Bolsa Família program and incomplete childhood vaccination in two Brazilian cohorts.

OBJECTIVE: To estimate the effect of being a beneficiary of the Bolsa Família Program (BFP) in the vaccination of children aged 13 to 35 months.
METHODS: Our study was based on all birth records of residents of Ribeirão Preto (SP) and probabilistic sampling with 1/3 of the births of residents of São Luís (MA), selecting low-income children, born in 2010, belonging to the cohorts Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies and eligible for the Bolsa Família program. The information of Cadastro Único (CadÚnico - Single Registry) was used to categorize the receipt of benefit from the BFP (yes or no). The final sample consisted of 532 children in Ribeirão Preto and 1,229 in São Luís. The outcome variable was a childhood vaccine regimen, constructed with BCG, tetravalent, triple viral, hepatitis B, poliomyelitis, rotavirus and yellow fever vaccines. The adjustment variables were: economic class, mother's schooling and mother's skin color. Children with monthly per capita family income of up to R$ 280.00 and/or economic class D/E were considered eligible for the benefit of the BFP. A theoretical model was constructed using a directed acyclic graph to estimate the effect of being a beneficiary of the BFP in the vaccination of low-income children. In the statistical analyses, weighing was used by the inverse of the probability of exposure and pairing by propensity score.
RESULTS: Considering a monthly per capita family income of up to R$ 280.00, being a beneficiary of the BFP had no effect on the childhood vaccination schedule, according to weighing by the inverse of the probability of exposure (SL-coefficient: -0.01; 95%CI -0.07 to 0.04; p = 0.725 and RP-coefficient: 0.04; 95%CI -0.02 to 0.10; p = 0.244) and pairing by propensity score (SL-coefficient: -0.01; 95%CI -0.07 to 0.05; p = 0.744 and RP-coefficient: 0.04; 95%CI -0.02 to 0.10; p = 0.231).
CONCLUSIONS: The receipt of the benefit of the BFP did not influence childhood vaccination, which is one of the conditionalities of the program. This may indicate that this conditionality is not being adequately monitored.

INTRODUCTION

Childhood vaccination positively impacts children's health by favoring the eradication, elimination, prevention and control of several immunopreventable diseases that still cause significant infant morbidity and mortality worldwide. Policies that reduce inequalities in the vaccination situation are essential. In Brazil, the Bolsa Família Program (BFP), a public policy for conditional income transfer to Brazilians in poverty and extreme poverty, stands out.

BFP adopts as eligibility criteria for receiving the benefit the monthly per capita family income and family composition, being eligible families with pregnant, nursing mothers, children and/or adolescents. The families contemplated must comply with some conditionalities: school attendance for children and adolescents, prenatal care for pregnant women, monitoring of child growth and development and compliance with the National Calendar of Vaccination of Children.

Some studies that assess the relationship between receiving the benefit of BFP and childhood vaccination, especially comparing regions with different socioeconomic conditions,. We could not find comparing the data surveyed with information from the Cadastro Único (CadÚnico – Single Registry) of the Ministry of Social Development for social programs of the Brazilian Federal Government.

Shei, et al. found a positive association between receiving BFP benefit and greater vaccination coverage in low-income children. However, a study by Andrade, et al. did not verify such association.

Considering the importance of childhood vaccination and that this is one of the conditionalities to be a beneficiary of the BFP, and also considering the scarcity of studies, the divergence of results and the lack of studies comparing the data with information from CadÚnico, our study aimed to analyze the effect of being a beneficiary of the BFP in the vaccination of children.

METHODS

Study design

This study used data from the Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies (BRISA), developed in two moments: birth (2010) and first follow-up (2011 to 2013), from 13 to 35 months of age. All children had already completed one year of age, having the opportunity to receive all vaccines planned for that age. Data from both municipalities were used in both moments.

Study Population and Sample

In Ribeirão Preto, the BRISA birth cohort included all deliveries of women living in the city that occurred at least in the prior three months in hospital units in 2010. For our study, we selected only children that met the eligibility criteria to receive the Bolsa Família benefit. The final sample consisted of 532 children from families with monthly per capita income of up to R$ 280.00, a proxy for the eligibility criterion. Due to the known income information problems, we also used as a proxy for the eligibility criterion “belonging to class D or E,” according to the economic classification of the Associação Brasileira de Estudos e Pesquisas (ABEP – Brazilian Association of Research Enterprises). Thus, by this second criterion, we selected 244 children belonging to families of economic class D or E, aged 13 to 35 months (Figure 1).

Figure 1

Sample flowcharts of children with per capita income of up to R$ 280.00/economic class D/E belonging to the BRISA birth cohort, at birth and follow-up in children under 3 years of age, Ribeirão Preto (SP) and São Luís (MA), Brazil, 2010–2013.

In São Luís, the BRISA birth cohort was composed of a probabilistic sample of births in hospital units in 2010, with more than 100 deliveries/year, representing 94.7% of these deliveries. The births of newborns (NB) from families living in the municipality for at least three months were randomly selected with a sample interval of one in three births. The sampling was systematic and stratified proportionally to the number of deliveries per hospital. For our study, we selected only children that met the eligibility criterion to receive the BF benefit. Therefore, the final samples were of 1,229 children from families with monthly per capita income of up to R$ 280.00 and 729 children belonging to families of economic class D or E, aged 13 to 35 months (Figure 1).

Variables and Theoretical Model

The theoretical model used to analyze the effect of being a beneficiary of the BFP in childhood vaccination,,– was constructed using a directed acyclic graph (Figure 2), using the DAGitty software (version 2.0 alpha, Johannes Textor). Based on the graph, the assumptions of the relationships between the variables were assumed and the implications of testable independences were derived. The variables identified to compose the minimum set of sufficient adjustment for confounding, based on the criterion of the back door, were: economic class, mother's skin color (self-reported) and mother's schooling.

Figure 2

Directed acyclic graph showing the effect of the benefit of the Bolsa Família Program (BFP) on childhood vaccination.

Outcome Variable

The outcome variable, collected at the time of follow-up, was a “childhood vaccination schedule,” categorized as complete and incomplete. For its construction, the seven vaccines that must be taken in the first year of life were used as parameters, according to the National Calendar of Vaccination of children of the Brazilian Ministry of Health in force since the beginning of 2010. Therefore, we considered one dose for BCG vaccine, three for hepatitis B vaccine, two for rotavirus vaccine, three for polio vaccine, three for tetravalent vaccine, one for yellow fever vaccine and one for viral triple vaccine. Each child had their vaccination schedule categorized as complete or incomplete, according to the recommendations of the Programa Nacional de Imunização (PNI – National Immunization Program). If the child no longer received the recommended number of doses for at least one of the seven vaccines, his vaccination schedule was considered incomplete.

Exposure Variable

The exposure variable, also collected at the time of follow-up, was called “BFP beneficiary” and categorized as “yes” or “no”. In addition to the self-reported data of the cohorts, we also identified: information about the receipt of the BFP, from the CadÚnico database, and benefit value, in the BFP database, both referring to the period from 2011 to 2013. The data were obtained in accordance with the process regulated by Article 11 of Ordinance 10/2012 of the Ministry of Social Development.

