Fig. 3

(A) Radial nerve (a); branch to the BR (b); branch to the ECRL (c); branch to the ECRB (d); SBRN (e); PIN (f); branches to the SM (g). Fig.

Fig. 4

(A) Radial nerve (a); branches to the BR (b); branch to the ECRL (c); branch to the ECRB (d); SBRN (e); ECRB motor points (f); PIN.

Branches to the SM: They showed great variability, and we identified 2 to 5 branches, all from the PIN, with at least one branch destined to each of the superficial and deep heads ( Figure 4A and 4B ). We identified branches to the SM proximal to the arcade of Frohse in 6 limbs, 2 branches to the SM in 11 limbs, and 3 branches in 4 limbs ( Figure 5A and 5B ). In 7 limbs, we did not identify branches to the SM proximal to the arcade of Frohse. In them, the PIN emitted branches to the SM while passing through the muscle ( Figure 6A and 6B ). In two limbs, only one branch detached from the PIN, but it was duplicated proximally to the arcade of Frohse. The length of the branches to the SM was of 1.0 ± 0.8, and the mean number of motor points was 2.7 ± 1.2. The number of motor points from the muscles innervated by the RN in the proximal, middle and distal thirds of the forearm are described in Table 1 .

Fig. 5

(A) branches to the MS (a); PIN (b); arcade of Frohse (c); branch pair ECRB (d); SBRN (e); median nerve (f); nerve branches.

Fig. 6

(A) PIN (a); arcade of Frohse (b); SBRN (c); branch to the ECRB (d). (B) branches to the MS (a); PIN (b); arcade of Frohse (c).

Table 1

Summary of the number of motor points of the muscles innervated by the radial nerve in the proximal, middle and distal thirds of the forearm

Muscle	1 motor point	2 motor points	3 motor points	4 motor points	5 motor points	Average motor points
Brachioradialis	10	16	4	-------------	-------------	2.4 ± 0.8
Extensor carpi radialis longus	7	17	5	1	-------------	2.9 ± 1.0
Extensor carpi radialis brevis	3	12	10	5	-------------	2.7 ± 1.2
Supinator	------------	4	16	7	3	3.4 ± 0.9

Discussion

Our results are in agreement with those of some authors, 7 8 9 10 11 who report that the order of innervation of the forearm muscles by the RN is very variable. In the present study, we observed that the branch from the RN to the BR detached from the RN proximally to its division into the SBRN and PIN. The branches to the ECRL detached from the RN proximally to its division into 26 limbs, in 2, at the point of division, in 2 others, to the PIN. We did not identify the division of the RN distally to the IHL.

Abrams et al 8 studied 20 limbs from cadavers and identified more than 1 branch to the BM in 10 limbs. In 8 of these 10 limbs, the innervation of the BM occurred proximally in relation to the BR. Sunderland 7 observed that, in 18 of 20 limbs, the BM received radial innervation. Our findings were different: we identified that in only 4 out of 30 limbs there was 1 branch of the RN to the BM, all of them proximal to the branches destined to the BR muscle.

Fuss and Wurzl 10 studied 50 cadaver limbs and recorded that the BR muscle received 1 branch in 22 limbs, 2 branches in 12 limbs, and 3 branches in 16 limbs. In the present study, the first branch of the RN to the forearm muscles was to the BR muscle in all limbs. We identified only 1 branch in 23 limbs, 2 branches in 7 limbs, and we did not identify more than 2 branches to the BR. The reason for the discrepancy must have occurred due to the way of interpreting. We considered the number of branches that detached from the RN: those that branched out after their origin, forming several motor points, were considered as a single branch ( Figure 4B ). Fuss and Wurzl 10 also report that sometimes branches to the BR detached from the RN from a common trunk with branches to the BM or ECRL.

