COVID-19 findings identified in chest computed tomography: a pictorial essay.

The disease caused by the new coronavirus, or COVID-19, has been recently described and became a health issue worldwide. Its diagnosis of certainty is given by polymerase chain reaction. High-resolution computed tomography, however, is useful in the current context of pandemic, especially for the most severe cases, in assessing disease extent, possible differential diagnoses and searching complications. In patients with suspected clinical symptoms and typical imaging findings, in which there is still no laboratory test result, or polymerase chain reaction is not available, the role of this test is still discussed. In addition, it is important to note that part of the patients present false-negative laboratory tests, especially in initial cases, which can delay isolation, favoring the spread of the disease. Thus, knowledge about the COVID-19 and its imaging manifestations is extremely relevant for all physicians involved in the patient care, clinicians or radiologists.

INTRODUCTION

Coronavirus disease (COVID-19), caused by the severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2), was first described in December 2019, in the city of Wuhan, in the province of Hubei, in China. Easily transmitted among humans, the disease quickly became a worldwide health concern.(

Its diagnosis is confirmed by reverse transcriptase polymerase chain reaction (RT-PCR). However, as recently demonstrated in Italy, laboratories can quickly become overwhelmed with results delay and lack of kits, hindering diagnosis of patients and early isolation, and thus favoring an increase in virus transmission.( Some studies have demonstrated an initial non-negligible false-negative rate, even in symptomatic patients - part of them already presenting characteristic imaging abnormalities in chest computed tomography (CT) and only later becoming positive on laboratory results.( Although CT is not indicated as the only diagnostic test by several medical specialty societies,( it is a valuable diagnostic tool for these patients, and it is also useful to monitor progression of disease and to detect possible complications. It is worth mentioning that imaging findings do not replace RT-PCR for diagnosis.(

The usual chest CT protocol is performed with 1.0mm slice thickness, and if possible, low-dose without intravenous contrast.(

There may be overlapping findings of some tomographic alterations related to COVID-19 with the ones found in other viral infections. Although not pathognomonic, some of those findings have characteristics that stand out suggesting the disease.( The most characteristic finding consist of multiple ground-glass opacities, sometimes rounded, mostly in the periphery of pulmonary lobes and in posterior regions, often in the bases. The involvement is mostly bilateral and multilobar, and may evolve to crazy paving pattern and coalescent consolidations.

Airway involvement, lymph node enlargement, excavations, lobar consolidations, nodules or predominance of perihilar changes are not common. When these findings are present, co-infection or even other diagnoses should be considered.(

The objective of this article was to present examples of tomographic findings described in pneumonia caused by COVID-19, so that healthcare professionals working during this pandemic can be familiar with the disease and identify suspected patients quicker.

The project was approved by the Research Ethics Committee of Hospital Israelita Albert Einstein , CAAE: 30634120.1.0000.0071 and oficial opinion 4.086.306.

GROUND-GLASS OPACITY

Ground-glass opacities are defined as slight increase in pulmonary density, without obscuring vessel walls and bronchi. The cause may be partial filling of air spaces and/or interstitial thickening, which are found in processes of diverse etiologies, infectious (by different agents) or not.(

Ground-ground-glass opacities are the most common and early finding (approximately zero to 4 days after onset of symptoms) in COVID-19 patients; they often present bilateral, peripheral and subpleural distribution in the lower lobes ( Figures 1 and 2 ).

Figure 1

A 75-year-old patient with COVID-19, presenting respiratory discomfort for 3 days, and fever for one day. Computed tomography showing peripheral ground-glass opacities in the upper lobes

Figure 2

A 72-year-old patient with COVID-19, presenting cough, fever and dyspnea for four days. Computed tomography image show multifocal rounded ground-glass opacities, with typical aspect and distribution of COVID-19

CRAZY PAVING

Ground-ground-glass opacities are sometimes superimposed with septal thickening located inside or amidst the secondary pulmonary lobules; that is, intralobular and interlobular septa. These superimposed findings are called crazy paving pattern.( Ground glass opacities are not specific for viral infection, and can be found in several viral diseases, or even in non-infectious diseases. It is frequently present in acute respiratory distress syndrome (ARDS), indicating heterogenous alveolar damage, due to severe pneumonia. In the context of COVID-19, it is more often characterized some days after onset of symptoms ( Figures 3 to 5 ).

