Ultrasonographic evaluation of the common carotid intima-media complex in healthy and overweight/obese children.

BACKGROUND: Obesity is a global epidemic, including among children. It is therefore necessary to identify cardiovascular changes in overweight/obese children as early as possible. Mode B ultrasonography of the common carotids can be used to precisely evaluate in real time early changes in the thickness of the intima-media complex (IMC), which can detect onset of the atherosclerosis process.
OBJECTIVES: This study compared IMC thickness between schoolchildren with and without overweight/obesity.
METHODS: A sample of 59 children of both sexes, aged 7 to 10 years, were recruited from health centers in São Paulo, Brazil. Children were classified by z scores for body mass index (BMI) into two groups, with or without overweight/obesity. These groups were then compared in terms of IMC thickness.
RESULTS: The groups were homogenous for age and sex. The mean IMC measurement in the group with overweight/obesity was 0.49 (± 0.07) mm, whereas in the group free from overweight/obesity it was 0.41 (± 0.05) mm (p < 0.01). These differences were maintained when groups with and without overweight/obesity were compared separately by sex and for right and left sides. The coefficient for the correlation between IMC measurement and BMI z score was 0.61 (95% confidence interval = 0.42-0.75). Within the same nutritional status group, there were no differences between sexes or between right and left sides.
CONCLUSIONS: Intima-media thickness was greater among children with overweight/obesity and was directly proportional to BMI z score, denoting increased cardiovascular risk in this group.

INTRODUCTION

Over recent decades, childhood obesity has increased to the point that it is considered a global epidemic and one of the major public health challenges in both first world and developing countries.1 - 3 Studies have demonstrated striking increases in the rates of obesity, the prevalence of which tripled in countries such as Australia, Brazil, Canada, Chile, Finland, France, Germany, Greece, Japan, the United Kingdom, and the United States over the period between the start of the 1970s and end of the 1990s.1 , 3

Developing countries (and Brazil) are going through an epidemiological transition, with non-transmissible chronic diseases predominating over transmissible diseases, and a nutritional transition, with progressively increasing obesity taking the place of malnutrition.4 Additionally, studies suggest that maintenance of obesity is directly associated with morbidity and mortality from cardiovascular diseases.5 - 9

In Brazil, the Ministry of Health’s strategic action plan for non-transmissible chronic diseases (2011-2022) states that the prevalence of overweight among children aged 5 to 9 years has reached 33.5%, while obesity in the same age group has reached 14.3%, according to the Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística).10 , 11 In the 10 to 19 years age group, the prevalence of overweight among adolescents was 20%, while the prevalence of obesity was 4% among girls and 5.9% among boys.10 Furthermore, according to the 2008-2009 Family Budgets Survey (POF - Pesquisa de Orçamentos Familiares), the highest rates of overweight and obesity were observed in the South and Southeast administrative regions in all age groups studied and in both sexes.10 The increase in overweight and obesity was even more significant in the 5 to 9 years age group.10

There is evidence to show that atherosclerosis starts in childhood with build up of lipids in the arterial intima,7 which establishes a clear relationship between obesity and cardiovascular disease.12 Longitudinal studies have shown associations between excess weight during the first 10 years of life and high rates of morbidity and mortality from cardiovascular diseases in adulthood.13 , 14 Histologically, increased thickness of the intima-media complex (IMC) comprises hypertrophy of the medial (muscular) and intimal (endothelium) layers of the artery wall. Intima-media thickening is considered a noninvasive and early marker of atherosclerosis. It can reflect increased cardiovascular risk and is associated with higher risk of acute myocardial infarction and/or stroke.15

Structural evidence of early atherosclerosis is often found in adolescents and young adults when their arteries are examined in autopsies. In these cases, the extent of lesions increases with age and with the number and severity of traditional cardiovascular risk factors.16 , 17

Obesity is associated with atherosclerosis and leads to development of cardiovascular changes18 that should be assessed as early as possible. Ultrasonography of the common carotids can be used to conduct this assessment adequately and safely, by measuring the IMC thickness, which is an early subclinical marker of the atherogenesis that can be used to compare healthy children and adolescents who are or are not obese. This study evaluated common carotid IMC thickness using the ultrasonographic method, in children with overweight/obesity and compared them with an equivalent group of children with healthy weights.