The databases were compared by probabilistic pairing with STATA software (version 14.0, StataCorp). In the CadÚnico database, we found 2,057 of the 3,308 children from São Luís, and 1,033 of the 3,805 children from Ribeirão Preto. The variables name and date of birth of the child's mother were used as link keys between the databases and the cohorts, CadÚnico and payment of the benefits of BFP. The information from the CadÚnico database was used to define if the child was a beneficiary or not of BFP and the payment information to identify the values of the benefits.

Information on income, when used in isolation, may present inconsistencies, such as ignorance or omission of income by the informant, which may result in underestimated income values. To reduce this limitation, two variables were used as a proxy for the eligibility criterion for the child to be a beneficiary of BFP, similarly to the study by Schmidt, et al..

The first variable was monthly per capita family income, obtained through the variables number of residents in the household and declared monthly family income. In 2010, the eligibility criterion of the child to receive the BF benefit was to belong to the family of monthly per capita income of up to R$ 140.00. However, for our study, a monthly per capita family income of up to R$ 280.00 was considered as a proxy for the eligibility criterion, to encompass a greater number of low-income children benefiting from BFP and increase the accuracy of the estimates.

Moreover, the database included children with monthly per capita family income between R$ 140.00 and R$ 280.00 that received the benefit of the BFP. Thus, we considered that this value (up to R$ 280.00) still includes low-income children, corroborating studies that also defined cut-off points of monthly per capita family income higher than the eligibility criterion of the child to receive the benefit of BFP,.

The BFP benefit value was included in the cohort information on monthly family income. The value of the benefit – obtained in research in the database – was subtracted from family income.

The other variable used as a proxy for the eligibility criterion was economic class, categorized in A/B, C and D/E, according to strata of the Brazil Criterion, of ABEP, in force from 2010 to 2013. Some economic level indicators tend to be more stable, showing smaller changes over time and less probability of measurement error for household classification. One of these indicators is the economic class, which includes household goods and the head of education. Children that belonged to the poorest families with lower purchasing power, belonging to classes D and E, were considered eligible to receive the benefit of BFP.

Economy class: A/B, C or D/E. Used in the adjustment only when the eligibility criterion for receiving the BF was monthly per capita family income.

Mother's schooling (years of study): ≥ 12, 9 to 11 and 0 to 8.

Mother's skin color (self-reported): white, brown or black.

Adjustment variables

The adjustment variables were obtained from the cohorts at birth.

Statistical Analysis

Absolute and relative frequencies were estimated for the adjustment, exposure and outcome variables. To estimate the effect of being a beneficiary of the BFP in childhood vaccination and to verify the consistency of the results, two estimation procedures were used: pairing by propensity score by the nearest neighbor method and weighting by the inverse of the probability of exposure. First, the predictive model of exposure (BFP beneficiary) was estimated in a multiple logistic regression model, verifying the probability of each participant being a beneficiary of the BFP (this probability is called “propensity score”). This model included the variables economic class and mother's skin color and schooling.

Subsequently, the multiple linear regression explanatory model was estimated to analyze the effect of exposure on the outcome using the teffects ipwra (inverse-probability-weighted regression adjustment) and teffects psmatch (propensity-score matching) routines in the Stata program. In the explanatory model, the coefficients and their respective confidence intervals are interpreted as a difference in the percentage of incomplete vaccination between the groups of beneficiaries and non-beneficiaries of BFP. In this model, only the variable “to be a beneficiary of the BFP” was included as an explanatory variable.

The chi-square test was used to estimate the percentages of participation in the follow-up according to various characteristics. The estimates were also weighted by the inverse of the probability of selection due to differences in the percentage of follow-up according to some variables. In the logistic model, the probabilities of participation in the follow-up were estimated as a function of the predictor variables. The final weight of the weighting process was the multiplication of the inverse of the probability of having participated in the follow-up according to the predictor variables of participation by the inverse of the probability of receiving benefit from BFP, depending on the predictor variables of receiving the benefit (the propensity score).

To verify the balance between the groups (non-beneficiary children and BFP beneficiaries that belonged to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00 and/or class D/E) compared to the adjustment variables, we performed tests through the tebalance summ routine, obtaining the estimates: standardized absolute differences between the means (between −0.2 and 0.2) and variance ratio (between 0.9 and 1.1).

We verified if there was a common support area through the distribution of the propensity score in beneficiaries and non-beneficiaries of the BFP in boxplot. We adopted a 5% significance level and 95% confidence intervals (95%CI). For the analyses, we used Stata statistical package (version 14.0).

Ethical aspects

This research was approved by the Research Ethics Committee of the Hospital Universitário Clementino Fraga Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, opinion No. 223/2009-30. This study was approved by the Research Ethics Committee of Hospital das Clínicas of Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto of Universidade de São Paulo, protocol no. 4.116/2008.

RESULTS

The percentage of children belonging to low-income families (up to R$ 280.00) that did not receive the benefit of BFP was higher in Ribeirão Preto (41.3%) than in São Luís (29.1%) (Table 1). Of these children, in São Luís, 3.6% had a monthly per capita family income of up to R$ 70.00, 22.6% from R$ 71.00 to R$ 140.00, and 73.8% from R$ 141.00 to R$ 280.00. In Ribeirão Preto, these percentages were 2.3% up to R$ 70.00, 13.7% from R$ 71.00 to R$ 140.00 and 84% from R$ 141.00 to R$ 280.00 (data not shown in table).

Table 1

Percentages of vaccination incompleteness, receipt of the Bolsa Família Program benefit and adjustment variables of low-income children, from 13 to 35 months of age, in the birth cohorts BRISA, Ribeirão Preto (SP) and São Luís (MA), Brazil, 2010–2013.

Variables			São Luís				Ribeirão Preto
			N (3.076)e	%	N (1.229)f	%	N (3.435)e	%	N (532)f	%
Vaccine incompletenessa
	BCG Vaccine		17	0.6	9	0.7	72	2.1	10	1.9
	Polio vaccine		135	4.4	74	6.0	98	2.8	15	2.8
	Hepatitis B vaccine		178	5.8	63	5.9	101	2.9	14	2.6
	Tetravalent vaccine		251	8.2	103	8.4	155	4.5	17	3.2
	Yellow fever vaccine		310	10.1	129	10.5	128	3.7	16	3.0
	Triple viral vaccine		341	11.1	153	12.5	155	4.5	28	5.3
	Human rotavirus vaccine		591	19.2	287	23.3	227	6.6	54	10.1
	Childhood vaccination scheduleb		1,045	33.9	460	37.4	422	12.3	81	15.2
Exposure variable
	Beneficiary of the Bolsa Família Program
		No	1,432	46.5	358	29.1	2,683	78.2	219	41.3
		Yes	1,644	53.5	871	70.9	749	21.8	311	58.7
Adjustment variables
	Economy classc
		A/B	565	18.4	42	3.4	1,597	46.5	69	12.9
		C	1,782	57.9	713	58.0	1,594	46.4	353	66.4
		D/E	729	23.7	474	38.6	244	7.1	110	20.7
	Mother's schooling in years
		> 12	419	13.8	27	2.3	745	22.0	9	1.7
		9–11	2,244	73.8	951	78.1	2,172	64.1	334	63.9
		0–8	380	12.4	239	19.6	470	13.9	179	34.3
	Mother's skin colord
		White	539	17.7	151	12.4	2,005	59.2	219	41.9
		Brown	2,089	68.8	888	72.3	1,045	30.9	218	41.7
		Black	409	13.5	182	14.9	336	9.9	86	16.4

Differences between the sums of absolute values and sample, due to lost information; BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies.