Figure 3

A 63-year-old patient with COVID-19, presenting dyspnea, fever, chills and myalgia for four days. Computed tomography showing ground-glass opacities associated with reticulations (crazy paving pattern)

PLEURAL EFFUSION

Pleural effusion is more frequent in patients with more severe disease and may suggest a poorer prognosis( ( Figure 6 ).

Figure 6

A 63-year-old patient with COVID-19, presenting fever and myalgia seven days. Computed tomography shows bilateral small-volume pleural effusion, ground-glass opacities in the lower lobes and consolidation in the left lower lobe

REVERSED HALO SIGN

The reversed halo sign is described as a central area of ground-glass opacity, surrounded by a more or less complete ring of consolidation.( It was originally described as a specific finding for cryptogenic organizing pneumonia; however, it was later observed in patients with several other diseases, such as COVID-19( ( Figures 7 and 8 ).

Figure 7

A 38-year-old patient with COVID-19, presenting fever, dry cough, malaise and headache for six days. Computed tomography demonstrating reversed halo sign in the lower lobes

Figure 8

A 43-year-old patient with COVID-19, presenting shortness of breath, fever and cough for eight days. Computed tomography showing reversed halo sign in the lower lobes

CONSOLIDATION

Consolidation is the second most frequent change found in pneumonia caused by COVID-19, after ground-glass opacities, and tends to occur in the later phases of infection, mainly after the tenth day.( Very often, both changes are observed together. It represents filling of the alveoli by inflammatory exsudate. This radiological finding is characterized by increased pulmonary density with obscured vessels and interstitial lines, and often present a round shape in this viral pneumonia( ( Figures 9 to 11 ). The progressive pattern of ground glass, crazy paving and consolidations is shown in figure 12 , which also demonstrate residual parenchymal bands in the last exam; such findings have been described in the late phase of convalescence of these patients.(

Figure 9

A 51-year-old patient presenting with dry cough and headache for seven days, and fever, for 5 days. Computed tomography showing diffuse ground-glass opacities, associated with peripheral consolidations in the lower pulmonary lobes

Figure 12

Computed tomography images of a 44-year-old patient with COVID-19. (A) Exam performed on the first day of disease, showing peripheral consolidations; (B) Exam during the fifth day of disease, showing significant increase in extent and density of pulmonary opacities, predominating consolidation; (C) Exam on the tenth day of disease, showing decreased disease extent and reduced density of the previously observed pulmonary abnormalities, persisting sparse pulmonary parenchymal bands in the periphery of lower fields - finding usually described in the late phase of the disease

AIR BRONCHOGRAM

Air bronchogram is the identification of air-filled bronchi, inside an alveolar consolidation.( Radiologically, it is characterized as a hypoattenuating tubular structure amidst a consolidated pulmonary parenchyma ( Figure 13 ).

Figure 13

A 51-year-old patient with COVID-19, presenting fever and cough for five days. Computed tomography showing peripheral ground-glass opacities, posterior consolidations with air bronchograms

LYMPHADENOPATHY

Thoracic lymphadenopathy is characterized by mediastinal and/or hilar lymph nodes, measuring over than 1cm in its smallest axial axis. Computed tomography just provides the dimensions and morphology of these lymph nodes, and it is not possible to differentiate them from primary and/or secondary neoplastic disease. Enlarged lymph nodes are not common in COVID-19( ( Figure 14 ).

Figure 14

A 52-year-old patient with COVID-19, presenting dyspnea, fever, and myalgia for three days. Computed tomography shows hilar lymphadenopathy on the right (arrow)

CONCLUSION

Although the diagnosis of COVID-19 can only be confirmed by polymerase chain reaction, computed tomography can assist in assessing the extent of the disease, possible complications and establishing alternative diagnoses. It is important that the medical team to be familiar with the imaging findings suggestive of viral pneumonia compatible with COVID-19.

