Origin of the Posterior Inferior Cerebellar Artery over the C1 Posterior Arch.

Introduction

The posterior inferior cerebellar artery (PICA), or arteria inferior posterior cerebelli per Nomina Anatomica , usually arises from the intracranial segment (V4) of the vertebral artery and irrigates vital brain areas, especially the brain stem. 1 2 Its inadvertent occlusion during surgery may cause an infarction that, although volumetrically small, produces severe and disabling sequelae. 3 An anatomical variation may predispose to iatrogenic injury even with the appropriate surgical technique. 4 We present a case of anomalous PICA arising from the cervical segment (V3) of the vertebral artery that illustrates such a possibility.

Case report

A 51-year-old male patient was admitted to the emergency department complaining of sudden onset of severe headache. He underwent a cranial tomography that showed an intracranial hemorrhage in the perimesencephalic subarachnoid space, with a suspicion of aneurysmal etiology. The patient underwent an angiography with digital subtraction of the cervical and cranial vessels that ruled out an aneurysm or arteriovenous malformation. During the angiographic examination, an anatomical variation of the left PICA was identified with an anomalous origin in the cervical segment (V3) of the ipsilateral vertebral artery ( Fig. 1 ). Due to clinical improvement, the patient was discharged asymptomatic after seven days of hospitalization and a repeat angiography.

Fig. 1

Anterior-posterior (A) and profile (B) selective angiography images of the right vertebral artery showing the normal origin of the posterior inferior cerebellar artery (arrows) in the ipsilateral intracranial segment (V4); the contralateral V4 segment (arrowheads) is not the origin of the artery usually seen in the segment. During selective contrast injection in the left vertebral artery, which is showed in anterior-posterior (C) and profile (D) views with digital subtraction and anatomical reference (E), the extracranial origin of the left posterior inferior cerebellar artery (arrows) in the cervical segment (V3) is evidenced over the C1 arch (arrowheads), running parallel to the vertebral artery (double arrows).

Discussion

The PICA can be considered the artery that irrigates the inferior posterior part of the cerebellum, but it is generally defined as the cerebellar artery arising from the vertebral artery; it is usually the largest branch of the vertebral artery, and one of the three main cerebellar nourishers. 1 2 4 In an anatomical study, Lister et al 1 identified the most typical origin of this artery in the V4 segment of the vertebral artery; therefore, it is intracranially and intradurally located, at an average distance of 8 mm above the foramen magnum and 17 mm below the vertebrobasilar junction. 2 4 The PICA starts near the lower olive of the brain stem, and it surrounds and irrigates the anterior, lateral or posterior medulla oblongata through direct or circumferential perforating branches. 1 There are several descriptions for the distal PICA segment, but they are unrelated to the upper cervical instrumentation. 4 In general, after anteriorly crossing the lower cranial nerves (glossopharyngeal, vagus, accessory, and hypoglossal nerves), the PICA travels posteriorly through the cerebellar tonsils and gives branches that are distributed to the choroid plexus of the fourth ventricle, to half of the vermis, and to the suboccipital surface of the cerebellar hemisphere. 1

The diameter of the PICA ranges from 0.5 to 3.4 mm, with an average of 2 mm. 1 However, despite its small size, its occlusion can lead to severe sequelae because this artery irrigates vital brain areas. The consequences range from clinically-silent ischemic injury to brain stem or cerebellum infarction with edema, hemorrhage, and death. 1 Virtually all PICA occlusions result in infarction, whereas approximately half of vertebral artery occlusions cause infarction, since there may be a collateral flow through the contralateral vertebral artery. 1 Occlusion of the PICA results in lateral bulb infarction, dorsal to the inferior olivary nucleus, leading to lateral bulbar syndrome, which was described in 1895 by Wallenberg 3 in a postmortem analysis. Wallenberg syndrome includes thermoanalgesia in the contralateral hemibody due to bulbar lateral spinothalamic tract injury; ipsilateral facial hemi-hypoesthesia/anesthesia due to trigeminal (V) nucleus and spinal tract injury; dysphagia and dysphonia due to ambiguous nucleus injury affecting vagus (X) and glossopharyngeal (IX) nerve functions; ipsilateral vestibular syndrome, with rotatory vertigo, diplopia, lateropulsion and nystagmus, due to vestibular nuclei injury; ipsilateral Horner syndrome due to sympathetic descending fiber injury; and ipsilateral ataxic cerebellar syndrome due to inferior cerebellar peduncle injury. 3 The PICA has the most complex, tortuous and variable course and irrigation area among the cerebellar arteries. 1 2 The incidence of extradural PICA origin ranges from 0.7 to 20% in the literature. 2 5 Muscle branches originating from the horizontal portion of the V3 segment of the vertebral artery, ranging from 0.2 to 0.4 mm in diameter, can be mistaken for PICA and favor the occurrence of an iatrogenic lesion. 2 Nevertheless, extradural PICA usually originates from the lateral or posterior wall of the vertebral artery and travels parallel to it, which enables its identification ( Fig. 2 ). 2 In addition, it punctures the dura in contact with the vertebral artery between the atlas and the foramen magnum, but it may eventually penetrate at the C1 or C2 level. 2 The recognition of such an anatomical variation is critical in all invasive procedures at the cranial cervical transition, ranging from C1-C2 cerebrospinal fluid puncture to broader surgical approaches, such as the high cervical, lateral suboccipital and extreme lateral approaches. 2 5