Incomplete vaccination according to parameters of the Ministry of Health (MH).

Incomplete childhood vaccination schedule: not having received at least one dose of BCG vaccine, three for hepatitis B, three for poliomyelitis, three for tetravalent, one for yellow fever, one for triple viral and two for human rotavirus. Vaccines from the first year of life, which were part of the National Calendar of Vaccination of Children in early 2010.

economic classification according to the Associação Brasileira de Estudos e Pesquisas (ABEP – Brazilian Association of Research Enterprises)

Mother's skin color (self-reported).

Total number of children at the time of follow-up in children under 3 years, with a health booklet verified.

Children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00.

Children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00 non-beneficiaries of the BFP.

Children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00 beneficiaries of the BFP.

In São Luís, the percentage of incompleteness of the childhood vaccination scheme in low-income children was the same among beneficiaries (37.4%) and non-beneficiaries (37.4%), whereas in Ribeirão Preto the percentage was higher among beneficiaries (17.4%) when compared with non-beneficiaries (12.3%) (Table 1).

Both in São Luís and Ribeirão Preto, among children belonging to low-income families (per capita family income of up to R$ 280.00), being a beneficiary of the BFP had no effect on the childhood vaccination schedule, according to weighting by the inverse of the probability of exposure (São Luís – coefficient: −0.01; 95%CI −0.07 – 0.04; p = 0.708; and Ribeirão Preto – coefficient: 0.04; 95%CI −0.02 – 0.10; p = 0.218) and pairing by propensity score (São Luís – coefficient: −0.01; 95%CI −0.07 – 0.05; p = 0.744; and Ribeirão Preto – coefficient: 0.04; 95%CI −0.02 – 0.10; p = 0.231).

Among children belonging to the families of classes D/E, in both municipalities, being a beneficiary of the BFP also had no effect on the childhood vaccination schedule, according to weighting by the inverse of the probability of exposure (São Luís – coefficient: −0.04; 95CI% −0.11 – 0.03; p = 0.288; and Ribeirão Preto – coefficient: −0.01; 95%CI −0.11 – 0.08; p = 0.827) and pairing by propensity score (São Luís – coefficient: −0.04; 95%CI −0.11 – 0.03; p = 0.312; and Ribeirão Preto – coefficient: −0.01; 95%CI −0.11 – 0.09; p = 0.820).

The BFP also had no effect on childhood vaccination when each vaccine was analyzed individually (BCG vaccine, hepatitis B, human rotavirus, poliomyelitis, tetravalent, triple viral and yellow fever) (Table 2).

Table 2

Estimates for the effect of being a beneficiary of the Bolsa Família Program in the vaccination of low-income children (monthly per capita family income of up to R$ 280.00/economic class D/E), from 13 to 35 months of age. Birth cohorts BRISA, Ribeirão Preto (SP) and São Luís (MA), Brazil, 2010–2013.

Vaccine incompleteness	Children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00. Beneficiary of the Bolsa Família Program
	São Luís (N = 1.229)				Ribeirão Preto (N = 532)
	Weighing by the inverse of the probability of exposure		Propensity score pairing		Weighing by the inverse of the probability of exposure		Propensity score pairing
	Coefficient (IC95%)	p	Coefficient (IC95%)	p	Coefficient (IC95%)	p	Coefficient (IC95%)
Childhood vaccination schedulea	-0.01 (-0.07 – 0.04)	0.708	-0.01 (-0.07 – 0.05)	0.744	0.04 (-0.02 – 0.10)	0.218	0.04 (-0.02 – 0.10)	0.231
BCG Vaccineb	-0.01 (-0.01 – 0.00)	0.634	-0.01 (-0.01 – 0.00)	0.795	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.265	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.264
Hepatitis B vaccinec	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.405	0.01 (-0.00 – 0.04)	0.370	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.291	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.368
Human rotavirus vaccined	0.02 (-0.02 – 0.08)	0.289	0.03 (-0.02 – 0.08)	0.260	-0.02 (-0.07 – 0.02)	0.365	-0.02 (-0.07 – 0.02)	0.357
Polio vaccinee	0.02 (-0.00 – 0.05)	0.101	0.02 (-0.00 – 0.05)	0.097	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.303	0.01 (-0.01 – 0.04)	0.305
Tetravalent vaccinef	0.02 (-0.01 – 0.05)	0.260	0.02 (-0.01 – 0.06)	0.196	-0.01 (-0.03 – 0.03)	0.963	-0.01 (-0.03 – 0.03)	0.975
Triple viral vaccineg	0.01 (-0.03 – 0.05)	0.595	0.01 (-0.03 – 0.05)	0.594	-0.01 (-0.05 – 0.02)	0.425	-0.01 (-0.05 – 0.03)	0.566
Yellow fever vaccineh	0.02 (-0.01 – 0.06)	0.210	0.02 (-0.01 – 0.06)	0.181	0.01 (-0.02 – 0.04)	0.516	0.01 (-0.02 – 0.04)	0.517

BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies; 95%CI confidence interval with a 5% significance level.

Incomplete childhood vaccination schedule: not having received at least one dose of BCG vaccine, three for hepatitis B, three for poliomyelitis, three for tetravalent, one for yellow fever, one for triple viral and two for human rotavirus. Vaccines from the first year of life, which were part of the National Calendar of Vaccination of Children in early 2010.

Incomplete BCG vaccine: not having received at least one dose.

Incomplete hepatitis B vaccine: not having received at least three doses.

Incomplete human rotavirus vaccine: not having received at least two doses.

Incomplete polio vaccine: not having received at least three doses.

Incomplete tetravalent vaccine: not having received at least three doses.

Incomplete triple viral vaccine: not having received at least one dose.

Incomplete yellow fever vaccine: not having received at least one dose.

In both municipalities, when analyzing children, whose families had a monthly per capita family income of up to R$ 140.00 as a criterion for eligibility for the benefit of the BFP (according to the Ministry of Social Development), or the total number of children in the sample, being a beneficiary of BFP also had no effect on the childhood vaccination schedule and for each vaccine alone.

For the childhood vaccination schedule, the balance between the groups of beneficiaries and non-beneficiaries of the BFP was achieved by the two eligibility criteria used for all adjustment variables, suggesting an interchangeability between the groups regarding the variables observed (Table 3). Balance was also obtained between the groups in the other analyses. The Boxplot has shown the existence of a common support area between beneficiaries and non-beneficiaries of BFP.

Table 3

Standardized differences and variance ratios of the adjustment variables to estimate the effect of being a beneficiary of the Bolsa Família Program in the vaccination of children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00/economic class D/E, from 13 to 35 months of age, in the birth cohorts BRISA, São Luís (MA) and Ribeirão Preto (SP), Brazil, 2010–2013.