MATERIALS AND METHODS

This observational, cross-sectional, comparative study was conducted with 59 children of both sexes, stratified according to nutritional status into two groups: healthy weight and overweight/obese with no associated comorbidities. The sample was recruited at primary care health centers from the population of São Paulo and other towns in the region. Data were collected from May 2013 to October 2014.

The sample comprised 59 children of both sexes aged from 7 to 10 years (mean of 8.8 years), distributed into two groups depending on presence or absence of overweight/obesity. In order to classify overweight/obesity, weight and height were measured and used to calculated body mass index (BMI) according to the international recommendations.19 , 20 Nutritional status was classified by BMI z scores. Values from -2 to +1 were classed as healthy weight; from +1 to +2 as overweight; and greater than +2, as obesity.4 , 19 Participants with BMI z scores greater than +1 took part in the study, taking together overweight and obesity, as assessed with the World Health Organization (WHO) AnthroPlus software program, using the WHO reference curves.19 , 21

The data collection protocol covered weight and height measurements. A Kratos-Cas electronic balance was used to measure weight and a Kratos-Cas portable anthropometer was used to measure height.

Mode B ultrasound scans of the common carotid IMC were performed using an ESAOTE Healthcare My Lab 70 XVG, with a flat (linear) transducer with frequency variable from 7.5 to 12 Mhz and non-ionic aqueous gel. The scanner is equipped with a high-resolution analytical system (grayscale).

Mode B ultrasonography was conducted without prior knowledge of the children’s nutritional status. They were only stratified by nutritional status after data had been collected and tabulated, into two groups: healthy weight (BMI z score from -2 to +1) and overweight/obese (BMI z score exceeding +1). A statistical analysis was conducted to verify whether the groups were homogenous or heterogeneous in terms of distribution by age, sex, and presence or absence of overweight/obesity. For acquisition of ultrasound images, children were examined in the supine position, with neck extended and the head rotated laterally through 45 degrees in the direction contralateral to the artery being examined (with no pillow), by an examiner positioned behind the patient’s head.15

The IMC of the common carotid arteries was measured in mode B by a single observer, at the distal third up to a point 2 cm from the bifurcation, with an angle of incidence of 90º, at the posterior wall of the carotid image.15 The IMC measurement was defined as the distance between two echogenic lines; the lumen-intima interface and the media-adventitial interface. Three manual measurements were taken of each common carotid (as shown in Figure 1) and the mean calculated.15 , 22

Figure 1

Quantification of the intima-media complex of the common carotid artery (electronic markers: +). Intima-media complex of the common carotid (arrows).

Data are expressed as mean ± standard deviation. The mixed-effects linear regression model was employed.23 The research project was duly approved by the Human Research Ethics Committee, under decision number 215.788.

RESULTS

The overweight/obesity group comprised 29 children (49.2%), 16 of whom were male (55.2%) and 13 of whom were female (44.8%). The healthy weight group was comprised of 30 children (50.8%), 12 of whom were male (40.0%) and 18 of whom were female (60.0%).

Table 1 lists general characteristics of the groups: sex, age, and BMI z score, by nutritional status. Mean age was similar in both groups (children with overweight/obesity: 8.9 ± 1.7 years; children with healthy weight: 8.7 ± 1.1 years), as was sex (males: 28 and Females: 31).

Table 1

General characteristics of the groups: sex, age, and z score for body mass index, by nutritional status.

	Overweight/obesity (n = 29)	Healthy weight (n = 30)	p
Boys	16 (55.2%)	12 (40%)	0.24
Girls	13 (44.8%)	18 (60%)
Age (months)	107 ± 12 (Mean ± SD)	105 ± 13 (Mean ± SD)	0.52
BMI z score	3.2 ± 1.1 (Mean ± SD)	0.16 ± 0.9 (Mean ± SD)	< 0.01

BMI = body mass index; SD = standard deviation.