INTRODUÇÃO

A doença pelo coronavírus 2019 (COVID-19), causada pelo novo coronavírus, denominado SARS-CoV-2, foi descrita, pela primeira vez, em dezembro de 2019 na cidade de Wuhan, na província de Hubei, na China. Com fácil transmissão entre humanos, a doença rapidamente tornou-se questão de saúde mundial.(

Sua confirmação diagnóstica se dá por meio da reação em cadeia da polimerase por transcrição reversa (RT-PCR), porém, como foi demonstrado em recente experiência da Itália, pode haver uma rápida saturação dos laboratórios, com demora crescente para a liberação de resultados e esgotamento dos kits , não sendo possível realizar o diagnóstico e o isolamento precoce de parte dos pacientes, favorecendo o aumento da transmissão.( Alguns estudos demonstraram taxa não desprezível inicial de falsos-negativos, mesmo em pacientes sintomáticos – parte dos quais já demonstravam alterações clássicas e características na tomografia computadorizada (TC) de tórax e que somente posteriormente se tornaram positivos laboratorialmente para a doença.( A TC, muito embora não seja indicada como exame de escolha isolado para o diagnóstico pelas diversas sociedades de especialidade,( torna-se valiosa ferramenta de auxílio diagnóstico nesses pacientes, além de ser útil no acompanhamento da evolução e na detecção de possíveis complicações. Importante salientar que os achados de imagem não substituem a RT-PCR para o diagnóstico.(

O protocolo usual é o de tomografia de tórax com espessura de corte de 1,0mm, se possível em protocolo de baixa dose de radiação e sem contraste endovenoso.(

Ainda que não patognomônicas e que possam se sobrepor aos achados de outras infecções virais, algumas alterações tomográficas da COVID-19 têm características que as destacam daquelas vistas em outras infecções, muitas vezes sendo bastante sugestivas desta infecção em particular.( O achado mais característico é o de múltiplas opacidades em vidro fosco, por vezes de morfologia arredondada, predominando na periferia dos lobos pulmonares e em suas regiões posteriores, frequentemente nas bases. O acometimento é, na maioria das vezes, bilateral e multilobar, podendo evoluir para padrão de pavimentação em mosaico ( crazy paving ) e coalescer em consolidações com a evolução da infecção.

Não são comuns o acometimento das vias aéreas, as linfonodomegalias, as escavações, as consolidações lobares, os nódulos ou mesmo o predomínio peri-hilar das alterações. Quando esses achados estão presentes, superposição de infecções ou, ainda, um diagnóstico alternativo devem ser aventados.(

O objetivo deste artigo foi apresentar exemplos dos achados tomográficos descritos na pneumonia por COVID-19 para que todos que atuam nessa pandemia fiquem familiarizados e possam identificar mais rapidamente pacientes com suspeita para essa afecção.

O trabalho foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa do Hospital Israelita Albert Einstein com CAAE: 30634120.1.0000.0071 e número do parecer 4.086.306.

OPACIDADE EM VIDRO FOSCO

Opacidades em vidro fosco são definidas como discreto aumento da densidade pulmonar, sem obscurecimento dos vasos e brônquios. Pode ter como causa o preenchimento parcial dos espaços aéreos e/ou espessamento do interstício, sendo encontrada em processos de diversas etiologias, infecciosas (por diversos agentes) e não infecciosas.(

As opacidades em vidro fosco são o achado mais comum e mais precoce (cerca de zero a 4 dias após o início dos sintomas) nos pacientes com COVID-19, sendo encontradas mais comumente com distribuição bilateral, periférica e subpleural nos lobos inferiores ( Figuras 1 e 2 ).

Figura 1

Paciente de 75 anos com COVID-19, apresentando desconforto respiratório, há 3 dias, e febre, há 1 dia. Tomografia computadorizada mostrando opacidades em vidro fosco periféricas nos lobos superiores

Figura 2

Paciente de 72 anos com COVID-19, apresentando tosse, febre e dispneia, há 4 dias. As imagens da tomografia demonstram opacidades arredondadas em vidro fosco multifocais, de aspecto e distribuição típicos da COVID-19

PAVIMENTAÇÃO EM MOSAICO

As opacidades em vidro fosco, por vezes, são sobrepostas ao espessamento dos septos localizados dentro e entre os lóbulos pulmonares secundários – respectivamente os septos intra e interlobulares. Tais achados sobrepostos são denominados de pavimentação em mosaico, ou crazy paving .( O vidro fosco não é específico de uma infecção viral, podendo ser encontrado em diversas delas e também ter origem não infecciosa. No contexto da COVID-19, é mais comumente caracterizado após alguns dias do início dos sintomas ( Figuras 3 a 5 ).

Figura 3

Paciente de 63 anos com COVID-19, apresentando dispneia, febre, calafrios e mialgia há 4 dias. Tomografia computadorizada mostrando opacidades em vidro fosco associadas a reticulações (pavimentação em mosaico)

DERRAME PLEURAL

A presença de derrame pleural tem maior incidência em pacientes mais graves e pode sugerir um pior prognóstico( ( Figura 6 ).