Adjustment variables		Children belonging to families with monthly per capita income of up to R$ 280.00 beneficiaries of the BFP.
		Gross		Weighing by the inverse of the probability of survival		Propensity score pairing
		Standardized difference	Variance ratio	Standardized difference	Variance ratio	Standardized difference	Variance ratio
São Luís (n = 1.229)
Economy classa
	A/B
	C	-0.01	1.00	-0.00	1.00	-0.00	1.00
	D/E	0.07	1.03	0.00	1.00	0.00	1.00
Mother's schooling in years
	> 12
	9–12	-0.00	1.00	-0.00	1.00	-0.00	1.00
	0–8	0.05	1.09	0.00	1.00	0.00	1.00
Mother's skin colorb
	White
	Brown	0.01	0.98	0.00	0.99	0.00	0.99
	Black	0.04	1.08	-0.00	0.99	0.00	1.00
Ribeirão Preto (n = 532)
Economy classa
	A/B
	C	0.11	0.92	-0.00	1.00	-0.01	1.00
	D/E	0.09	1.15	0.00	1.00	0.00	1.00
Mother's schooling in years
	> 12
	9–12	-0.34	1.24	0.01	0.99	-0.00	1.00
	0–8	0.36	1.31	-0.01	0.99	0.01	1.00
Mother's skin colorb
	White
	Brown	0.28	1.11	-0.01	0.99	-0.00	0.99
	Black	0.05	1.10	0.01	1.02	0.00	1.00

BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies.

Economic classification according to the Associação Brasileira de Estudos e Pesquisas (ABEP – Brazilian Association of Research Enterprises)

Mother's skin color (self-reported).

DISCUSSION

In our study, we observed that being a beneficiary of the Bolsa Família program had not affected childhood vaccination in children belonging to low-income families, both in São Luís and Ribeirão Preto.

One of the limitations of this research is the selection bias due to losses in the follow-up of the cohort. However, we sought to reduce this possible bias by weighting the estimates also by the inverse of the probability of participation in the follow-up, in addition to the propensity score. Another possible limitation is the confounding bias by omitted variable. Despite the use of the directed acyclic graph to represent the theoretical model, if this model does not reflect reality, the adjustment performed using the variables identified by the back door criterion may not have been sufficient to remove the confusion. However, we consider the possibility of confounding by an omitted or inadequately specified variable (e.g., occupation of the head of household) to be small, because we included in the adjustment three variables for measuring socioeconomic status, which is the main confounding of the association studied.

Among the strengths of the study, we point out the comparative analysis between two municipalities with different socioeconomic conditions, which gives more consistency to the results.

Pairing was used based on the propensity score and weighting by the inverse of the probability of exposure to evaluate the effect of BFP on vaccination of low-income children, and reduce confounding bias. Different from the weighting by the inverse of the probability of exposure, the pairing by propensity score tends to present greater internal validity and lower external validity of the data.

Despite the lower percentage of low-income children not contemplated by the BFP in São Luís (29.1%) compared to Ribeirão Preto (41.3%), the percentage of incompleteness of the childhood vaccination schedule, also in low-income children, was higher in São Luís (37.4%) compared with Ribeirão Preto (15.2%). The percentage of incompleteness, however, was high in both municipalities. In general, comparatively poorer regions, such as São Luís, have more low-income families contemplated by BFP and higher vaccination incompleteness–,,,,.

Vaccination incompleteness is higher in low-income children, and receiving the benefit of the BFP did not influence childhood vaccination, either for each vaccine alone or for all of them, in both municipalities. Compliance with the National Child Vaccination Calendar is one of the conditionalities for children to keep being a beneficiary of BFP. However, this monitoring may not be effective. BFP does not seem to be able to improve childhood vaccination, which is an important health indicator. Either conditionality is not being adequately observed, or perhaps only it alone is not sufficient to ensure vaccination coverage if other actions are not implemented, such as the expansion of primary care and the availability of vaccines in health centers.

Another study with low-income children with representativeness for three large areas of Brazil (Northeast, Southeast/South and North/Midwest regions), found no influence of BFP on childhood vaccination. In our study, propensity score was used in the statistical analysis. However, the research was conducted in the second year of implementation of Bolsa Família (2005), when the program had not yet undergone moments of great expansion, and monitoring of health conditionalities was still being implemented. Our study was conducted from 2011 to 2013, when the program was already consolidated.

Other studies found results different from those of our investigation, with a positive association between receiving income-conditioned transfer program benefit and greater infant vaccination coverage,. The study by Shei, et al. also evaluated the BFP and used a propensity score in its statistical analyses; however, unlike our study, it had no municipal coverage, as it was restricted to a low-income community in Salvador. The authors also emphasized that the research participants were linked to a local health center, which may have favored access to health services and, consequently, a better monitoring of conditionalities, including childhood vaccination.

A demographic and health survey conducted in India from 2007 to 2008, with children aged 12 to 23 months, used a propensity score and identified an increase in childhood vaccination rates in children benefiting from a conditional income transfer program. In the Indian study, reported vaccination information was also considered, in addition to data from children that presented proof of vaccination status. The effect of the conditional income transfer program on vaccination tended to disappear when only data of children with immunization cards were considered, suggesting that the positive association observed occurred due to measurement bias. In our study, only vaccination data recorded on the child's card were considered.

A conditional income transfer program that has demonstrated a possible increase in the use of preventive health services, including childhood vaccination, is the Opportunities program in Mexico, which has improved health outcomes, growth and child development. The performance of the program results from a more effective control of conditionalities, including those related to health, by a structured information system that accompany beneficiary families. The benefit is transferred to the families each two months, but only occur if the conditionalities are met by the beneficiaries.

We showed that being a beneficiary of the BFP did not influence the vaccination percentages of low-income children in two Brazilian municipalities located in two regions with different socioeconomic conditions. Therefore, it is important to improve both the monitoring of the conditionality of the program and the monitoring of the vaccination situation, since the percentages of vaccine incompleteness in children benefiting from the BFP were high.

INTRODUÇÃO

A vacinação infantil impacta positivamente a saúde das crianças ao favorecer a erradicação, eliminação, prevenção e controle de diversas doenças imunopreveníveis, que ainda acarretam significativa morbimortalidade infantil no mundo. Políticas que minimizem as desigualdades na situação vacinal são fundamentais. No Brasil, destaca-se o Programa Bolsa Família (PBF), política pública de transferência condicionada de renda aos brasileiros em situação de pobreza e extrema pobreza.

O PBF adota como critérios de elegibilidade para o recebimento do benefício a renda familiar per capita mensal e a composição familiar, sendo elegíveis as famílias com gestante, nutriz, criança e/ou adolescente. As famílias contempladas ficam obrigadas a cumprir algumas condicionalidades: frequência escolar para crianças e adolescentes, realização de prénatal para as gestantes, acompanhamento do crescimento e desenvolvimento infantil e cumprimento do Calendário Nacional de Vacinação da Criança.

São poucos os trabalhos que avaliam a relação entre o recebimento do benefício do PBF e a vacinação infantil, especialmente comparando regiões com diferentes condições socioeconômicas,. Não foram encontrados estudos que comparassem os dados coletados por meio de pesquisa com as informações do Cadastro Único (CadÚnico) do Ministério do Desenvolvimento Social para programas sociais do Governo Federal.

Shei et al. encontraram associação positiva entre receber benefício do PBF e maior cobertura vacinal infantil em crianças de baixa renda. Entretanto, o estudo de Andrade et al. não verificou tal associação.