Fig. 2

Image illustrating the anatomical relationship between the upper cervical vertebrae and the vertebral arteries, which penetrate the dura between the posterior arch of C1 and the foramen magnum. The safety zone usually extends up to 8 mm on either side of the midline. The posterior inferior cerebellar artery often originates from the intracranial V4 segment (arrowhead); in this case, it originates from the C1 arch (double arrows).

Occipitocervical junction fixation and decompression with C1 lateral mass screws are considered safe, and are widely used. 4 The posterior arch of the atlas is often removed during the procedure, and the vertebral artery is lateralized and visible; since the medullar space is wide, there may be little concern regarding dissection. Complications, although relatively infrequent, can be catastrophic, and their risk increases in cases with anatomical variations. 4 The presence of an anatomical variation can lead to unexpected complications, as described by Nassr et al 4 in a case of pathological fracture in a patient with multiple myeloma treated with occipital-C6 fixation, including a C1 lateral mass screw. The patient presented postoperative dysarthria, imbalance and dysdiadokokinesia, and the imaging showed an infarction in the PICA territory; despite appropriate screw positioning, there was an anatomical variant with extracranial artery course around C1. A review of 29 cases of lateral bulb infarction, including PICA injury, showed symptoms of dysphagia, dysarthria, ataxia, dysmetria, dysdiadokokinesia, facial pain, vertigo, nystagmus, Horner syndrome, diplopia and myoclonus. 6 Although not all symptoms are perfectly correlated with classical lateral bulbar syndrome, the diagnosis requires a high index of suspicion because the neurophysiological monitoring may not show any intraoperative change. 4 In another recent systematic literature review, Akinduro et al 7 found an incidence of 2.9% of vascular lesions during posterior atlantoaxial instrumentation, 10% of which resulted in ipsilateral infarction, and 6.7% led to death. The endovascular treatment was performed in 13.3% of the cases, and resulted in repair of the lesion without permanent deficits.

Preoperative knowledge of anatomical variations may affect surgical planning and prevent vascular complications. 4 The largest study on the abnormal origin of the PICA below the posterior arch of the atlas showed an incidence of 1% after an analysis of 346 angiograms, and it was performed after a case of PICA injury during a C1-C2 puncture. 8 Multiple variations of the vertebrobasilar system have been described and related to increased risk in high cervical surgeries. 4 Vertebral ectasia may be secondary to atherosclerosis dilation or congenital malformation, 9 and the perforation of the dura in the interlaminar space may result in mass effect. 4 Therefore, occipital neuralgia symptoms, including pulsatile headache and foramen enlargement, should raise the suspicion of an anatomical variation. 10 In the most common variation, the vertebral artery rises laterally after leaving the C2 transverse foramen, and it enters the bony canal created between the atlas and the occipital bone. 4 The next variation occurs when the vertebral artery enters the medullary canal below the posterior arch of C1 and crosses the lateral mass surface. 4 Finally, surgical complications may be caused by the presence of a proatlantal artery, which is persistent in embryonic carotid basilar anastomoses. 4 This artery joins the vertebral artery at the C1-C2 level to enter the foramen magnum; this variation is usually associated with ipsilateral vertebral artery hypoplasia or agenesis. 4 Tokuda et al, 5 after studying the angiographies of 300 patients, found 2 cases of vertebral artery penetrating the dura below C1, 3 cases of vertebral artery duplication, and 2 cases of PICA originating in C2. Wang et al 11 investigated 36 patients diagnosed with occipitalization of the atlas, and showed that 86% of the arteries would be at risk of iatrogenic injury during screw placement in C1.