Mean IMC thickness for right and left side common carotids was 0.5 mm and 0.49 mm, respectively (mean: 0.49 mm) in the group with overweight/obesity and 0.41 mm on both sides (mean: 0.41 mm) in the healthy weight group (Tables 2 and 3). These data confirm that the groups were, initially, only different in terms of what was being tested, i.e. overweight/obesity and IMC, being similar in respect of the other personal variables studied (age, sex, common carotid on the right and left sides).

Table 2

Distribution of the variables listed by nutritional status, sex, and right and left side common carotid correlated with intima-media complex thickness.

Group	Side/Sex	Total	mean IMC (mm)	SD	Minimum	1st quartile	Median	3rd quartile	Maximum
Healthy weight	R + L	60	0.41	0.05	0.40	0.40	0.44	0.40	0.53
Overweight/obesity	R + L	58	0.49	0.07	0.03	0.48	0.50	0.53	0.60
Healthy weight	R	30	0.41	0.06	0.30	0.40	0.40	0.47	0.50
Healthy weight	L	30	0.41	0.04	0.36	0.40	0.40	0.40	0.53
Overweight/obesity	R	29	0.5	0.07	0.30	0.50	0.50	0.53	0.60
Overweight/obesity	L	29	0.49	0.07	0.30	0.48	0.50	0.50	0.60
Healthy weight	M	24	0.42	0.06	0.30	0.40	0.40	0.40	0.50
Healthy weight	F	36	0.41	0.04	0.30	0.40	0.40	0.41	0.53
Overweight/obesity	M	32	0.50	0.07	0.40	0.48	0.50	0.54	0.60
Overweight/obesity	F	26	0.48	0.07	0.30	0.48	0.50	0.50	0.57

IMC = intima-media complex; R = right; L = left; M = male; F = female; SD = standard deviation.

Table 3

Comparison of intima-media complex thickness, by nutritional status, sex, and right and left side common carotids.

Comparison	Estimated difference (mm)	95% confidence interval	p
Overweight/obesity – Healthy weight	0.80	0.05-0.11	< 0.01
R side – L side	0.00	-0.01-0.01	0.94
Female – Male	-0.01	-0.04-0.02	0.47
Overweight/obesity – Healthy weight (R side)	0.08	0.05-0.11	< 0.01
Overweight/obesity – Healthy weight (L side)	0.07	0.04-0.10	< 0.01
Overweight/obesity – Healthy weight (R side – L side)	0.00	-0.01-0.02	0.60
Healthy weight – (R side – L side)	0.00	-0.02-0.01	0.67
Overweight/obesity – Healthy weight (Female)	0.06	0.02-0.10	< 0.01
Overweight/obesity – Healthy weight (Male)	0.09	0.05-0.14	< 0.01
Overweight/obesity (Female – Male)	-0.03	-0.07-0.02	0.21
Healthy weight (Female – Male)	0.00	-0.04-0.05	0.83

R = right; L = left.

Table 2 lists descriptive statistics for IMC thickness of the common carotids on both sides, measured in the groups with presence or absence of overweight/obesity. Children classified with overweight/obesity had thicker common carotid IMC than those in the healthy weight group, with a mean of 0.49 mm in the group overweight/obesity and 0.41 mm in the healthy weight group (Table 2), with p < 0.01. There was no difference between the IMC measured in the right and left common carotids (p = 0.94). Mean IMC thickness in the common carotids of the group with overweight/obesity were 0.49 mm on the left side and 0.5 mm on the right side (p = 0.60), while the value for IMC thickness in the healthy weight group was 0.41 mm on both sides (p = 0.67). Mean IMC thickness was similar in both sexes (p = 0.47).

The correlation between BMI z score and IMC was investigated using Pearson’s correlation coefficient (r), which quantifies associations between quantitative variables. The correlation coefficient was 0.61, with statistical significance (p < 0.01) and a 95% confidence interval of 0.42-0.75. Figure 2 illustrates a strong positive correlation in both groups of study subjects, by degree of common carotid IMC thickness, according to the mixed effects linear regression model.23

Figure 2

Correlation between z score for body mass index (BMI) and intima-media complex (IMC) thickness. Pearson’s correlation coefficient: r = 0.61, 95% confidence interval = 0.42-0.75.