Branovacki et al 11 dissected 60 limbs from cadavers, and reported that the BR was the first forearm muscle to be innervated in 42 limbs (70%); in 12 (20%), the innervation of the BR and ECRL originated at the same point; in 6 (10%), the branch to the ECRL originated proximally to that of the BR. In the present study, we identified in 6 limbs (20%) that the BR and ECRL originated from a common trunk. We did not identify, however, the ECRL innervated before the BR in any limb. Fuss and Wurzl 10 reported an extremely rare case in which a branch to the BR carried motor and sensory fibers: the motor fibers penetrated the BR, and the sensory ones joined the SBRN.

Regarding the ECRL muscle, Fuss and Wurzl 10 reported that they identified 1 branch in 22 limbs, 2 branches in 14, and 3 branches in 12 limbs. Our findings were divergent: we identified 2 branches only in 9 limbs; in the remaining 21, there was only 1 branch to the ECRL. The reason behind such different results must have been the way of interpretation, as occurred in relation to the branches to BR muscle. There are widely divergent conclusions regarding the origin of the branch to the ECRB. The origin in the RN itself, the SBRN, or the PIN has been described. The differences in incidence found in the literature are significant. 8

Salsbury 12 dissected 50 limbs and stated that the innervation came from the SBRN in 56%, from the PIN in 36%, and from the point where the PIN and SBRN branch out in 8%. Cricenti et al 13 dissected 30 limbs and found the origin of the ECRB in the PIN in 28 (93%) limbs, and in the SBRN in 2 (7%) limbs. Nayak et al 14 reported that they dissected 72 limbs from cadavers and found that the branch destined to the ECRB originated in the RN in 11 limbs (15.2%), in the PIN in 36 limbs (50%), and in the SBRN in 25 limbs (34.7%). Abrams et al 8 recorded the origin of the ECRB in the PIN in 45%, in the SBRN in 25%, and in the RN in 30% of the limbs. Branovacki et al 11 recorded the origin of the ECRB in the PIN in 45%, in the SBRN in 25%, and in the bifurcation of the SBRN and PIN in 30% of the limbs.

We agree with the explanation provided by Abrams et al, 8 that the discrepancies among studies can be explained by the inconsistency of dissection and measurement techniques. The ECRB branch is often a set of separate fascicles, but adherent to the SBRN or the PIN. Variation may occur depending on how much the nervous branch is proximally dissected before the measurement 8 ( Figure 5B ). We identified the origin of the ECRB in the PIN in 14 limbs (46.5%), in the SBRN in 12 (40%), and in the RN only in 4 (13.5%) limbs, and, in 3 of these, at the same point in which the RN divides into the PIN and SBRN, and, in another, the origin was proximal to the division of the RN.

Branovacki et al 11 identified more than 1 branch to the SM in 73% of the limbs, and, Cricenti et al, 13 in 87%. In the present study, we identified two to five branches to the SM, with at least one branch destined to each of the superficial and deep heads, all originating in the PIN. Although Sunderland 7 reported in his series that 20% of the branches to the SM originated from the RN, this was not observed in the present study. We agree with Spinner 2 and Liu et al 4 that the branches to the SM originated from the PIN. Bradovaki et al 11 observed that in 12% of the limbs the branches to the SM detached from the PIN inside the muscle mass of the SM, and the authors reported that this variation, as far as they were aware, had not been previously reported. We identified this variation in 7 (23%) limbs ( Figure 6A and 6B ).

We analyzed the number of motor points of the BR, ECRL, ECRB and SM muscles, which are defined as entry points of the nerve branches into the muscular body. We recorded that most motor points are located in the proximal third of the muscles ( Table 2 ).