The indication of preoperative vascular imaging is still a matter of debate, but angiotomography enables the assessment of the location of the arteries. 4 There will be no carotid injury if the anterior surface of the C1 lateral mass is not drilled or crossed by a guidewire, or if the screw is implanted unicortically. 4 However, some anatomical variations, including aberrant PICA and proatlantal artery, can only be diverted to avoid injury if the change is previously known. 4 Although the incidence of vertebral vascular anomalies is unknown in the general population, a series of 300 angiograms found an incidence of 3%. 5 Possible indications for vascular imaging before surgery include occipital neuralgia symptoms and congenital bone anomalies at the craniocervical region, such as occipitalization of the atlas. 11 Nassr et al, 4 however, indicate routine preoperative angiotomography for the planning of upper cervical instrumentation, especially in C1. 4 Ultimately, since the surgeon is responsible for procedural complications, he/she must decide which tests should be performed before surgery. 4

This anatomical variation highlights the importance of the careful dissection of the C1 arch before its removal, as well as of the care required for the coagulation and dissection of the vessels in this region. In cases of vascular injury, some patients may benefit from the endovascular treatment. Knowledge of the vascular anatomy of the normal cranial cervical transition and its variations enables an accurate topographic diagnosis and proper surgical planning, minimizes complications, and improves the therapeutic outcomes.

Introdução

A artéria cerebelar inferoposterior (ACIP), chamada na Nomina Anatomica de arteria inferior posterior cerebelli , usualmente nasce do segmento intracraniano (V4) da artéria vertebral, e irriga áreas vitais do encéfalo, em especial do tronco encefálico. 1 2 Sua oclusão inadvertida durante uma cirurgia pode causar um infarto que, apesar de volumetricamente pequeno, produz sequelas graves e incapacitantes. 3 A variação anatômica pode predispor à lesão iatrogênica mesmo com a técnica cirúrgica adequada. 4 Apresentamos um caso de ACIP com origem anômala no segmento cervical (V3) da artéria vertebral que ilustra essa possibilidade.

Relato do caso

Paciente do sexo masculino, de 51 anos, deu entrada no setor de emergência com queixa de cefaleia intensa de início súbito. Ele foi submetido a tomografia de crânio que evidenciou hemorragia intracraniana em espaço espaço subaracnoide, e suspeitou-se de etiologia aneurismática. Em seguida, foi submetido a angiografia por subtração digital dos vasos cervicais e cranianos, que excluiu a presença de aneurisma ou malformação arteriovenosa. Durante o exame de angiografia, foi identificada variação anatômica da ACIP esquerda, a qual tinha origem anômala no segmento cervical (V3) da artéria vertebral ipsilateral ( Fig. 1 ). O paciente apresentou melhora clínica e recebeu alta assintomático após sete dias de internamento e depois de ter repetição da angiografia.

Fig. 1

Imagem de angiografia seletiva da artéria vertebral direita em AP (A) e P (B) mostra a origem normal da artéria cerebelar inferoposterior (setas) no segmento intracraniano (V4) ipsilateral; o segmento V4 contralateral (pontas das setas) não origina a artéria usualmente vista no segmento. Durante injeção seletiva de contraste na artéria vertebral esquerda em AP (C) e P (D) com subtração digital e com referencial anatômico (E), é evidenciada a origem extracraniana da artéria cerebelar inferoposterior esquerda (setas) no segmento cervical (V3), sobre o arco de C1 (pontas das setas), com trajeto paralelo à artéria vertebral (setas duplas). Abreviações: AP, anteroposterior; P, perfil.

Discussão

A ACIP pode ser considerada a artéria que irriga a parte inferoposterior do cerebelo, mas geralmente é definida como a artéria cerebelar que surge da artéria vertebral: é geralmente o maior ramo dessa artéria, e um dos três principais nutridores do cerebelo. 1 2 4 Em estudo anatômico, Lister et al 1 identificaram a origem típica dessa artéria no segmento V4 da artéria vertebral na maioria dos casos; portanto, ela tem localização intracraniana e intradural, está em média 8 mm acima do forame magno, e 17 mm abaixo da junção vertebrobasilar. 2 4 O início da ACIP encontra-se próximo da oliva inferior do tronco encefálico, e circunda e irriga as porções anterior, lateral ou posterior do bulbo através de ramos perfurantes diretos ou circunflexos. 1 O segmento distal da ACIP tem diversas variações descritas, mas essas não têm relação com a instrumentação cervical superior. 4 Em geral, após cruzar anteriormente os nervos cranianos baixos (glossofaríngeo, vago, acessório e hipoglosso), a ACIP se dirige posteriormente, percorre as tonsilas cerebelares, e dá ramos que se distribuem para o plexo coroide do quarto ventrículo, para metade do vermis, e para a superfície suboccipital do hemisfério cerebelar. 1