DISCUSSION

Children with excess weight are exposed to cardiovascular risk factors as early as the prepubescent phase, predisposing to endothelial dysfunction and contributing to increased IMC thickness in the common carotids.24 In 2010, Juonala et al.25 analyzed data from four large population and cohort studies (the Muscatine Study, the Cardiovascular Risk in Young Finns Study, the Bogalusa Heart Study, and the Childhood Determinants of Adult Health Study), showing that exposure to multiple risk factors from 9 years of age onward was predictive of subclinical atherosclerosis in adulthood. They therefore suggested that these factors, which are directly associated with morbidity and mortality due to cardiovascular disease, should be measured from 9 years of age onwards.

Intima-media thickness is a well-established subclinical marker of atherosclerosis and can also be indicative of future cardiovascular disease.26 The present study confirms the ultrasonographic findings of IMC changes in children with overweight/obesity (Tables 2 and 3), when compared to a control group, irrespective of sex or of whether the right or left side common carotid is measured. A case-control study conducted in Belgium by Beauloye et al.27 utilized ultrasonography to evaluate the IMC thickness of healthy obese and not obese individuals aged from 8 to 18 years (mean of 12.7 and 13 years, respectively). The mean values for IMC thickness were 0.438 mm in controls and 0.470 mm in obese subjects, which is a statistically significant difference (p = 0.0031). Although mean age was older than in the present study, the results were similar in terms of the significant difference in IMC thickness between the two groups. It should be noted that, considering the two studies as a sequence, these changes in the carotid have early onset and persist throughout childhood and adolescence. These results are similar to those of other studies that report greater IMC thickness in obese children and adolescents when compared to control groups.28 , 29 Fang et al.30 evaluated 86 obese children and adolescents of both sexes distributed into two groups: 23 obese children with metabolic syndrome (mean age: 10.9 ± 1.6 years) and 63 obese children without metabolic syndrome (mean age: 10.5 ± 1.6 years). A control group comprised 22 non-obese healthy children and adolescents (mean age: 11.1 ± 2.1 years). The obese groups, with and without metabolic syndrome, both exhibited increased IMC thickness when compared to the control group.

The present study is subject to certain limitations. The most important is the cross-sectional study design, which precludes use of the results for cause and effect analyses. The total number of children assessed was also small, although adequate for the statistical analyses. Finally, a convenience sample was used, preventing extrapolation of the results to the population of children in this age group.

The results observed allow for the conclusion that children with overweight/obesity exhibited thicker IMC in the common carotids (0.49 ± 0.07 mm) when compared to healthy weight children (0.41 ± 0.05 mm) of the same age group and of both sexes (p < 0.01), in line with results observed by other authors.31 - 33 The most important contribution of this study is related to the age group studied, since ultrasonographic studies of the IMC in subjects of this age are very rare. The results shown will undoubtedly contribute to better understanding of the atherosclerotic process in children with excess weight.

INTRODUÇÃO

Nas últimas décadas, a obesidade infantil vem sendo considerada uma epidemia global e um dos principais desafios de saúde pública tanto nos países de primeiro mundo como nos países em desenvolvimento1 - 3. Estudos têm evidenciado um aumento expressivo da obesidade, cuja prevalência triplicou em países como Austrália, Brasil, Canadá, Chile, Finlândia, França, Alemanha, Grécia, Japão e Reino Unido e Estados Unidos, no período compreendido entre os primeiros anos da década de 1970 e os últimos anos da década de 19901 , 3.

Vive-se hoje, nos países em desenvolvimento e no Brasil, uma transição epidemiológica, com predominância de doenças crônicas não transmissíveis em relação às transmissíveis, associada à transição nutricional, com aumento progressivo da obesidade no lugar da desnutrição4. Além disso, alguns estudos sugerem que a manutenção da obesidade está diretamente associada à morbimortalidade por doenças cardiovasculares5 - 9.