Table 2

Summary of the mean distribution of motor points in the extension of the muscular body

Muscle	Average motor points	Proximal third of the musclen (%)	Proximal and middle thirdsn (%)	Distal thirdn (%)	Full extension of the muscular body n (%)
Brachioradialis	2.4 ± 0.8	30(100%)	--------------	---------------	--------------
Extensor carpi radialis longus	2.9 ± 1.0	30(100%)	--------------	---------------	--------------
Extensor carpi radialis brevis	2.7 ± 1.2	17(56.5%)	13(43.5%)	-------------	-------------
Supinator	3.4 ± 0.9	6(20%)	19(63.5%)	---------------	5(16.5%)

Segal et al 15 suggested the relationship between the number of motor points and neuromuscular compartments. Each motor point corresponds to a neuromuscular compartment with a function independent from other compartments. This explains why muscles with more complex functions, such as flexors and finger extensors have a greater number of motor points compared to other forearm muscles. 16 Knowledge of the location of nerve branches and motor points facilitates the insertion of electrodes in the motor points of the forearm muscles for functional electrical stimulation in lesions to the upper motor neurons. 3 The information in the present study can also be applied usefully in selective denervation procedures to balance spastic muscles. 4 11

Liu et al 4 reported that forearm injuries, although the main nerve trunks may be intact, segmental crush injuries will damage muscles by direct muscle damage or damage to their motor points.

Fuss and Wurzl 10 reported that the attempt to correlate clinical signs and symptoms with surgical anatomy may cause some confusion because of the controversies regarding the innervation sequence recorded in the literature. For example, the sequences described by Clara 16 (BM; BR; ECRL; ECRB; SM; and ECRL) and by Roseinstein 17 (BR; ECRL; SM, extensor digitorum communis (EDC); and ECRB) may be criticized because they suggest that each muscle does not receive more than a single branch, and that there is a logical sequence of branches. We recorded that in most of our cases the sequence of motor branches was: BM; BR; ECRL; ECRB; PIN; and branches to the SM. However, in two limbs the branch to the ECRL originated from the PIN; in four, the branch to the ECRB originated from the RN: in three of these, at the same point the RN divides into SBRN and PIN, and only one was proximal to the division. In six limbs, the branches to the BR and ECRL originated from a common trunk; in seven limbs, we identified more than one branch to the BR; and, in nine limbs, more than one branch to the ECRL. We agree with Fuss and Wurzl 10 that the sequence reported by Rosenstein 17 is very difficult to occur.

We suggest that the surgical approach to the branches of the RN in the elbow region can be performed with the forearm in pronation and the elbow in extension. The incision should have approximately 13 cm in length, starting from a point 3 cm proximal to the lateral epicondyle, accompanying the axis of the radius. We incise the fascia in the distal region of the arm and forearm and identify the space between the brachial and brachioradial muscles. Deepening the dissection in this space enables the identification of the RN with the branches to the BM, BR, ECRL and ECRB. The space between the ECRB and the EDC is more distally identified. The dissection is deepened in this space, enabling the identification of the SM and the arcade of Frohse. The PIN, proximally to the arcade of Frohse, can be identified by palpation against the diaphysis of the radius. The superficial head of the SM should be sectioned, following the path of the PIN, thus exposing the intramuscular portion of the PIN and the branches destined to the SM.

Conclusion

Knowledge of the anatomy of the RN branches to the forearm muscles is important when performing surgical procedures in the region (such as the approach of the proximal third and head of the radius, the release of compressive syndromes of the radial tunnel and PIN, and distal nerve transfers) in order to understand the order of recovery of muscle function after a nerve injury. Our data conflict with several anatomical studies, and the variability in this region should be emphasized.