Considerando a importância da vacinação infantil e que esta é uma das condicionalidades para ser beneficiário do PBF, e considerando ainda a escassez de estudos, a divergência de resultados e a ausência de pesquisa que compare os dados com informações do CadÚnico, o presente estudo objetivou analisar o efeito de ser beneficiário do PBF na vacinação de crianças.

MÉTODOS

Delineamento do Estudo

Este estudo usou dados das coortes de nascimentos Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies (BRISA), desenvolvidas em dois momentos: nascimento (2010) e primeiro seguimento (2011 a 2013), dos 13 aos 35 meses de idade. Todas as crianças já tinham completado um ano de idade, tendo a oportunidade de receber todas as vacinas previstas para essa idade. Foram utilizados os dados dos dois municípios, nos dois momentos.

População e Amostra do Estudo

Em Ribeirão Preto, a coorte de nascimento BRISA incluiu todos os partos de mulheres residentes no município ocorridos há no mínimo três meses, em unidades hospitalares, no ano de 2010. Para este estudo, foram selecionadas apenas crianças que preenchiam o critério de elegibilidade para recebimento do benefício do PBF. Com isso, a amostra final foi de 532 crianças de famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00, proxy do critério de elegibilidade. Devido aos conhecidos problemas de informação da renda, foi usado também como proxy do critério de elegibilidade pertencer à classe D ou E, segundo a classificação econômica da Associação Brasileira de Empresas de Pesquisa (Abep). Assim, por este segundo critério, foram selecionadas 244 crianças pertencentes a famílias de classe econômica D ou E, na faixa etária de 13 a 35 meses de idade (Figura 1).

Figura 1

Fluxogramas amostrais de crianças com renda per capita de até R$ 280,00/classe econômica D/E pertencentes à coorte de nascimento BRISA, ao nascimento e no seguimento em menores de 3 anos, Ribeirão Preto (SP) e São Luís (MA), Brasil, 2010–2013.

Em São Luís, a coorte de nascimento BRISA foi composta por amostra probabilística dos nascimentos ocorridos em unidades hospitalares em 2010, com mais de 100 partos/ano, representando 94,7% desses partos. Os nascimentos de recém-nascidos (RN) de famílias residentes no município há no mínimo três meses foram sorteados com intervalo amostral de um a cada três nascimentos. A amostragem foi sistemática e estratificada proporcionalmente ao número de partos por hospital. Neste estudo, foram selecionadas apenas crianças que preenchiam proxy do critério de elegibilidade para recebimento do benefício do PBF. Com isso, as amostras finais foram de 1.229 crianças de famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 e 729 crianças pertencentes a famílias de classe econômica D ou E, na faixa etária de 13 a 35 meses de idade (Figura 1).

Variáveis e Modelo Teórico

O modelo teórico utilizado para analisar o efeito de ser beneficiário do PBF na vacinação infantil,,– foi construído por meio de gráfico acíclico direcionado (Figura 2), utilizando-se o software DAGitty (versão 2.0 alfa, Johannes Textor). A partir do gráfico foram assumidos os pressupostos das relações entre as variáveis e derivadas as implicações de independências testáveis. As variáveis identificadas para compor o conjunto mínimo suficiente de ajuste para confundimento, com base no critério da porta de trás, foram: classe econômica, cor de pele da mãe (autorrelatada) e escolaridade da mãe.

Figura 2

Gráfico acíclico direcionado referente ao efeito do benefício do Programa Bolsa Família (PBF) na vacinação infantil.

Variável-Desfecho

A variável-desfecho, coletada no momento do seguimento, foi “esquema vacinal infantil”, categorizado em completo e incompleto. Para sua construção, foram utilizadas as sete vacinas que devem ser tomadas no primeiro ano de vida, de acordo com o Calendário Nacional de Vacinação da Criança do Ministério da Saúde vigente desde o início do ano de 2010. Portanto, considerou-se como esquema completo: uma dose para a vacina BCG, três para vacina contra a hepatite B, duas para vacina contra o rotavírus, três para vacina contra a poliomielite, três para tetravalente, uma para vacina contra a febre amarela e uma para tríplice viral. Cada criança teve seu esquema vacinal categorizado como completo ou incompleto, de acordo com o recomendado pelo Programa Nacional de Imunização (PNI). Se a criança deixou de receber o número de doses preconizadas para pelo menos uma das sete vacinas, seu esquema vacinal foi considerado incompleto.

Variável de Exposição

A variável de exposição, também coletada no momento do seguimento, foi denominada “beneficiário do PBF” e categorizada em sim ou não. Além dos dados autorreferidos das coortes, também foram identificados: informações sobre recebimento do PBF, por meio do banco de dados do CadÚnico, e valor do benefício, no banco de dados do PBF, ambos referentes ao período de 2011 a 2013. Os dados foram obtidos em conformidade com o processo regulado pelo artigo 11 da Portaria 10/2012 do Ministério do Desenvolvimento Social.

Os bancos de dados foram comparados por meio de pareamento probabilístico, com o software STATA (versão 14.0, StataCorp). No banco de dados do CadÚnico, foram encontradas 2.057 das 3.308 crianças de São Luís, e 1.033 das 3.805 crianças de Ribeirão Preto. Foram utilizadas as variáveis nome e data de nascimento da mãe da criança como chaves de ligação entre os bancos de dados e as coortes, CadÚnico e de pagamento dos benefícios do PBF. Utilizaram-se as informações do banco de dados do CadÚnico para definir se a criança era beneficiária ou não do PBF e as de pagamento para identificar os valores dos benefícios.

As informações sobre renda, quando utilizadas de forma isolada, podem apresentar inconsistências, como desconhecimento ou omissão de rendimentos pelo informante, o que pode resultar em valores de rendimento subestimados. Para reduzir esta limitação, empregaram-se duas variáveis como proxy do critério de elegibilidade para a criança ser beneficiária do PBF, de modo semelhante ao estudo de Schmidt et al.

A primeira variável foi renda familiar per capita mensal, obtida por meio das variáveis número de residentes no domicílio e renda familiar mensal declarada. Em 2010, o critério de elegibilidade da criança para recebimento do benefício do PBF era pertencer a família de renda per capita mensal de até R$ 140,00. Contudo, para o presente estudo, foi considerada renda familiar per capita mensal de até R$ 280,00 como proxy do critério de elegibilidade, a fim de contemplar um maior número de crianças de baixa renda beneficiárias do PBF e aumentar a precisão das estimativas.

Além disso, no banco de dados, constavam crianças com renda familiar per capita mensal entre R$ 140,00 e R$ 280,00 que recebiam o benefício do PBF. Desta forma, considerou-se que esse valor (até R$ 280,00) ainda contempla crianças de baixa renda, corroborando estudos que também definiram pontos de corte de renda familiar per capita mensal maiores que o critério de elegibilidade da criança para recebimento do benefício do PBF,.

O valor do benefício do PBF estava incluso na informação das coortes sobre renda familiar mensal. O valor do benefício – obtido em pesquisa no banco de dados – foi subtraído da renda familiar.

