>Imaging Assessment of the Pubis in Soccer Players.

Objective  To compare the accuracy of ultrasound (US) with that of magnetic resonance imaging (MRI) in the detection of aponeurosis lesions of the rectus abdominis/adductor longus muscles, to study the characteristics of the athletes and imaging findings associated with pubalgia, and to demonstrate the importance of each method in evaluating this condition. Materials and methods  The present study was conducted from 2011 to 2016 with 39 professional soccer players: 15 with pubalgia and 24 without pubalgia. Age, field position, body mass index (BMI), weekly training load, career length, and history of thigh/knee injury and lower back pain were recorded. The following tests were performed: radiographs (anteroposterior view of the pelvis in standing and flamingo positions) to evaluate hip impingement, sacroiliac joint, and pubic symphysis instability; US to analyze the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles and inguinal hernias; and MRI for pubic bone degenerative alterations and edema, and lesions in the adductor and rectus abdominis muscles and their aponeurosis. Results  There was an association between pubalgia, high BMI ( p  = 0.032) and muscle alterations ( p  < 0.001). Two patients with pubalgia had inguinal hernias and one patient with pubalgia and two controls had sports hernias. Pubic degenerative changes were frequent in both groups. Aponeurosis lesions were more frequent in patients with pain. The US detection had 44.4% sensitivity and 100% specificity. Conclusion  The evaluation of athletic pubalgia should be performed with radiography, US, and MRI. High BMI, muscle injuries, geodes, and osteophytes are findings associated with pubalgia; US has low sensitivity to detect injuries of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles.

Introduction

Chronic inguinal pain accounts for ∼ 2 to 5% of all sports-related injuries. 1 Its prevalence in athletes varies according to the modality of the sport, being more frequent in those requiring rapid acceleration, direction changes and kicks, such as soccer. 2 In this sport, the prevalence of pubalgia ranges from 5 3 to 58%. 4

In professional athletes, injuries lead to persistent pain that prevents proper involvement in activities and becomes a significant cause for missing training. Although many of its causes are treated with anti-inflammatory agents, pubalgia often recurs and may be responsible for premature career termination. 2

Several studies 1 2 3 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 have described the findings of magnetic resonance imaging (MRI) in athletic pubalgia; few reports described ultrasonographic findings. 17 18 19 However, to our knowledge, no work to date has compared both methods in lesions of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles in this context.

We have performed a cross-sectional study with cases and controls to demonstrate the accuracy of ultrasound (US) compared with MRI in detecting lesions of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles, to study characteristics inherent to the players and imaging findings that may be associated with pubalgia, to show the importance of each method (x-rays, US, and MRI) in its evaluation and, finally, to propose an algorithm for image evaluation.

Material and Methods

From September 2011 to June 2016, 39 professional players from 7 soccer teams from 2 Brazilian states (Rio Grande do Sul and São Paulo) were invited to participate in the study, including 15 with clinical complaints of pubalgia and 24 with no complaints; all of the participants were male and > 18 years old. Individuals with contraindications to MRI were excluded. Participants signed an informed consent form. Baseline characteristics, such as age, field position (striker, midfielder, winger, defender, goalkeeper), and body mass index (BMI) were recorded, as well as the weekly training load (number of training hours per day multiplied by the number of days per week), career length in years, and previous history of thigh or knee injury or low back pain. Participants were clinically evaluated by the physician of the team. Symptomatic patients were those who, as described by Kachingwe et al, 20 had 5 signs and symptoms: (1) low inguinal or abdominal pain, (2) pain exacerbated by sports activity and alleviated with rest, (3) pain at palpation in the pubic rami, (4) pain with 0°, 45° and 90° of hip adduction against resistance, and (5) pain during abdominal resistance. Next, all of the participants (both symptomatic and asymptomatic) were submitted to the imaging tests described below.