O diâmetro da ACIP varia de 0,5 a 3,4 mm, com média de 2 mm. 1 No entanto, apesar de seu diminuto calibre, sua oclusão pode trazer graves sequelas por irrigar áreas vitais do encéfalo. As consequências variam de uma lesão isquêmica clinicamente silenciosa até infarto de porções do tronco encefálico ou cerebelo, com edema, hemorragia e morte. 1 Praticamente todas as oclusões de ACIP resultam em infarto, enquanto pouco mais de metade das oclusões de artéria vertebral resultam em infarto, uma vez que pode haver fluxo colateral através da artéria vertebral contralateral. 1 A oclusão da ACIP causa infarto na porção lateral do bulbo, dorsal ao núcleo olivar inferior, e resulta na síndrome bulbar lateral, descrita em 1895 por Wallenberg 3 em análise post-mortem. A síndrome de Wallenberg inclui: termoanalgesia no hemicorpo contralateral à lesão, por lesão do trato espinotalâmico lateral bulbar; hemi-hipo/anestesia facial ipsilateral, por lesão do núcleo e trato espinhal do trigêmeo (V); disfagia e disfonia, por lesão do núcleo ambíguo que afeta funções dos nervos vago (X) e glossofaríngeo (IX); síndrome vestibular ipsilateral, com vertigem rotatória, diplopia, lateropulsão e nistagmo, por lesão de núcleos vestibulares; síndrome de Horner ipsilateral, por lesão de fibras descendentes simpáticas; e síndrome cerebelar atáxica ipsilateral, por lesão do pedúnculo cerebelar inferior. 3 A ACIP tem o mais complexo, tortuoso e variável curso e área de irrigação das artérias cerebelares. 1 2 A incidência de origem extradural dessa artéria varia na literatura de 0,7 a 20%. 2 5 Ramos musculares se originam da porção horizontal do segmento V3 da artéria vertebral, e variam em diâmetro de 0,2 a 0,4 mm; podem, portanto, ser confundidos com a ACIP, e favorecem uma lesão iatrogênica. 2 Ainda assim, a ACIP com origem extradural geralmente se origina na parede lateral ou posterior da artéria vertebral, e tem curso paralelo a essa artéria, o que permite sua identificação ( Fig. 2 ). 2 Além disso, ela perfura a dura-máter em contato com a artéria vertebral entre o atlas e o forame magno, mas eventualmente pode penetrar no nível de C1 ou C2. 2 Reconhecer essa variação anatômica é de fundamental importância em todos os procedimentos invasivos da transição craniocervical, que variam desde uma punção liquórica no nível de C1-C2 até acessos cirúrgicos mais amplos, como os cervicais altos, suboccipital lateral e extremolateral. 2 5

Fig. 2

Imagem que ilustra a relação anatômica entre as vértebras cervicais altas e as artérias vertebrais, as quais penetram na dura-máter entre o arco posterior de C1 e o forame magno. A zona de segurança usualmente se estende até 8 mm de cada lado da linha média. A artéria cerebelar inferoposterior usualmente se origina no segmento V4 intracraniano (ponta da seta); no caso apresentado, ela se origina sobre o arco de C1 (setas duplas).

A fixação e descompressão da junção occipitocervical com parafusos de massa lateral em C1 é considerada segura, e é amplamente usada. 4 Frequentemente, o arco posterior do atlas é removido como parte do procedimento, e, na maioria das vezes, a artéria vertebral está lateralizada e visível; como o espaço para a medula é amplo, pode haver pouca preocupação com a dissecção. As complicações, apesar de relativamente infrequentes, podem ser catastróficas, e seu risco aumenta com a presença de variações anatômicas. 4 A presença destas variações pode trazer complicações inesperadas, como descrito por Nassr et al 4 em um caso de fratura patológica por mieloma múltiplo tratada com fixação occipito-C6, inclusive com colocação de parafuso em massa lateral de C1. O paciente apresentou disartria, desequilíbrio e disdiadococinesia pós-operatórias, e exames de imagem mostraram infarto em território da ACIP; e, apesar do posicionamento adequado do parafuso, havia variante anatômica com trajeto extracraniano da artéria em volta de C1. Uma revisão de 29 casos de infarto da porção lateral do bulbo, inclusive lesão de ACIP, evidenciou sintomas de disfagia, disartria, ataxia, dismetria, disdiadococinesia, dor facial, vertigem, nistagmo, síndrome de Horner, diplopia e mioclonia. 6 Ainda que nem todos os sintomas se correlacionem perfeitamente com a síndrome bulbar lateral clássica, é necessário um alto índice de suspeição para o diagnóstico, até porque a monitoração neurofisiológica pode não mostrar alterações transoperatórias. 4 Em outra recente revisão sistemática da literatura, Akinduro et al 7 encontraram uma incidência de lesões vasculares de 2,9% durante instrumentação atlantoaxial posterior, dos quais 10% resultaram em infarto ipsilateral, e 6,7%, em óbito. Tratamento endovascular foi feito em 13,3%, e resultou em reparo da lesão sem déficits permanentes.