No Brasil, segundo os planos de ações estratégicas para o enfrentamento das doenças crônicas não transmissíveis do Ministério de Saúde (2011-2022), a prevalência de sobrepeso em crianças na faixa etária de cinco a nove anos de idade atingiu 33,5%, enquanto a obesidade, nessa mesma faixa etária, chegou a 14,3% (IBGE)10 , 11. Nos indivíduos da faixa etária de 10 a 19 anos, a prevalência de sobrepeso foi de 20% nos adolescentes, enquanto a prevalência de obesidade foi de 4% nas meninas e de 5,9% nos meninos, segundo o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE)10. Além disso, segundo a Pesquisa de Orçamentos Familiares (POF 2008-2009), nas regiões Sul e Sudeste ocorreram as maiores taxas de sobrepeso e obesidade em todas as faixas etárias estudadas para ambos os sexos (IBGE)10. Na faixa etária entre 5 e 9 anos, houve incremento ainda mais significativo de sobrepeso e obesidade (IBGE)10.

Evidências indicam que a aterosclerose começa na infância com acúmulo de lipídios na íntima das artérias7, o que estabelece uma relação estreita entre obesidade e doença cardiovascular12. Em estudos longitudinais, têm-se mostrado associação entre o excesso de peso nas primeiras décadas de vida e a alta taxa de morbimortalidade na vida adulta por doenças cardiovasculares13 , 14. O aumento da espessura do complexo médio-intimal (CMI) é constituído histologicamente pela hipertrofia das camadas média (muscular) e íntima (endotélio) da parede arterial e é considerado marcador não invasivo e precoce da aterosclerose. Pode refletir o aumento do risco cardiovascular, sendo associado a maior risco de infarto agudo do miocárdio e/ou de acidente vascular cerebral15.

Evidência estrutural de aterosclerose precoce é comumente encontrada em adolescentes e adultos jovens quando suas artérias são examinadas em autópsias. Nesses casos, observa-se um aumento da extensão das lesões conforme o aumento da idade e o número e agravamento dos tradicionais fatores de risco cardiovascular16 , 17.

A obesidade está associada à aterosclerose e pode cursar com alterações cardiovasculares18 que precisam ser precocemente avaliadas. A ultrassonografia das carótidas comuns realiza essa avaliação de forma adequada e segura, através da medida da espessura do CMI, marcador subclínico precoce da aterogênese que pode ser comparado entre crianças e adolescentes saudáveis, obesos e não obesos. O presente estudo buscou avaliar a espessura do CMI de carótidas comuns, através do método ultrassonográfico, em crianças com sobrepeso/obesidade em comparação com um grupo eutrófico equivalente.

MATERIAIS E MÉTODOS

Este estudo observacional, transversal, comparativo de dois grupos, foi realizado com 59 crianças de ambos os sexos, estratificadas de acordo com o estado nutricional em dois grupos: eutróficos e portadores de sobrepeso/obesidade, sem comorbidades associadas. A amostra foi composta por indivíduos originários das unidades básicas de saúde da população de São Paulo e de diferentes cidades da região. A coleta foi realizada no período de maio de 2013 a outubro de 2014.

A casuística consistiu em 59 crianças, de ambos os sexos, com idades entre 7 e 10 anos (média de 8,8 anos), distribuídas em dois grupos conforme a presença ou não de sobrepeso/obesidade. Para avaliação de sobrepeso/obesidade, foram realizadas medidas de peso e estatura e foi calculado o índice de massa corporal (IMC) de acordo com as recomendações internacionais19 , 20. A classificação da condição nutricional foi efetuada pela determinação da posição em relação ao escore z do IMC. Valores entre -2 e +1 significam eutrofia; entre +1 e +2, sobrepeso; e acima de +2, obesidade4 , 19. Os grupos sobrepeso e obesidade foram considerados em conjunto. Participaram do estudo apenas aqueles com escore z do IMC acima de -2, avaliados através do programa de computador WHO AnthroPlus, usando curvas de referência da Organização Mundial da Saúde (WHO)19 , 21.

O protocolo de coleta de dados compreendeu medida de peso e altura. Uma balança eletrônica da marca Kratos-Cas foi utilizada para aferição do peso e um antropômetro portátil Kratos-Cas para aferição da altura.