Imaging Techniques

Radiographs were taken in anteroposterior (AP) view with pelvic orthostasis and in the flamingo position (AP radiographs of the pubic symphysis with alternating monopodal support) ( Fig. 1 ). The AP view evaluated signs related to hip impingement (rounding of the junction the femoral head and neck, coxa profunda, acetabular protrusion, acetabular retroversion, and secondary signs such as synovial inclusion cyst, labral ossification, and acetabuli, in addition to classic signs of arthrosis) and alterations in the sacroiliac joints (subchondral sclerosis or erosions, diastasis, reduction of the joint spaces, or ankylosis). Radiographs in the flamingo position were performed to analyze the vertical instability of the pubic symphysis. The height difference between the pubic rami at the AP view was measured by tracing lines parallel to each pubic ramus, which, in turn, were perpendicular to the sacrum, and then determining the distance between them. Next, the same procedure was performed in monopodal views. The sum of the 2 heights, minus the base (already present in the AP view), was the total translation, considered abnormal if > 5.0 mm, according to Garras et al 21 ( Fig. 2 ). The analysis of each change was dichotomized (“absent” or “present”).

Fig. 1

Flamingo view with alternated monopodal support.

Fig. 2

Patient, 23 years-old, defender, anteroposterior (A) and flamingo radiographs raising the left leg (B) or the right leg (C). The vertical line parallel to the sacrum was reproduced. Two lines, perpendicular to the first one, were drawn in each of the upper pubic rami and the distance between them was measured. The baseline measure (at the anteroposterior view) was 0.2 cm, upper right side; raising the left leg (B), the distance was of 0.4 cm from the baseline, upper right side; raising the right leg (C), the distance was of 0.0 cm from the baseline, upper right side. Total translation was 0.4 cm.

Ultrasound examinations were performed with a linear transducer of between 9 and 13 MHz. First, the pubic rami were identified in the axial plane. Next, the common aponeurosis of the rectus abdominus/adductor longus muscles was analyzed in the sagittal plane, at rest, and under dynamic maneuver (the patient was asked to stay in a semi-seated position, as if in an abdominal exercise). An injury was defined by the finding of aponeurosis thickening and a focal anechoic area ( Fig. 3 ). Then, the deep inguinal ring was located. Sports hernia or inguinal canal posterior wall deficiency was diagnosed by an increase in the sectional area of the inguinal canal during the Valsalva maneuver compared with rest, as described by Orchard et al 18 ( Fig. 4 ). An inguinal hernia was defined by the protrusion of fat and/or an intestinal loop through the deep inguinal ring or by a defect in the transverse fascia of the posterior wall of the inguinal canal.

Fig. 3

Patient, 30 years old, goalkeeper. Injury of the common aponeurosis of the abdominal rectus/adductor longus muscles.

Fig. 4

Sports hernia. Patient, 27 years old, midfielder. The Valsalva maneuver increased the area of the inguinal canal. Below, normal inguinal canal for comparison.

The evaluator graded the presence of inguinal hernias, of sports hernias, and of aponeurosis lesions from 1 to 5, in which 1 was “totally absent”, and 5 was “fully present”. Next, the analysis was dichotomized (scores 1 to 3 were considered “absent”, and 4 and 5 were considered “present”).

Magnetic resonance imaging was performed with 2 1.5 T magnets: a Siemens Aera 1.5 scanner (Siemens Healthcare, Erlangen, Germany) and a Signa HDx 1.5T scanner (General Electric Medical Systems, Chicago, USA), and surface coils centered on the pubic symphysis. Table 1 summarizes the employed protocol.

Table 1

Magnetic Resonance Imaging Protocol

Sequence	Plane	FOV (cm 2 )	Matrix	Slice thickness/interval (mm)	RT (msec)	TE (ms)	BW (kHz)	ETL	NEX
SE T1	Coronal	20	256 × 192	4/1	400	Minimal	25	NA	2
FSE T2 with fat suppression	Axial	20	256 × 192	4/1	> 2,000	102	31.25	23	4
FSE T2 with fat suppression	Sagittal (includes femoral heads)	20–24	256 × 192	4/1	> 2,000	58	27.78	13	4
FSE T2 with fat suppression	Oblique axial (Fig. 4)	20	256 × 256	4/1	> 2,000	102	31.25	23	4
FSE T2 with fat suppression	Coronal	28–32	256 × 192	4/1	> 2,000	25	31.25	23	4

Abbreviations: BW, band width; ETL, echo train length; FOV, field of view; FSE T2, fast spin echo; NA, not applicable; NEX, number of excitations; RT, repetition time; SE T1, spin echo, T1-weighted image; T2-weighted image; TE, time to echo.