Introdução

O nervo radial (NR) é o principal entre os nervos que se originam do fascículo posterior do plexo braquial. Ele inerva todos os músculos do compartimento posterior do braço e do antebraço. Passa do compartimento posterior para anterior, contornando o sulco do NR no úmero. Passa pelo septo intermuscular, entre os músculos braquial (MB) medialmente e braquiorradial (BR) lateralmente. Segue distalmente, emergindo entre os músculos BR e extensor radial longo do carpo (ERLC). Divide-se em ramo superficial do nervo radial (RSNR) e nervo interósseo posterior (NIP), também chamado ramo profundo do nervo radial (RPNR). O túnel radial é uma estrutura musculoaponeurótica pela qual cursa o NIP, e se estende desde o epicôndilo lateral do úmero até a borda distal do músculo supinador (MS). 1 2 O conhecimento da anatomia dos ramos motores do NR no antebraço é importante quando se realizam procedimentos cirúrgicos na região (como a abordagem do terço proximal e da cabeça do rádio, e a liberação das síndromes compressivas do NIP e do túnel radial), e para entender a ordem de recuperação da função muscular após uma lesão nervosa. 1 2 As informações do presente estudo também podem ser aplicadas em procedimentos de denervação seletiva para equilibrar músculos em membros superiores espásticos. 3 4 Os ramos do NR podem ser transferidos para restaurar a flexão digital em casos de lesão proximal do nervo mediano (NM) ou de lesões de plexo braquial envolvendo predominantemente os cordões lateral e medial, com preservação do cordão posterior. 5 6 Os pontos motores dos músculos do antebraço são definidos como o local de entrada de cada ramo nervoso no corpo muscular. 3 Os trabalhos consultados mostram que a ordem de inervação motora, o número de ramos, os pontos motores e as variações anatômicas dos ramos do NR apresentam controvérsias. 3 4 5 6 7 8 9 10 11 O objetivo do presente estudo foi analisar as variações anatômicas dos ramos motores do NR na região do cotovelo, considerando origem, curso, comprimento, ramificações, pontos motores e relações com estruturas vizinhas.

Materiais e Métodos

Foram dissecados 30 membros de 15 cadáveres, todos adultos e do sexo masculino, preparados por injeção intra-arterial de uma solução de glicerina e formol a 10%. Cada antebraço foi dissecado com o cotovelo em extensão, o punho em posição neutra, e o antebraço em pronação. Os cadáveres não apresentaram evidências de deformidades, procedimentos cirúrgicos anteriores, ou lesões traumáticas evidentes na área estudada. Removemos a pele e a fáscia do terço distal do braço, do antebraço e do punho. O NR foi identificado no braço entre o MB e o BR, e dissecado de proximal para distal. Os tendões dos músculos BR, ERLC e extensor radial curto do carpo (ERCC) foram seccionados em seu terço distal, e separados das conexões fibrosas que os uniam, para facilitar a identificação dos ramos nervosos. A divisão do NR em seus ramos RSNR e NIP foi identificada e relacionada com a linha intercondilar do úmero (LIU). Os ramos destinados aos músculos BR, ERLC, ERCC, MS e NIP foram dissecados. As estruturas vasculares não foram preservadas para facilitar a dissecção dos nervos. Utilizamos em certas fases da dissecção uma lupa de 2,5 vezes de aumento. Foram analisadas a distância entre a LIU tanto com o ponto de divisão do NR quanto com o ponto de emergência do NR no braço, entre o MB e o BR. A ordem de inervação de cada músculo, o número de ramos e o número de pontos motores foram registrados. Com paquímetro digital e uma régua milimetrada, medimos o diâmetro e o comprimento dos ramos para os músculos BR, ERLC, ERCC, NIP e MS. Este trabalho foi aprovado pela Comissão de Ética sob o parecer número 3.339.423.

Resultados

O NR atravessou o septo intermuscular lateral, entre o MB e o BR, em média 9,2 cm (8,5 cm a 10,3 cm) proximalmente à LIU. A divisão em RSNR e NIP ocorreu em média 1,2 cm (0 cm a 2,3 cm) proximalmente à LIU. Em nenhum membro registramos a divisão do NR distalmente à LIU.

Ramos para o MB: identificamos em três membros um ramo do NR para o MB, dois ramos em um membro, e todos acima da LIU e proximalmente à origem dos ramos para o músculo BR ( Figura 1A ).

Fig. 1

( A ) Ramo para MB (a); ramo para BR (b); ramos para ERLC (c); ramo para ERCC (d); RSNR (e); NIP (f). ( B ) Nervo radial (a); ramo para MB (b); ramos para BR (c ); ramo para ERLC (d); ramo para ERCC (e); NIP (f); RSNR (g); ramo para MS (h).