Figura 6

Paciente de 63 anos com COVID-19, apresentando febre e mialgia há 7 dias. Tomografia computadorizada demonstrando derrame pleural bilateral de pequeno volume e opacidades em vidro fosco nos lobos inferiores, além de consolidação no lobo inferior esquerdo

SINAL DO HALO INVERTIDO

O sinal do halo invertido é descrito como área focal arredondada de opacidade em vidro fosco, cercada por uma área anelar de consolidação.( Originalmente foi descrito como achado específico para pneumonia em organização criptogênica, porém, posteriormente, foi observado também em pacientes com diversas outras doenças, como nos casos de COVID-19( ( Figuras 7 e 8 ).

Figura 7

Paciente de 38 anos com COVID-19, apresentando febre, tosse seca, mal-estar e cefaleia há 6 dias. Tomografia computadorizada demonstrando sinal do halo invertido nos lobos inferiores

Figura 8

Paciente de 43 anos com COVID-19, apresentando falta de ar, febre e tosse há 8 dias. Tomografia computadorizada demonstrando sinal do halo invertido nos lobos inferiores

CONSOLIDAÇÃO

A consolidação é a segunda alteração mais comumente encontrada na pneumonia causada pela COVID-19, após as opacidades em vidro fosco, e tende a predominar em fases mais tardias da infecção – sobretudo após o décimo dia.( Muitas vezes, entretanto, aparecem em conjunto. Ela representa o preenchimento dos alvéolos por exsudato inflamatório. Tal achado radiológico é caracterizado como aumento da densidade pulmonar com obscurecimento dos vasos e das linhas intersticiais em seu interior e possui formato frequentemente arredondado nessa pneumonia viral( ( Figuras 9 a 11 ). O padrão evolutivo de vidro fosco, pavimentação em mosaico e consolidações é demonstrado na figura 12 , que também evidencia bandas parenquimatosas residuais no último controle, achados que vêm sendo descritos na fase tardia de convalescência desses pacientes.(

Figura 9

Paciente de 51 anos apresentando tosse seca e cefaleia, há 7 dias, além de febre, há 5 dias. Tomografia computadorizada mostrando opacidades em vidro fosco difusas, associadas a consolidações periféricas nos lobos pulmonares inferiores

Figura 12

Tomografias de paciente de 44 anos com COVID-19. (A) Exame com 1 dia de doença, mostrando consolidações periféricas; (B) Exame com 5 dias de doença, mostrando significativo aumento da extensão e da densidade das opacidades pulmonares, predominando o aspecto de consolidação, ocupando grande parte dos lobos inferiores; (C) Exame com 10 dias de doença, mostrando redução da extensão e da densidade das opacidades pulmonares, com redução significativa do componente consolidação, persistindo bandas parenquimatosas pulmonares esparsas na periferia dos campos inferiores – achados habitualmente descritos na fase tardia da doença

BRONCOGRAMA AÉREO

O broncograma aéreo é a identificação da luz brônquica aerada, no interior de uma consolidação alveolar.( Radiologicamente, é caracterizado como estrutura tubular hipoatenuante em meio ao parênquima pulmonar consolidado ( Figura 13 ).

Figura 13

Paciente com 51 anos com COVID-19 apresentando febre e tosse há 5 dias. Tomografia computadorizada mostrando opacidades em vidro fosco periféricas, consolidações posteriores com broncogramas aéreos de permeio

LINFADENOMEGALIA

As linfadenomegalias torácicas são caracterizadas por linfonodos mediastinais e/ou hilares, medindo mais de 1cm em seu menor eixo axial. A TC só nos fornece as dimensões e a morfologia desses linfonodos, não sendo possível a diferenciação com processo neoplásico primário e/ou secundário. Linfonodomegalias não são comuns na COVID-19( ( Figura 14 ).

Figura 14

Paciente com 52 anos com COVID-19 apresentando dispneia, febre e mialgia há 3 dias. Tomografia computadorizada demonstra linfonodomegalia hilar à direita (seta)

CONCLUSÃO

Embora o diagnóstico de COVID-19 só possa ser confirmado por meio da reação em cadeia polimerase, a tomografia computadorizada pode auxiliar na avaliação da extensão da doença, das possíveis complicações e na determinação de diagnósticos alternativos. Para tanto, é importante que a equipe envolvida no atendimento conheça os achados sugestivos de pneumonia viral compatíveis com COVID-19.