O conhecimento pré-operatório de variações anatômicas pode afetar o planejamento cirúrgico e evitar complicações vasculares. 4 O maior estudo referente à origem anormal da ACIP abaixo do arco posterior do atlas mostrou uma incidência de 1% após análise de 346 angiogramas, e foi feito após um caso de lesão da ACIP durante uma punção C1-C2. 8 Múltiplas variações do sistema vertebrobasilar foram descritas e relacionadas a maior risco em cirurgias cervicais altas. 4 Ectasia vertebral pode ser secundária a dilatação por aterosclerose ou malformação congênita, 9 e, ao perfurar a dura-máter no espaço interlaminar, pode causar efeito de massa. 4 Dessa forma, em casos de pacientes com sintomas de neuralgia occipital, inclusive cefaleia pulsátil e imagem de alargamento foraminal, deve haver suspeita de variação anatômica. 10 Na variação mais comum, a artéria vertebral ascende lateralmente após deixar o forame transverso de C2, e entra no canal ósseo criado entre o atlas e o osso occipital. 4 A próxima variação ocorre quando a artéria vertebral entra no canal medular abaixo do arco posterior de C1 e cruza a superfície da massa lateral. 4 Por fim, complicações cirúrgicas podem ser causadas pela presença de uma artéria proatlantal, que é uma persistência das anastomoses carotidobasilares embrionárias. 4 Essa artéria se junta com a artéria vertebral no nível de C1-C2 para entrar no forame magno, e geralmente se associa com hipoplasia ou agenesia da artéria vertebral ipsilateral. 4 Tokuda et al 5 estudaram angiografias de 300 pacientes, e encontraram 2 casos de artéria vertebral que penetrou a dura-máter abaixo de C1, 3 casos de duplicação de artéria vertebral, e 2 casos de ACIP originada em C2. Wang et al 11 investigaram 36 pacientes com diagnóstico de occipitalização do atlas, e evidenciaram que 86% das artérias estariam sob risco de lesão iatrogênica na colocação de parafuso em C1.

A indicação de exames de imagem vasculares pré-operatórios ainda é tema de debate, mas é possível avaliar a localização das artérias por angiotomografia. 4 Se a superfície anterior da massa lateral de C1 não for perfurada com broca ou fio guia e o parafuso for implantado monocorticalmente, não ocorrerá lesão carotídea. 4 No entanto, algumas variações anatômicas, inclusive ACIP aberrante e artéria proatlantal, só podem ser desviadas para evitar lesão se houver conhecimento prévio da alteração. 4 Ainda que a incidência de anomalias vasculares vertebrais seja desconhecida na população geral, uma série de 300 angiografias encontrou incidência de 3%. 5 Possíveis indicações de exames de imagem vascular antes da cirurgia incluem presença de sintomas de neuralgia occipital e anomalias ósseas congênitas da região craniocervical, como occipitalização do atlas. 11 Ainda assim, Nassr et al 4 indicam angiotomografia pré-operatória de rotina para o planejamento de instrumentação cervical superior, particularmente em C1. 4 Em última análise, como o cirurgião é responsável pelas complicações associadas aos procedimentos, ele pode decidir quais exames fazer antes da cirurgia. 4

A variação anatômica apresentada chama a atenção para a importância da dissecção cuidadosa do arco de C1 antes de sua remoção, assim como para o cuidado na coagulação e dissecção de vasos nessa região. Em casos de lesão vascular, alguns pacientes podem se beneficiar do tratamento endovascular. O conhecimento da anatomia vascular da transição crânio-cervical normal e de suas variações permite um diagnóstico topográfico preciso e um planejamento cirúrgico adequado, minimiza complicações, e aprimora os resultados terapêuticos.