Ramos para o músculo BR: desprenderam-se proximalmente em relação aos ramos para os outros músculos do antebraço em todos os membros. A presença de apenas 1 ramo para o músculo BR foi registrada em 23 membros (76,5%) ( Figura 1A ), e em 7 (23,5%), identificamos 2 ramos ( Figura 1B ). Não identificamos mais do que dois ramos para o BR em nenhum membro. O comprimento do ramo para o BR foi de 3,2 ± 0,8 cm, e a média do número de pontos motores foi 2,4 ± 0,8.

Ramos para ERLC: tiveram origem no NR antes de sua divisão em 26 membros ( Figura 2A ). Em dois membros, originou-se no ponto de divisão do NR, e, em outros dois, no do NIP. Em 21 membros (70%), identificamos um ramo para o ERLC ( Figura 2A ), e, em 9 membros, 2 ramos (30%) ( Figura 1A ). Não identificamos mais de dois ramos para o ERLC. Em 6 membros (20%), os ramos para os músculos BR e ERLC originavam se de um tronco comum ( Figura 1B ). Em um membro, se originavam de um tronco comum com o BR e ERCC ( Figura 2B ). O comprimento do ramo para o músculo ERLC foi de 3,2 ± 1,0 cm, e a média do número de pontos motores foi 2,9 ± 1,0.

Fig. 2

( A ) Nervo radial (a); ramo para BR (b); ramo para ERLC (c); ramo para ERCC (d); NIP (e); RSNR (f); ramo para MS (g). ( B ) Nervo radial (a); ramo para BR (b); ramo para ERLC (c); ramo para ERCC (d); RSNR (e); NIP (f); ramos para MS (g).

Ramos para o ERCC: identificamos, em todos os membros, apenas um ramo para o ERCC. Este se originou no NIP em 14 membros (46,5%) ( Fig. 2A ), no RSNR em 12 (40%) ( Figura 3A ), e no NR em apenas 4 (13,5%): em 3 destes, no mesmo ponto de divisão do NR em RSNR e NIP ( Figura 3B ), e somente 1 proximal à divisão. O ramo para o ERCC se dividia, penetrando na superfície anterior do corpo muscular em pelo menos dois pontos motores. Em 15 membros, registramos distância entre os pontos motores proximal e distal superior a 3 cm ( Figura 4A ). O comprimento do ramo para o músculo ERCC foi de 4,5 ± 2,5 cm, e a média do número de pontos motores foi de 2,7 ± 1,2.

Fig. 3

( A ) Nervo radial (a); ramo para BR (b); ramo para ERLC (c); ramo para ERCC (d); RSNR (e); NIP (f); ramos para MS (g). ( B ) Nervo radial (a); ramo para ERLC (b); ramo para ERCC (c); RSNR (d); NIP (e).

Fig. 4

( A ) Nervo radial (a); ramos para BR (b); ramo para ERLC (c); ramo para ERCC (d); RSNR (e); pontos motores do ERCC (f); NIP (g); ramo para MS (h). ( B ) Nervo radial (a); ramos para BR (b ); ramos para ERLC (c); pontos motores do ERLC (d); ramo para ERCC(e); NIP (f); ramos para MS (g); RSNR (h).

Ramos para o MS: os ramos para o MS apresentaram grande variabilidade. Identificamos de 2 a 5 ramos, todos oriundos do NIP, sendo pelo menos 1 ramo destinado a cada uma das cabeças superficial e profunda ( Figura 4A e 4B ). Identificamos, proximalmente à arcada de Frohse, ramos para o MS em 6 membros, 2 ramos para o MS em 11 membros, e 3 ramos em 4 membros ( Figura 5A e 5B ). Em sete membros, não identificamos ramos para o MS proximalmente à arcada de Frohse; nestes, o NIP emitiu ramos para o MS enquanto passava pelo músculo ( Figura 6A e 6B ). Em dois membros, apenas um ramo desprendia-se do NIP, mas se duplicava proximalmente à arcada de Frohse. O comprimento dos ramos para o MS foi de 1,0 ± 0,8 cm, e a média do número de pontos motores foi de 2,7 ± 1,2. O número de pontos motores dos músculos inervados pelo radial nos terços proximal, médio e distal do antebraço estão descritos na Tabela 1 .