The MRI exams determined the presence or absence of:

degenerative changes of the pubic symphysis (subchondral sclerosis, subchondral geodesy and irregularities, osteophytes, and interpubic disc degeneration). Only osteophytes > 2.0 mm were considered ( Fig. 5 );

Fig. 5

Patient, 22 years old, midfielder. Degenerative pubic symphysis changes (subchondral bone irregularities, cysts, and marginal osteophytes).

lesion of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles (secondary cleft sign) ( Fig. 6 );

Fig. 6

Patient, 33 years old, midfielder. Injury in the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles. Coronal (A) and sagittal (B) T2-weighted image with fat suppression.

injuries of the adductor and rectus femoris muscles ( Fig. 7 );

Fig. 7

Patient, 27 years old, defender. Stretching/partial lesion of the right adductor longus muscular belly. Coronal T2-weighted image of the hip with fat suppression.

labral lesions; pubic rami edema (in this case, classified as absent, subtle/doubtful, moderate, or severe) ( Fig. 8 ).

Fig. 8

Patient, 29 years old, striker. Coronal T2-weighted image with fat suppression showing accentuated bone edema in the left pubic ramus.

Radiological, US, and MRI scans were analyzed at baseline and 5 years later, at the end of the study, by a single radiologist with 1 year of experience in musculoskeletal radiology. The radiologist was unaware of the symptoms of the patients.

Statistical Analysis

Quantitative data were described as mean and standard deviation (SD). In the presence of asymmetry, the median and 25 th and 75 th percentiles were used. Categorical data were expressed as counts and percentages.

The Student-t test or its nonparametric equivalent (the Mann-Whitney U test) were used to compare quantitative data. The Fisher exact test compared categorical data.

The significance level was a  = 0.05, and findings were considered significant with p  < 0.05. Data were analyzed with IBM SPSS Statistics for Windows, Version 22.0 (IBM Corp., Armonk, NY, USA).

The results are summarized in Table 2 .

Table 2

Results

Baseline features	Without pubalgia ( n  = 24)	With pubalgia ( n  = 15)	p -value
Age, years old, mean (SD)	21.8 (5.5)	24.5 (4.8)	p  = 0.12
Field positioning, n (%)			p  = 0.514
Striker	6 (25)	2 (13.3)
Midfielder	6 (25)	5 (33.3)
Winger	6 (25)	2 (13.3)
Defender	5 (20.8)	3 (20)
Goalkeeper	1 (4.2)	3 (20)
Body mass index, kg/cm2, mean (SD)	23.2 (1.5)	24.2 (1.5)	p  = 0.032
Previous lumbar pain, n∘ (%)	6 (25)	3 (20)	p  > 0.99
Previous thigh or knee lesion, n∘ (%)	9 (37.5)	6 (40.0)	p  > 0.99
Career length, years, median (IQR)	5.5 (4;9.5)	8 (5;12)	p  = 0.17
Weekly training load, hours, median (IQR)	15 (11;24)	18 (12;24)	p  = 0.66
Radiographs
Femoroacetabular impingement, n (%)	5 (20.8)	2 (13.3)	p  = 0.38
Sacroiliac joint alterations	-	-
Ultrasound
Inguinal hernia, n (%)	-	2 (13.3)	p  = 0.14
Sports hernia, n (%)	2 (8.3)	1 (6.7)	p  > 0.99
Aponeurosis lesions of the rectus abdominis/adductor longus muscles, n (%)	-	4 (26.6)	p  = 0.017
Magnetic resonance imaging
Pubic symphysis degenerative Alterations, n (% )
Subchondral bone sclerosis	6 (25)	6 (40)	p  = 0.48
Subchondral geodes	3 (12.5)	7 (46.7)	p  = 0.027
Subchondral irregularities	13 (54.2)	10 (66.7)	p  = 0.52
Marginal osteophytes	4 (16.7)	9 (60)	p  = 0.013
Interpubic disc degeneration	15 (62.5)	13 (86.7)	p  = 0.15
Pubic rami bone edema, n (%)	6 (25)	7 (46.7)	p  = 0.19
Aponeurosis lesions of the rectus abdominis/adductor longus muscles, n (%)	3 (12.5)	6 (40)	p  = 0.63
Muscle belly lesions, n (%)	-	9 (60)	p  < 0.001
Labral Lesions, n (%)	3 (12.5)	1 (6.7)	p  = 0.014