A outra variável utilizada como proxy do critério de elegibilidade foi classe econômica, categorizada em A/B, C e D/E, segundo estratos do Critério Brasil, da ABEP, em vigor nos anos de 2010 a 2013. Alguns indicadores de nível econômico tendem a ser mais estáveis, apresentando menores mudanças ao longo do tempo e menor probabilidade de erro de aferição para a classificação das famílias. Um destes indicadores é a classe econômica, que contempla bens domésticos e grau de escolaridade do chefe de família. Foram consideradas como elegíveis ao recebimento do benefício do PBF crianças que pertenciam às famílias mais pobres, com menor poder de compra, pertencentes às classes D e E.

Classe econômica: A/B, C ou D/E. Utilizada no ajuste apenas quando o critério de elegibilidade ao recebimento do PBF foi renda familiar per capita mensal.

Escolaridade da mãe (anos de estudo): ≥ 12, 9 a 11, 0 a 8.

Cor de pele da mãe (autorreferida): branca, parda ou preta.

Variáveis de Ajuste

As variáveis de ajuste foram obtidas das coortes, ao nascimento.

Análise Estatística

Estimaram-se frequências absolutas e relativas para as variáveis de ajuste, exposição e desfecho. Para estimar o efeito de ser beneficiário do PBF na vacinação infantil e verificar a consistência dos resultados, foram utilizados dois procedimentos de estimação: pareamento por escore de propensão pelo método do vizinho mais próximo e ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição. Primeiramente, estimou-se o modelo preditivo da exposição (beneficiário do PBF) em modelo de regressão logística múltipla, verificando-se a probabilidade de cada participante ser beneficiário do PBF (essa probabilidade é denominada “escore de propensão”). Nesse modelo foram incluídas as variáveis classe econômica, cor da pele e escolaridade materna.

Posteriormente, estimou-se o modelo explicativo de regressão linear múltipla para análise do efeito da exposição no desfecho por meio das rotinas teffects ipwra (inverse-probability-weighted regression adjustment) e teffects psmatch (propensity-score matching), no programa Stata. No modelo explicativo, os coeficientes e seus respectivos intervalos de confiança são interpretados como diferença no percentual de vacinação incompleta entre os grupos de beneficiários e não beneficiários do PBF. Nesse modelo, apenas a variável “ser beneficiário do PSF” foi incluída como explicativa.

O teste do qui-quadrado foi utilizado para estimar os percentuais de participação no seguimento de acordo com várias características. Como houve diferenças no percentual de seguimento de acordo com algumas variáveis, as estimativas também foram ponderadas pelo inverso da probabilidade de seleção. No modelo logístico, foram estimadas as probabilidades de participação no seguimento em função das variáveis preditoras. O peso final do processo de ponderação foi a multiplicação do inverso da probabilidade de ter participado no seguimento em função das variáveis preditoras da participação pelo inverso da probabilidade de receber benefício do PBF, em função das variáveis preditoras do recebimento do benefício (o escore de propensão).

Para verificar o balanceamento entre os grupos (crianças não beneficiárias e beneficiarias do PBF que pertenciam às famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 e/ou classe D/E) em relação às variáveis de ajuste, foram realizados testes por meio da rotina tebalance summ, com obtenção das estimativas: diferenças absolutas padronizadas entre as médias (entre −0,2 e 0,2) e razão de variância (entre 0,9 a 1,1).

Verificou-se se havia área de suporte comum por meio da distribuição do escore de propensão em beneficiários e não beneficiários do PBF em boxplot. Foram fixados níveis de significância de 5% e adotados intervalos de 95% de confiança (IC95%). Empregou-se nas análises o pacote estatístico Stata (versão 14.0).

Aspectos Éticos

Em São Luís, a pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa (CEP) do Hospital Universitário da Universidade Federal do Maranhão, por meio do Parecer nº 223/2009-30. Em Ribeirão Preto, foi aprovada pelo CEP do Hospital das Clínicas de Ribeirão Preto e da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, sob o Protocolo nº 4.116/2008.

RESULTADOS

O percentual de crianças pertencentes a famílias de baixa renda (até R$ 280,00) que não recebiam o benefício do PBF foi maior em Ribeirão Preto (41,3%) do que em São Luís (29,1%) (Tabela 1). Destas crianças, em São Luís, 3,6% tinham renda familiar per capita mensal de até R$ 70,00, 22,6% de R$ 71,00 a R$ 140,00, e 73,8% de R$ 141,00 a R$ 280,00. Em Ribeirão Preto, estes percentuais foram de 2,3% até R$ 70,00, 13,7% de R$ 71,00 a R$ 140,00 e 84% de R$ 141,00 a R$ 280,00 (dados não apresentados em tabela).

Tabela 1

Percentuais de incompletude vacinal, recebimento do benefício do Programa Bolsa Família e variáveis de ajuste de crianças de baixa renda, de 13 a 35 meses de idade, nas coortes de nascimento BRISA, Ribeirão Preto (SP) e São Luís (MA), Brasil, 2010–2013.

Variáveis			São Luís				Ribeirão Preto
			N (3.076)e	%	N (1.229)f	%	N (3.435)e	%	N (532)f	%
Incompletude vacinala
	Vacina BCG		17	0,6	9	0,7	72	2,1	10	1,9
	Vacina poliomielite		135	4,4	74	6,0	98	2,8	15	2,8
	Vacina hepatite B		178	5,8	63	5,9	101	2,9	14	2,6
	Vacina tetravalente		251	8,2	103	8,4	155	4,5	17	3,2
	Vacina febre amarela		310	10,1	129	10,5	128	3,7	16	3,0
	Vacina tríplice viral		341	11,1	153	12,5	155	4,5	28	5,3
	Vacina rotavírus humano		591	19,2	287	23,3	227	6,6	54	10,1
	Esquema vacinal infantilb		1.045	33,9	460	37,4	422	12,3	81	15,2
Variável de exposição
	Beneficiário do Programa Bolsa Família
		Não	1.432	46,5	358	29,1	2.683	78.2	219	41,3
		Sim	1.644	53,5	871	70,9	749	21,8	311	58,7
Variáveis de ajuste
	Classe econômicac
		A/B	565	18,4	42	3,4	1.597	46,5	69	12,9
		C	1.782	57,9	713	58,0	1.594	46,4	353	66,4
		D/E	729	23,7	474	38,6	244	7.1	110	20,7
	Escolaridade da mãe em anos
		> 12	419	13,8	27	2,3	745	22,0	9	1,7
		9 a 11	2.244	73,8	951	78,1	2.172	64,1	334	63,9
		0 a 8	380	12,4	239	19,6	470	13,9	179	34,3
	Cor de pele da mãed
		Branca	539	17,7	151	12,4	2.005	59,2	219	41,9
		Parda	2.089	68,8	888	72,3	1.045	30,9	218	41,7
		Preta	409	13,5	182	14,9	336	9,9	86	16,4

Diferenças entre os somatórios dos valores absolutos e amostra, devido a informações perdidas; BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies.

Vacinação incompleta segundo parâmetros do Ministério da Saúde (MS).

Esquema vacinal infantil incompleto: não ter recebido pelo menos uma dose da vacina BCG, três para hepatite B, três para poliomielite, três da tetravalente, uma para febre amarela, uma da tríplice viral e duas para o rotavírus humano. Vacinas do primeiro ano de vida, que faziam parte do Calendário Nacional de Vacinação da Criança no início de 2010.