Fig. 5

( A ) Ramos para MS (a); NIP (b); arcada de Froshe (c); ramo par ERCC (d); RSNR (e); nervo mediano (f); ramos do nervo mediano com seus pontos motores (g). ( B ) Nervo radial (a); ramo para BR (b); ramo para ERLC (c ); ramo para ERCC aparentemente com origem no RSNR (e) quando a origem real é no NIP (f); ramo para MS (g); arcada de Froshe (h).

Fig. 6

( A ) NIP (a); arcada de Froshe (b); RSNR (c); ramo para o ERCC (d). ( B ) Ramos para o MS (a); NIP (b); arcada de Frohse (c).

Tabela 1

Sumário do número de pontos motores dos músculos inervados pelo radial nos terços proximal médio e distal do antebraço

Músculo	1 ponto motor	2 pontos motores	3 pontos motores	4 pontos motores	5 pontos motores	Média de pontos motores
Braquiorradial	10	16	4	-------------	2,4 ± 0,8
Extensor radial longo do carpo	7	17	5	1	-------------	2,9 ± 1,0
Extensor radial curto do carpo	3	12	10	5	-------------	2,7 ± 1,2
Supinador	------------	4	16	7	3	3,4 ± 0,9

Discussão

Nossos resultados estão de acordo com os de alguns autores, 7 8 9 10 11 os quais informam que a ordem de inervação dos músculos do antebraço pelo NR é muito variável. No presente estudo, observamos que o ramo do NR para o BR desprendeu-se do NR proximalmente à sua divisão em RSNR e NIP. Os ramos para o ERLC se desprenderam do NR proximalmente à sua divisão em 26 membros, em 2, no ponto de divisão, em outros 2, do NIP. Não identificamos a divisão do NR distalmente à LIU.

Abrams et al. 8 relatam que estudaram 20 membros de cadáveres, e em 10 deles identificaram mais do que 1 ramo para o MB. Em 8 desses 10 membros, a inervação do MB ocorria proximalmente em relação ao BR. Sunderland 7 observou que, em 18 de 20 membros estudados, o MB recebia inervação do radial. Nossos achados foram diferentes: identificamos que, em apenas 4 de 30 membros, havia 1 ramo do NR para o MB, todos proximais aos ramos destinados ao músculo BR. Essa discrepância pode ter ocorrido porque dissecamos o NR a partir do septo intermuscular entre o MB e o BR, e é possível que outros ramos para o MB tenham se originado proximalmente.

Fuss e Wurzl 10 estudaram 50 membros de cadáveres, e registraram que o músculo BR recebia 1 ramo em 22 membros, 2 ramos em 12 membros, e 3 ramos em 16 membros. No presente estudo, o primeiro ramo do NR para os músculos do antebraço foi para o músculo BR em todos os membros. Identificamos apenas 1 ramo em 23 membros, 2 ramos em 7, e não identificamos mais do que 2 ramos para o BR. A razão da discrepância deve ter ocorrido pela forma de interpretar. Nós consideramos o número de ramos que se desprendiam do NR: os que se ramificavam após sua origem, formando vários pontos motores, consideramos como sendo um ramo ( Figura 4B ). Fuss e Wurzl 10 informam também que algumas vezes ramos para o BR desprendiam-se do NR de um tronco comum com ramos para o MB ou o ERLC.

Branovacki et al. 11 dissecaram 60 membros de cadáveres, e relatam que o BR foi o primeiro músculo do antebraço a ser inervado em 42 membros (70%); em 12 (20%), a inervação do BR e do ERLC se originou no mesmo ponto; e, em 6 (10%), o ramo para o ERLC se originou proximalmente ao do BR. No presente estudo, identificamos em 6 membros (20%) que o BR e ERLC originaram-se de um tronco comum; não identificamos, no entanto, em nenhum membro o ERLC ser inervado antes do BR. Fuss e Wurzl 10 relatam um caso, extremamente raro, em que um ramo para o BR portava fibras motoras e sensoriais, as motoras penetravam no BR, e as sensoriais juntavam-se ao RSNR.