Para a realização das avaliações ultrassonográficas no modo B do CMI das carótidas comuns, utilizou-se um equipamento da marca ESAOTE Healthcare, modelo My Lab 70 XVG, com transdutor plano (linear) de frequência variável de 7,5 e 12 Mhz e uso de gel aquoso não iônico. O equipamento é provido de sistema analítico de alta resolução de imagem (escala de cinza).

A ultrassonografia no modo B foi realizada sem conhecimento prévio do estado nutricional das crianças. Somente após terem sido coletados e tabulados os dados, as crianças foram estratificadas de acordo com o estado nutricional em dois grupos: eutróficas (escore z do IMC entre -2 e +1) e sobrepeso/obesas (escore z do IMC superior a +1). A avaliação estatística foi conduzida a fim de verificar se os grupos eram homogêneos ou heterogêneos em relação à distribuição etária, ao sexo e à presença ou ausência de sobrepeso/obesidade. Para aquisição das imagens, as crianças foram examinadas na posição supina, com extensão do pescoço e rotação lateral da cabeça de 45 graus para o lado contrário à artéria examinada (sem travesseiro) e o examinador posicionado atrás da cabeça do paciente15.

A mensuração do CMI das artérias carótidas comuns foi realizada no modo B por um único observador, no seu 1/3 distal até chegar a 2 cm da bifurcação, com ângulo de insonação de 90º, na parede posterior da imagem da carótida15. A medição do CMI foi definida como a distância entre duas linhas ecogênicas, a interface lúmen-íntima e média-adventícia. Foram realizadas três medições manuais das carótidas comuns, conforme pode ser visto na Figura 1, permitindo o cálculo da média15 , 22.

Figura 1

Quantificação do complexo médio-intimal de artéria carótida comum (marcador eletrônico +). Complexo médio-intimal da carótida comum (setas).

Os dados estão apresentados como média ± desvio padrão. Foi utilizado o modelo de regressão linear com efeitos mistos23. O projeto de pesquisa foi devidamente aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa envolvendo seres humanos, com parecer número 215.788.

RESULTADOS

O grupo de sobrepeso/obesidade foi composto por 29 crianças (49,2%), sendo 16 do sexo masculino (55,2%) e 13 do sexo feminino (44,8%). O grupo eutrófico foi composto por 30 crianças (50,8%), sendo 12 do sexo masculino (40,0%) e 18 do sexo feminino (60,0%).

A Tabela 1 apresenta as características gerais dos grupos por sexo, idade e escore z do IMC, de acordo com o estado nutricional. A média de idade foi semelhante nos dois grupos (crianças com sobrepeso/obesidade: 8,9 ± 1,7 anos; crianças eutróficas: 8,7 ± 1,1 anos), assim como o sexo (masculino: 28 e feminino: 31).

Tabela 1

Características gerais dos grupos listadas por sexo, idade e escore z do índice de massa corporal de acordo com o estado nutricional.

	Sobrepeso/obesidade (n = 29)	Eutrofia (n = 30)	p
Meninos	16 (55,2%)	12 (40%)	0,24
Meninas	13 (44,8%)	18 (60%)
Idade (meses)	107 ± 12 (Média ± DP)	105 ± 13 (Média ± DP)	0,52
Escore z do IMC	3,2 ± 1,1 (Média ± DP)	0,16 ± 0,9 (Média ± DP)	< 0,01

IMC = índice de massa corporal; DP = desvio padrão.

A medida da espessura do CMI no lado direito e esquerdo das carótidas comuns foi de 0,5 mm e 0,49 mm respectivamente (média: 0,49 mm) no grupo com sobrepeso/obesidade e de 0,41 mm em ambos os lados (média: 0,41 mm) no grupo eutrófico (Tabelas 2 e 3). Esses dados confirmam que os grupos eram, inicialmente, diferentes apenas em relação ao que se estava testando, ou seja, a sobrepeso/obesidade e o CMI, sendo semelhantes nas demais variáveis pessoais estudadas (idade, sexo, carótida comum nos lados direito e esquerdo).