Abbreviations: IQR, interquartile range; SD, standard deviation.

Characteristics of the Patients

A total of 24 patients were asymptomatic, and 15 had pubalgia.

The age of the players was not statistically significant between groups, although it was higher in symptomatic individuals. The mean career length in the symptomatic group was also higher, but the difference did not reach statistical significance ( p  = 0.17).

The weekly training load was similar in both groups.

The distribution of field positions was not different among players with or without pubalgia.

A previous history of low back pain or thigh/knee injury was not associated with pubalgia.

The only feature associated with an increased risk of pubalgia was high BMI ( p  = 0.032).

Survey Radiographs

Out of the 39 patients, 7 presented with signs of femoroacetabular impingement on the survey radiographs, but this finding was not more frequent in patients with pubalgia.

No changes were observed in the sacroiliac joints of the players.

No patient presented vertical instability of the pubic symphysis in the flamingo view.

Ultrasound

Two symptomatic patients presented inguinal hernias, and one had a sports hernia. In the control group, no inguinal hernias were observed, but two patients had sports hernia.

Four players with pubalgia had alterations in the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles, whereas no participant from the control group presented with these alterations ( p  = 0.017).

Magnetic Resonance Imaging

Degenerative changes of the pubic symphysis were very frequent in both groups, but only subchondral geodes and osteophytes could be associated with symptoms ( p  = 0.027 and 0.013, respectively).

Approximately half (46.7%) of the players with pubalgia had edema in the pubic rami, compared with 25% of asymptomatic individuals ( p  = 0.19). Comparing both groups, the number of symptomatic patients increased according to the degree of the edema; on the other hand, this trend was reversed in asymptomatic individuals. However, this relationship had no statistical significance. Lesions of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles demonstrated by MRI were more frequent in patients with pain (6/15 versus 3/24) ( p  = 0.63).

Out of the 15 patients with pubalgia, 9 (60%) had some alteration in the muscular bellies of the pubic region, whereas no asymptomatic patient presented with these alterations ( p  < 0.001).

Labral lesions were infrequent (4/39), and there was no statistically significant difference between the groups.

Ultrasound versus Magnetic Resonance Imaging

Regarding lesions of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles, from the 9 individuals with a positive MRI scan, 4 had a positive result at US, indicating a 44.4% sensitivity of ultrasound compared with MRI. All of the 29 individuals with negative MRI findings also had negative results at the US examination (100% specificity).

Discussion

Several studies have described patient-inherent conditions that may predispose to pubic lesions. 3 22 23 24 25 According to Engebretsen et al, 23 the main risk factor related to the player is age; however, other authors, such as Ekstrand et al 26 and Werner et al 27 found no statistically significant difference between age groups, which is in line with our study.

The field position of the players was not relevant to our study, as well as to Paajanem et al 3 and to Engebretsen et al. 23 Paajanem et al 3 also showed that only BMI and the number of hours of intense training are related to inguinal injuries.