Com relação ao músculo ERLC, Fuss e Wurzl 10 informam que identificaram 1 ramo em 22 membros, 2 ramos em 14 membros, e 3 ramos em 12 membros. Nossos achados foram divergentes: identificamos 2 ramos em apenas 9 membros; nos 21 restantes, apenas 1 ramo para o ERLC. A causa de resultados tão diferentes deve ter sido a forma de interpretação, como ocorreu em relação aos ramos para o músculo BR. Existem conclusões amplamente divergentes em relação à origem do ramo para o ERCC. Tem sido descrita a origem no próprio NR, no RSNR, ou no NIP. As diferenças na incidência encontradas na literatura são significativas. 8

Salsbury 12 dissecou 50 membros, e afirmou que a inervação era oriunda do RSNR em 56%, do NIP em 36%, e do ponto onde o NIP e RSNR se ramificam em 8%. Cricenti et al. 13 dissecaram 30 membros, e encontraram a origem do ERCC no NIP em 28 (93%), e no RSNR em 2 (7%). Nayak et al. 14 relatam que dissecaram 72 membros de cadáveres, e o ramo destinado ao ERCC originou-se no NR em 11 membros (15,2%), no NIP em 36 membros (50%), e no RSNR em 25 membros (34,7%). Abrams et al. 8 registraram a origem do ERCC no NIP em 45%, no RSNR em 25%, e no NR em 30%. E Branovacki et al. 11 registraram a origem do ERCC no NIP em 45%, no RSNR em 25%, e na bifurcação do RSNR e do NIP em 30%.

Concordamos com a explicação de Abrams et al. 8 de que as discrepâncias entre estudos podem ser explicadas pela inconsistência das técnicas de dissecação e medição. O ramo do ERCC é frequentemente um conjunto de fascículos separados, porém aderentes ao RSNR ou NIP. A variação pode ocorrer dependendo de quanto o ramo nervoso seja dissecado proximalmente antes da medição 8 ( Figura 5B ). Nós identificamos a origem do ERCC no NIP em 14 membros (46,5%), no ramo superficial do NR em 12 (40, %), e no NR em apenas 4 (13,5%), sendo que em 3 destes, no mesmo ponto da divisão do NR em NIP e RSNR; em outro, originava-se proximalmente à divisão do NR.

Branovacki et al. 11 identificaram mais do que um ramo para o MS em 73% dos membros, e Cricenti et al., 13 em 87%. No presente estudo, identificamos de dois a cinco ramos para o MS, sendo pelo menos um ramo destinado a cada uma das cabeças superficial e profunda, todos com origem no NIP. Embora Sunderland 7 tenha relatado em sua série que 20% dos ramos para o MS tenham se originado do NR, isso não foi observado no presente estudo. Concordamos com Spinner 2 e Liu et al. 4 que os ramos para o MS se originaram do NIP. Branovaki et al. 11 observaram que em 12% dos membros os ramos do MS desprenderam-se do NIP no interior da massa muscular do MS, e informaram que essa variação, até onde se sabe, não havia sido relatada anteriormente. Nós identificamos essa variação em 7 (23%) membros ( Figura 6A e 6B ).

Analisamos o número de pontos motores dos músculos BR, ERLC, ERCC e MS, que são definidos como pontos de entrada dos ramos nervosos no corpo muscular. Registramos que a maioria dos pontos motores se situa no terço proximal dos músculos ( Tabela 2 ).