Tabela 2

Distribuição das variáveis listadas por estado nutricional, sexo e lados direito e esquerdo da carótida comum correlacionados com o complexo médio-intimal.

Grupo	Lado/sexo	Total	CMI média (mm)	DP	Mínimo	1º quartil	Mediana	3º quartil	Máximo
Eutrofia	D + E	60	0,41	0,05	0,40	0,40	0,44	0,40	0,53
Sobrepeso/obesidade	D + E	58	0,49	0,07	0,03	0,48	0,50	0,53	0,60
Eutrofia	D	30	0,41	0,06	0,30	0,40	0,40	0,47	0,50
Eutrofia	E	30	0,41	0,04	0,36	0,40	0,40	0,40	0,53
Sobrepeso/obesidade	D	29	0,5	0,07	0,30	0,50	0,50	0,53	0,60
Sobrepeso/obesidade	E	29	0,49	0,07	0,30	0,48	0,50	0,50	0,60
Eutrofia	M	24	0,42	0,06	0,30	0,40	0,40	0,40	0,50
Eutrofia	F	36	0,41	0,04	0,30	0,40	0,40	0,41	0,53
Sobrepeso/obesidade	M	32	0,50	0,07	0,40	0,48	0,50	0,54	0,60
Sobrepeso/obesidade	F	26	0,48	0,07	0,30	0,48	0,50	0,50	0,57

CMI = complexo médio-intimal; D = direito; E = esquerdo; M = masculino; F = feminino; DP = desvio padrão.

Tabela 3

Comparação quanto ao complexo médio-intimal por estado nutricional, sexo e lados direito e esquerdo das carótidas comuns.

Comparação	Diferença estimada (mm)	Intervalo de confiança de 95%	p
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia	0,80	0,05-0,11	< 0,01
Lado D – Lado E	0,00	-0,01-0,01	0,94
Feminino – Masculino	-0,01	-0,04-0,02	0,47
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia (Lado D)	0,08	0,05-0,11	< 0,01
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia (Lado E)	0,07	0,04-0,10	< 0,01
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia (Lado D – Lado E)	0,00	-0,01-0,02	0,60
Eutrofia – (Lado D – Lado E)	0,00	-0,02-0,01	0,67
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia (Feminino)	0,06	0,02-0,10	< 0,01
Sobrepeso/obesidade – Eutrofia (Masculino)	0,09	0,05-0,14	< 0,01
Sobrepeso/obesidade (Feminino – Masculino)	-0,03	-0,07-0,02	0,21
Eutrofia (Feminino – Masculino)	0,00	-0,04-0,05	0,83

D = direito; E = esquerdo.

As estatísticas descritivas para espessura do CMI de carótidas comuns, de ambos os lados, mediadas no grupo com presença ou não de sobrepeso/obesidade, encontram-se expressas na Tabela 2. As crianças classificadas com sobrepeso/obesidade apresentaram CMI de carótidas comuns mais espessas que as do grupo eutrófico, com média de 0,49 mm no grupo sobrepeso/obesidade e 0,41 mm no grupo eutrófico (Tabela 2), com valor de p < 0,01. Não houve diferença entre as medidas do CMI de carótida comum direita e esquerda (p = 0,94). Os valores médios da espessura do CMI das carótidas comuns no grupo com sobrepeso/obesidade foram de 0,49 mm do lado esquerdo e de 0,5 mm do lado direito (p = 0,60), enquanto os valores da espessura do CMI no grupo eutrófico foram de 0,41 mm em ambos os lados (p = 0,67). Ao calcular as médias da espessura do CMI por sexo, os valores foram semelhantes (p = 0,47).

Para analisar a correlação entre o escore z do IMC e o CMI, foi proposto o coeficiente de correlação de Pearson (r), que quantifica a associação entre duas variáveis quantitativas. Observou-se um coeficiente de correlação de Person de 0,61, com significância (p < 0,01) e intervalo de confiança de 95% de 0,42-0,75. A Figura 2 expressa a forte correlação positiva dos sujeitos de pesquisa, de ambos os grupos, por grau de espessura do CMI das carótidas comuns, através de modelo de regressão linear com efeitos mistos23.