The requirement for a range of motion superior than anatomically possible (as in femoroacetabular impingement) is believed to cause a compensatory increase of movement in other regions, such as in the lumbar spine, in the sacroiliac joints, and in the pubic symphysis. 25 Our study showed no statistically significant association between inguinal pain and femoroacetabular impingement, history of lumbar pain, or thigh/knee injury.

The AP orthostatic pelvic radiograph and the flamingo views are an important addition to the interpretation of other imaging tests and provide a preliminary analysis of pubic osteitis, limb length discrepancy, pelvic instability, hip pathology, and of other possible lesions with no clinical suspicion. 21 Flamingo views may characterize a pelvic “macroinstability” not observed in our players.

Ultrasound satisfactorily evaluates sports hernias, which, being dynamic phenomena, must be studied in real time. 24 In addition, it excludes other causes of inguinal pain not related to sports, such as true hernias, although these lesions have not been associated with pain in our study.

Sports hernia is believed to be a process of incipient herniation, a “pre-hernia” condition, or even a hidden hernia, where the major abnormality is a defect in the transversal fascia. Some authors believe that this weakness in the posterior wall of the inguinal canal precedes the development of inguinal lesions and pain, 18 28 29 while others consider it an advanced component of the same lesion spectrum beginning at the pubic symphysis. 6 7 8 24 30 Although sports hernias were observed in two of our asymptomatic patients, since this was not a prospective study, we could not determine a cause-effect relationship. Magnetic resonance imaging is the method of choice in the evaluation of pubalgia because it demonstrates edema (both in bone and in soft tissues) at an earlier stage, besides being multiplanar and not operator-dependent.

T1-weighted sequences exclude possible bone marrow infiltrative processes, such as metastases, myeloma, and infection. T2-weighted sequences with fat suppression evaluate muscles, tendons, bursae and bone structures. Oblique axial sections oriented to the sagittal plane parallel to the pelvic arcuate line demonstrate the rectus abdominis muscle attachments and the origin of adductor muscles.

Sagittal sections include both femoral heads for hips evaluation. Other conditions manifest as inguinal pain, warranting the inclusion of a sequence with large field of view (FOV).

Table 3 suggests an algorithm for imaging investigation in pubalgia patients.

Table 3

Imaging pubalgia evaluation

Survey radiographs	- Pelvis in anteroposterior view, orthostatic position: search for signs of hip impingement, discrepancies in the length of both limbs, sacroiliac alterations, and other alterations with no clinical suspicion;- Flamingo: pelvic instability.
Ultrasound	- Dynamic evaluation of true inguinal hernias, femoral hernias, and sports hernias.
Magnetic resonance imaging	- At least one T1-weighted sequence: morphological structural evaluation, bone marrow infiltrative processes (infection, tumors);- Sagittal T2-weighted sequence with fat suppression (including femoral heads): evaluation of labral lesions and aponeurosis lesions of the rectus abdominis/adductor longus muscles;- Coronal/axial T2-weighted sequence with fat suppression: bone (pubic osteitis) and soft parts edema, muscle and tendon lesions, aponeurosis lesions of the rectus abdominis/adductor longus, other pelvic alterations;- Oblique, axial, T2-weighted sequence: rectus abdominis muscle attachment and origin of all muscles from the adductor compartment;- Coronal T2-weighted sequence with fat suppression (large FOV): demonstrates other conditions manifesting as inguinal pain.

Abbreviations: FOV, field of view.

Excessive and repetitive loading on the pubic symphysis in soccer players leads to an accelerated degeneration of the interpubic disc. The pubic symphysis is vulnerable to microfractures and consequent degenerative changes, such as subchondral irregularities, geodes and sclerosis, in addition to marginal osteophytes. 24 It also triggers pubic osteitis, characterized by edema in the subchondral region of the pubis from anterior to posterior, especially in superior rami. Paajanen et al 11 classified the extent of pubic edema into four grades: 0 (absent), 1 (edema < 2 cm), 2 (> 2 cm), and 3 (affecting both pubic rami). It should also be considered that high-performance athletes can have subchondral bone edema even if asymptomatic, as the author demonstrated when comparing professional contact sports athletes with non-athletic controls, both without pubalgia complaints.