Classe econômica segundo Associação Brasileira de Estudos e Pesquisas (Abep).

Cor de pele da mãe (autorreferida).

Total de crianças do momento do seguimento em menores de 3 anos de vida, com caderneta de saúde visualizada.

Crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00.

Crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 não beneficiárias do PBF.

Crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 beneficiárias do PBF.

Em São Luís, o percentual de incompletude do esquema vacinal infantil nas crianças de baixa renda foi igual entre beneficiários (37,4%) e não beneficiários (37,4%), enquanto em Ribeirão Preto foi maior entre beneficiários (17,4%) em relação aos não beneficiários (12,3%) (Tabela 1).

Tanto em São Luís como em Ribeirão Preto, entre as crianças pertencentes a famílias de baixa renda (renda familiar per capita de até R$ 280,00), ser beneficiário do PBF não teve efeito no esquema vacinal infantil, segundo ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição (São Luís - coeficiente: −0,01; IC95% −0,07 – 0,04; p = 0,708; e Ribeirão Preto - coeficiente: 0,04; IC95% −0,02 – 0,10; p = 0,218) e pareamento por escore de propensão (São Luís - coeficiente: −0,01; IC95% −0,07 – 0,05; p = 0,744; e Ribeirão Preto - coeficiente: 0,04; IC95% −0,02 – 0,10; p = 0,231).

Entre as crianças pertencentes às famílias das classes D/E, nos dois municípios, ser beneficiário do PBF também não teve efeito no esquema vacinal infantil, segundo ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição (São Luís - coeficiente: −0,04; IC95% −0,11 – 0,03; p = 0,288; e Ribeirão Preto - coeficiente: −0,01; IC95% −0,11 – 0,08; p = 0,827) e pareamento por escore de propensão (São Luís - coeficiente: −0,04; IC95% −0,11 – 0,03; p = 0,312; e Ribeirão Preto - coeficiente: −0,01; IC95% −0,11 – 0,09; p = 0,820).

Também não houve efeito do PBF na vacinação infantil quando se analisou cada vacina isoladamente (vacina BCG, hepatite B, rotavírus humano, poliomielite, tetravalente, tríplice viral e febre amarela) (Tabela 2).

Tabela 2

Estimativas para o efeito de ser beneficiário do Programa Bolsa Família na vacinação de crianças de baixa renda (renda familiar per capita mensal de até R$ 280,00/classe econômica D/E), de 13 a 35 meses de idade. Coortes de nascimento BRISA, Ribeirão Preto (SP) e São Luís (MA), Brasil, 2010–2013.

Incompletude vacinal	Crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 Beneficiárias do Programa Bolsa Família
	São Luís (N = 1.229)				Ribeirão Preto (N = 532)
	Ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição		Pareamento por escore de propensão		Ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição		Pareamento por escore de propensão
	Coeficiente (IC95%)	p	Coeficiente (IC95%)	p	Coeficiente (IC95%)	p	Coeficiente (IC95%)	p
Esquema vacinal infantila	-0,01 (-0,07 – 0,04)	0,708	-0,01 (-0,07 – 0,05)	0,744	0,04 (-0,02 – 0,10)	0,218	0,04 (-0,02 – 0,10)	0,231
Vacina BCGb	-0,01 (-0,01 – 0,00)	0,634	-0,01 (-0,01 – 0,00)	0,795	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,265	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,264
Vacina hepatite Bc	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,405	0,01 (-0,00 – 0,04)	0,370	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,291	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,368
Vacina rotavírusd	0,02 (-0,02 – 0,08)	0,289	0,03 (-0,02 – 0,08)	0,260	-0,02 (-0,07 – 0,02)	0,365	-0,02 (-0,07 – 0,02)	0,357
Vacina poliomielitee	0,02 (-0,00 – 0,05)	0,101	0,02 (-0,00 – 0,05)	0,097	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,303	0,01 (-0,01 – 0,04)	0,305
Vacina tetravalentef	0,02 (-0,01 – 0,05)	0,260	0,02 (-0,01 – 0,06)	0,196	-0,01 (-0,03 – 0,03)	0,963	-0,01 (-0,03 – 0,03)	0,975
Vacina tríplice viralg	0,01 (-0,03 – 0,05)	0,595	0,01 (-0,03 – 0,05)	0,594	-0,01 (-0,05 – 0,02)	0,425	-0,01 (-0,05 – 0,03)	0,566
Vacina febre amarelah	0,02 (-0,01 – 0,06)	0,210	0,02 (-0,01 – 0,06)	0,181	0,01 (-0,02 – 0,04)	0,516	0,01 (-0,02 – 0,04)	0,517

BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies; IC95% intervalo de confiança com nível de significância de 5%.

Esquema vacinal infantil incompleto: não ter recebido pelo menos uma dose da vacina BCG, três para hepatite B, três para poliomielite, três da tetravalente, uma para febre amarela, uma da tríplice viral e duas para o rotavírus humano. Vacinas do primeiro ano de vida, que faziam parte do Calendário Nacional de Vacinação da Criança no início de 2010.

Vacina BCG incompleta: não ter recebido pelo menos uma dose.

Vacina hepatite B incompleta: não ter recebido pelo menos três doses.

Vacina rotavírus humano incompleta: não ter recebido pelo menos duas doses.

Vacina poliomielite incompleta: não ter recebido pelo menos três doses.

Vacina tetravalente incompleta: não ter recebido pelo menos três doses.

Vacina tríplice viral incompleta: não ter recebido pelo menos uma dose.

Vacina febre amarela incompleta: não ter recebido pelo menos uma dose.

Nos dois municípios, ao se analisar as crianças cujas famílias tinham renda familiar per capita mensal de até R$ 140,00 como critério de elegibilidade ao benefício do PBF (segundo o Ministério do Desenvolvimento Social), ou o total de crianças da amostra, ser beneficiário do PBF também não teve efeito no esquema vacinal infantil e para cada vacina isoladamente.

Para o esquema vacinal infantil, alcançou-se o balanceamento entre os grupos de beneficiários e não beneficiários do PBF pelos dois critérios de elegibilidade utilizados para todas as variáveis de ajuste, sugerindo haver permutabilidade entre os grupos em relação às variáveis observadas (Tabela 3). Também obteve-se balanceamento entre os grupos nas demais análises. O boxplot demonstrou haver área de suporte comum entre beneficiários e não beneficiários do PBF.

Tabela 3

Diferenças padronizadas e razões de variância das variáveis de ajuste para estimar o efeito de ser beneficiário do Programa Bolsa Família na vacinação de crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00/classe econômica D/E, de 13 a 35 meses de idade, nas coortes de nascimento BRISA, São Luís (MA) e Ribeirão Preto (SP), Brasil, 2010-2013.