Figura 2

Correlação entre escore z do índice de massa corporal (IMC) e complexo médio-intimal (CMI). Coeficiente de correlação de Pearson (r) de 0,61 [intervalo de confiança (IC) de 95% = 0,42-0,75].

DISCUSSÃO

Desde a fase pré-púbere, as crianças com excesso de peso são expostas a fatores de risco cardiovascular, que conduzem à disfunção endotelial e contribuem para o aumento da espessura do CMI da carótida comum24. Em 2010, Juonala et al.25 apontaram, a partir de análise de dados de quatro grandes estudos populacionais e de coorte (o Muscatine Study, o Cardiovascular Risk in Young Finns Study, o Bogalusa Heart Study e o Childhood Determinants of Adult Health Study), que a exposição aos múltiplos fatores de risco dos noves anos de idade em diante seria preditiva de aterosclerose subclínica na idade adulta. Assim, eles sugerem que esses fatores, diretamente associados à morbimortalidade por doença cardiovascular, sejam mensurados a partir dos nove anos de idade.

A espessura do CMI é um marcador subclínico de aterosclerose bem estabelecido, podendo também indicar futura doença cardiovascular26. O presente estudo confirma os achados ultrassonográficos das alterações do CMI em crianças com sobrepeso/obesidade (Tabelas 2 e 3), quando comparadas ao grupo controle, independentemente de sexo e lado direito ou esquerdo de carótidas comuns. Um estudo de caso-controle realizado na Bélgica por Beauloye et al.27 utilizou a ultrassonografia para avaliar a espessura do CMI em indivíduos saudáveis obesos e não obesos, com idade entre 8 e 18 anos (média de 12,7 e 13 anos, respectivamente). A média dos valores de espessura do CMI mostrou diferença estatística de 0,438 mm nos controles para 0,470 mm nos obesos (p = 0,0031). Apesar de a idade média ser superior à do presente estudo, os resultados foram semelhantes no que se refere à diferença significativa da espessura do CMI entre os dois grupos. É importante salientar que, considerando os dois estudos como uma sequência, pode-se observar que as alterações carotídeas se iniciam precocemente e persistem durante a infância e a adolescência. Os resultados são similares aos de outros estudos que relataram espessura do CMI de crianças e adolescentes obesos maior quando comparados ao grupo controle28 , 29. Fang et al.30 avaliaram 86 crianças e adolescentes obesos de ambos os sexos distribuídos em dois grupos, sendo 23 crianças obesas com síndrome metabólica (média de idade: 10,9 ± 1,6 anos) e 63 crianças obesas sem síndrome metabólica (média de idade: 10,5 ± 1,6 anos). O grupo controle foi composto por 22 crianças e adolescentes saudáveis não obesos (média de idade: 11,1 ± 2,1 anos). Os grupos de obesos sem síndrome metabólica e com síndrome metabólica apresentaram aumento da espessura do CMI quando comparados ao grupo controle.

O presente estudo apresenta algumas limitações. A principal delas refere-se ao caráter transversal da coleta de dados, que impede o direcionamento dos resultados para relações de causa e efeito. Também o número total de crianças avaliado foi pequeno, apesar de suficiente para as análises estatísticas. Por fim, foi utilizada uma amostra de conveniência, o que impede a extrapolação dos resultados para a população de crianças dessa faixa etária.

Os resultados analisados permitem concluir que as crianças com sobrepeso/obesidade apresentaram CMI das carótidas comuns mais espesso (0,49 ± 0,07 mm) quando comparadas às crianças eutróficas (0,41 ± 0,05 mm) da mesma faixa etária e de ambos os sexos (p < 0,01), resultados também observados por outros autores31 - 33. A principal contribuição do presente estudo refere-se à faixa etária, uma vez que são muito raros estudos ultrassonográficos do CMI nessa idade. Os resultados apresentados poderão, seguramente, contribuir para o melhor entendimento da evolução do processo aterosclerótico em crianças com excesso de peso.