Degeneration may then evolve to an increase in soft tissue loading, predisposing to tendinopathies and ruptures. The secondary cleft signal is a line extending inferolaterally from the first cleft up to the coronal plane 8 ( Fig. 6 ). The first cleft refers to the degeneration of the interpubic disc, presenting as a vertical line hyperintense in T2-weighted images ( Fig. 6 ). 6 Ultrasound shows these lesions as anechoic focal defects occurring both in the rectus abdominal muscle contribution to the aponeurosis and in the adductor longus muscle. 19 The pubis apophyses close relatively late (at 20 years old) and may mimic an injury to the aponeurosis, as well as irregularities and edema in the subcortical anteromedial portion of the pubis (site of the old apophysis), which are common in athletes 13 ( Fig. 9 ).

Fig. 9

Patient, 25 years old, defender. Irregularities and edema at the site of the old growth apophysis. Coronal (A) and sagittal (B) T2-weighted image with fat suppression.

Although the specificity of US in relation to MRI was high in our study (100%), the sensitivity was surprisingly low (44.4%), with an accuracy of 87%. Our small sample could explain this finding; in addition, lesions in the posterior portion of the aponeurosis may not be accessible to transducer ( Fig. 10 ). Moreover, small lesions may go unnoticed ( Fig. 11 ).

Fig. 10

Patient, 35 years old, defender. Sagittal (A) and coronal (B) T2-weighted images with fat suppression of the anterior portion of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles demonstrating mild thickening without lesions. Sagittal (C) and coronal (D) images of the posterior portion of the aponeurosis, showing a lesion, as well as the transducer position diagram. (E) Sagittal ultrasound image at the right side of the midline, with no evidence of lesions.

Fig. 11

Patient, 22 years old, midfielder. (A) Coronal T2-weighted image with fat suppression demonstrating a small lesion in the aponeurosis at the left side of the midline. (B) Sagittal ultrasound image of the aponeurosis at rest and in semi-seated position, without evident lesions.

Our study had some limitations, such as sample size and non-randomness (since the participants were volunteers). Thus, many players with pubalgia may not have participated in the study for fear of the outcome; in addition, some individuals who said they were asymptomatic could be participating because they felt a little pain (although not incapacitating). A probable confounding factor was that the impossibility of analyzing each associated factor excluding the remaining ones because pubalgia causes overlap themselves. The use of a single, less experienced observer may have caused a measurement bias.

Conclusion

We conclude that elevated BMI, adductor muscles lesions, and degenerative changes of the pubic symphysis (especially marginal osteophytes and subchondral geodes) are associated with pubalgia, and that US has a low sensitivity in detecting lesions of the common aponeurosis of the rectus abdominis/adductor longus muscles.

Introdução

A dor inguinal crônica corresponde a aproximadamente 2 a 5% de todas as lesões relacionadas ao esporte. 1 Sua prevalência em atletas varia conforme a modalidade, sendo mais frequente naquelas que exigem aceleração rápida, mudanças de direção e chutes, como o futebol. 2 Nesse meio, a prevalência de pubalgia vai de 5% 3 até 58%. 4

Para o esportista profissional, as lesões levam a dor persistente que impede o adequado envolvimento nas atividades, tornando-se uma causa significativa de ausência aos treinos. Ainda que muitas de suas causas sejam tratadas com anti-inflamatórios, ela frequentemente recorre e pode ser responsável pelo término prematuro da carreira. 2

Inúmeros estudos 1 2 3 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 descreveram os achados de ressonância magnética na pubalgia atlética; alguns poucos, os ultrassonográficos. 17 18 19 No entanto, no nosso conhecimento, nenhum trabalho até hoje comparou os dois métodos quanto às lesões da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo nesse contexto.