Variáveis de ajuste		Crianças pertencentes a famílias com renda per capita mensal de até R$ 280,00 beneficiárias e não beneficiárias do Programa Bolsa Família
		Bruto		Ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição		Pareamento por escore de propensão
		Diferença padronizada	Razão de variância	Diferença padronizada	Razão de variância	Diferença padronizada	Razão de variância
São Luís (n = 1.229)
Classe econômicaa
	A/B
	C	-0,01	1,00	-0,00	1,00	-0,00	1,00
	D/E	0,07	1,03	0,00	1,00	0,00	1,00
Escolaridade da mãe em anos
	> 12
	9 a 12	-0,00	1,00	-0,00	1,00	-0,00	1,00
	0 a 8	0,05	1,09	0,00	1,00	0,00	1,00
Cor de pele da mãeb
	Branca
	Parda	0,01	0,98	0,00	0,99	0,00	0,99
	Preta	0,04	1,08	-0,00	0,99	0,00	1,00
Ribeirão Preto (n = 532)
Classe econômicaa
	A/B
	C	0,11	0,92	-0,00	1,00	-0,01	1,00
	D/E	0,09	1,15	0,00	1,00	0,00	1,00
Escolaridade da mãe em anos
	> 12
	9 a 12	-0,34	1,24	0,01	0,99	-0,00	1,00
	0 a 8	0,36	1,31	-0,01	0,99	0,01	1,00
Cor de pele da mãeb
	Branca
	Parda	0,28	1,11	-0,01	0,99	-0,00	0,99
	Preta	0,05	1,10	0,01	1,02	0,00	1,00

BRISA: Brazilian Ribeirão Preto and São Luís Birth Cohort Studies.

Classe econômica segundo Associação Brasileira de Estudos e Pesquisas (Abep).

Cor de pele da mãe (autorreferida).

DISCUSSÃO

Neste estudo, observou-se que ser beneficiário do PBF não teve efeito sobre a vacinação infantil em crianças pertencentes a famílias de baixa renda, tanto em São Luís quanto em Ribeirão Preto.

Uma das limitações da pesquisa é o viés de seleção, por causa de perdas ocorridas no seguimento da coorte. Entretanto, buscou-se reduzir esse possível viés por meio da ponderação das estimativas também pelo inverso da probabilidade de participação no seguimento, além do escore de propensão. Outra limitação possível é o viés de confundimento por variável omitida. Apesar do uso do gráfico acíclico direcionado para representar o modelo teórico, se esse modelo não refletir a realidade, o ajuste realizado utilizando as variáveis identificadas pelo critério da porta de trás pode não ter sido suficiente para remover o confundimento. Contudo, consideramos pequena a possibilidade de confundimento por variável omitida ou inadequadamente especificada (por exemplo, ocupação do chefe de família), por termos incluído no ajuste três variáveis de mensuração do nível socioeconômico, que é o principal confundidor da associação estudada.

Dentre os pontos fortes do estudo, destaca-se a análise comparativa entre dois municípios com condições socioeconômicas diferentes, o que dá mais consistência aos resultados.

Empregou-se pareamento com base no escore de propensão e ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição para avaliar o efeito do PBF na vacinação de crianças de baixa renda, e reduzir viés de confundimento. Diferentemente da ponderação pelo inverso da probabilidade de exposição, o pareamento por escore de propensão tende a apresentar maior validade interna e menor validade externa dos dados.

Apesar do menor percentual de crianças de baixa renda não contempladas pelo PBF em São Luís (29,1%) em comparação com Ribeirão Preto (41,3%), o percentual de incompletude do esquema vacinal infantil, também em crianças de baixa renda, foi maior em São Luís (37,4%) em relação a Ribeirão Preto (15,2%). O percentual de incompletude, entretanto, foi elevado nos dois municípios. Geralmente, regiões comparativamente mais pobres, como São Luís, têm mais famílias de baixa renda contempladas pelo PBF e maior incompletude vacinal–,,,,.

A incompletude vacinal é maior nas crianças de baixa renda, e receber o benefício do PBF não teve influência sobre a vacinação infantil, seja para cada vacina isoladamente ou para o conjunto delas, nos dois municípios. O cumprimento do Calendário Nacional de Vacinação da Criança é uma das condicionalidades para manter o recebimento do benefício do PBF pelas crianças. Contudo, esse monitoramento pode não estar sendo efetivo. O PBF parece não estar conseguindo melhorar esse indicador de saúde tão importante, que é a vacinação infantil. Ou a condicionalidade não está sendo observada adequadamente, ou talvez somente ela, isoladamente, não seja suficiente para garantir a cobertura vacinal se outras ações não forem implementadas, tais como a ampliação da atenção primária e a disponibilidade de vacinas nas unidades básicas de saúde.

Outro estudo, também com crianças de baixa renda e com representatividade para três grandes áreas do Brasil (regiões Nordeste, Sudeste/Sul e Norte/Centro-Oeste), não encontrou influência do PBF na vacinação infantil. No estudo, foi utilizado escore de propensão na análise estatística. Entretanto, a pesquisa foi realizada logo no segundo ano de implantação do Bolsa Família (2005), quando o programa ainda não havia passado por momentos de grande expansão, e o monitoramento das condicionalidades de saúde ainda estava sendo implementado. O presente estudo foi realizado de 2011 a 2013, quando o programa já estava consolidado.

Outros estudos encontraram resultados diferentes dos da presente investigação, com associação positiva entre receber benefício de programa de transferência condicionada de renda e maior cobertura vacinal infantil,. O estudo de Shei et al. também avaliou o PBF e fez uso de escore de propensão em suas análises estatísticas, mas, diferentemente deste estudo, não tinha abrangência municipal, pois ficou restrito a uma comunidade de baixa renda de Salvador. Os autores ainda ressaltaram que participantes da pesquisa estavam ligados a uma unidade de saúde local, o que pode ter favorecido o acesso aos serviços de saúde e, com isso, um melhor acompanhamento das condicionalidades, incluindo a vacinação infantil.

Pesquisa demográfica e de saúde realizada na Índia, de 2007 a 2008, com crianças de 12 a 23 meses, fez uso de escore de propensão e identificou aumento nas taxas de vacinação infantil em crianças beneficiárias de programa de transferência condicionada de renda. No estudo indiano, foram consideradas também informações relatadas de vacinação, além de dados das crianças que apresentavam comprovação da situação vacinal. O efeito do programa de transferência condicionada de renda na vacinação tendeu a desaparecer quando foram considerados apenas os dados de crianças com cartões de imunização, sugerindo que a associação positiva observada tenha ocorrido devido a viés de aferição. No presente estudo, foram considerados apenas os dados de vacinação anotados no cartão da criança.

Um programa de transferência condicionada de renda que tem demostrado possível aumento na utilização de serviços de saúde preventivos, incluindo a vacinação infantil, é o programa Oportunidades, no México, que melhorou resultados de saúde, crescimento e desenvolvimento infantil. O desempenho do programa resulta de um controle mais efetivo das condicionalidades, incluindo aquelas relacionadas à saúde, por meio de um estruturado sistema de informação para acompanhar as famílias beneficiárias. As transferências de renda são bimestrais, mas só ocorrem se as condicionalidades forem cumpridas pelos beneficiários.

No presente estudo, como demonstramos, ser beneficiário do PBF não influenciou nos percentuais de vacinação de crianças de baixa renda em dois municípios brasileiros situados em duas regiões com diferentes condições socioeconômicas. Portanto, é importante melhorar tanto o acompanhamento da condicionalidade do programa quanto o monitoramento da situação vacinal, uma vez que os percentuais de incompletude vacinal em crianças beneficiárias do PBF foram elevados.