Tabela 2

Sumário da média de distribuição de pontos motores na extensão do corpo muscular

Músculo	Média de pontos motores	Terço proximal do músculon (%)	Terços proximal e médion (%)	Terço distaln (%)	Toda extensão do corpo muscular n (%)
Braquiorradial	2,4 ± 0,8	30(100%)	--------------	---------------	--------------
Extensor radial longo do carpo	2,9 ± 1,0	30(100%)	--------------	---------------	--------------
Extensor radial curto do carpo	2,7 ± 1,2	17(56,5%)	13(43,5%)	-------------
Supinador	3,4 ± 0,9	6(20%)	19(63,5%)	---------------	5(16,5%)

Segal 15 sugeririu a relação entre o número de pontos motores e compartimentos neuromusculares. Cada ponto motor corresponde a um compartimento neuromuscular com função independente de outros compartimentos. Isso explica porque músculos com função mais complexa, como os flexores e os extensores dos dedos, têm maior número de pontos motores em relação a outros músculos do antebraço. 16 O conhecimento da localização dos ramos nervosos e dos pontos motores facilita a inserção de eletrodos nos pontos motores dos músculos do antebraço para a estimulação elétrica funcional nas lesões do neurônio motor superior. 3 As informações neste estudo também podem ser aplicadas de forma útil em procedimentos de denervação seletiva para equilibrar músculos espásticos. 4 11

Liu et al. 4 relataram que os ferimentos do antebraço, embora os principais troncos nervosos possam estar intactos, lesões segmentares por esmagamento irão danificar os músculos por dano muscular direto ou por danos em seus pontos motores.

Fuss e Wurzl 10 relataram que a tentativa de correlacionar sinais e sintomas clínicos com a anatomia cirúrgica pode causar alguma confusão pelas controvérsias em relação à sequência de inervação registrada na literatura. Por exemplo, as sequências descritas por Clara 16 (MB; BR; ERLC; ERCC; RS; e ERLC) e por Roseinstein 17 (BR; ERLC; RS; extensor comum dos dedos (ECD); e ERCC) podem sofrer críticas porque sugerem que cada músculo não recebe mais do que um único ramo, e também porque sugerem que há uma sequência lógica de ramificações. Registramos que, na maioria dos nossos casos, a sequência de ramos motores foi: MB; BR; ERLC; ERCC; NIP; e ramos para o MS. No entanto, em dois membros o ramo para o ERLC originava-se do NIP; em quatro, o ramo para o ERCC originava-se do NR: em três destes, no mesmo ponto de divisão do NR em RSNR e NIPe, em apenas um, proximal à divisão. Em seis membros, os ramos para o BR e o ERLC tinham origem em um tronco comum; em sete membros, identificamos mais do que um ramo para o BR; e em nove, mais do que um ramo para o ERLC. Concordamos com Fuss e Wurzl 10 que a sequência relatada por Rosenstein 17 é muito difícil de ocorrer.

Sugerimos que abordagem cirúrgica dos ramos do NR na região do cotovelo pode ser feita com o antebraço em pronação e o cotovelo em extensão, com uma incisão de aproximadamente 13 cm de comprimento, partindo de um ponto 3 cm proximal ao epicôndilo lateral, acompanhando o eixo do rádio. Incisa-se a fáscia na região distal do braço e do antebraço, e identifica-se o espaço entre o MB e o BR. Aprofundar a dissecção nesse espaço permite a identificação do NR com os ramos para o MB, BR, ERLC e ERCC. Mais distalmente, identifica-se o espaço entre o ERCC e o ECD. A dissecção é aprofundada neste espaço, identificando-se o MS e a arcada de Frohse. O NIP, proximalmente à arcada de Frohse, pode ser identificado pela palpação contra a diáfise do rádio. A cabeça superficial do supinador deve ser seccionada acompanhando o trajeto do NIP, expondo-se, desta forma, a porção intramuscular do NIP posterior e os ramos destinados ao MS.

Conclusão

O conhecimento da anatomia dos ramos do NR para os músculos do antebraço é importante quando se realizam procedimentos cirúrgicos na região (como a abordagem do terço proximal e da cabeça do rádio, a liberação das síndromes compressivas do túnel radial e do NIP, e as transferências nervosas distais) para entender a ordem de recuperação da função muscular após uma lesão nervosa. Nossos dados mostram a variabilidade nessa região.