Realizamos um estudo transversal com casos e controles cujos objetivos foram demonstrar a acurácia da ultrassonografia em relação à ressonância magnética nas lesões da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo, estudar características inerentes aos jogadores e achados de imagem que podem estar associados à pubalgia, mostrar a importância de cada método (radiografias, ultrassonografia e ressonância magnética) em sua avaliação e por fim, propor um algoritmo de avaliação por imagem.

Material e métodos

Entre setembro de 2011 a junho 2016, 39 jogadores profissionais de sete times de futebol de dois estados brasileiros (Rio Grande do Sul e São Paulo) foram convidados a participar do estudo, 15 deles com e 24 sem queixa clínica de pubalgia, todos do sexo masculino e maiores de 18 anos. Foram excluídos pacientes com contraindicações ao exame de ressonância magnética. Os participantes assinaram um formulário de consentimento. Foram registradas as características de base, como idade, função em campo (atacante, meio, lateral, zagueiro, goleiro) e índice de massa corporal (IMC), além da carga de treino semanal (número de horas de treino por dia multiplicado pelo número de dias por semana), tempo de profissão em anos e história pregressa de lesão na coxa ou joelho ou de dor lombar. Os voluntários foram avaliados clinicamente pelo médico responsável pela equipe. Sintomáticos eram os pacientes que, como descrito por Kachingwe e Grech, 20 possuíam cinco sinais e sintomas: (1) dor inguinal ou abdominal baixa, (2) dor exacerbada pela atividade esportiva e aliviada com o repouso, (3) dor à palpação no ramo púbico, (4) dor com 0, 45 e 90 graus de adução do quadril contra resistência e (5) dor ao realizar abdominais contra resistência. Após, todos (sintomáticos e assintomáticos) foram submetidos aos exames de imagem descritos abaixo.

Técnicas de imagem

As radiografias consistiam em uma incidência anteroposterior (AP) em ortostatismo da bacia e nas incidências de Flamingo (radiografias AP localizadas da sínfise púbica realizadas com apoio monopodálico alternado) ( Fig. 1 ). Foram avaliados, na incidência AP, sinais relacionados a impacto do quadril (arredondamento da junção entre a cabeça e o colo femoral, coxa profunda, protrusio acetabuli , retroversão acetabular e sinais secundários como cisto de inclusão sinovial, ossificação labral e os acetabuli , além de sinais clássicos de artrose) e alterações das articulações sacroilíacas (esclerose ou erosões subcondrais, diastase, redução ou anquilose dos espaços articulares). As incidências de Flamingo foram realizadas para a pesquisa de instabilidade vertical da sínfise púbica. Media-se a diferença de altura entre os ramos púbicos na incidência AP, traçando-se uma linha paralela a cada ramo púbico, que por sua vez eram perpendiculares ao sacro, e então a distância entre elas. Após, o mesmo era feito nas incidências monopodálicas. A soma das duas alturas descontando-se a de base (já presente na incidência AP) era a translação total, considerada anormal caso fosse maior do que 5,0 mm, de acordo com Garras et al 21 ( Fig. 2 ). A análise de cada uma das alterações foi dicotomizada (“ausente” ou “presente”).

Fig. 1

Incidência de Flamingo com apoio monopodálico alternado.

Fig. 2

Paciente, 23 anos, zagueiro. Radiografias AP (A) e Flamingo com perna esquerda (B) e direita (C) elevadas. A linha vertical paralela ao sacro foi reproduzida. Duas linhas perpendiculares à primeira foram traçadas em cada um dos ramos púbicos superiores e mediu-se a distância entre elas. A medida de base (na incidência AP) foi de 0,2 cm, lado direito superior. Com a perna esquerda elevada (B), a distância foi de 0,4 cm a partir da distância base, lado direito superior; com a perna esquerda elevada (C), foi de 0,0 cm a partir da base, lado direito superior. A translação total foi de 0,4 cm.

A ultrassonografia (US) foi realizada com transdutor linear de 9-13 MHz. Primeiro, identificavam-se os ramos púbicos no plano axial. Após, analisava-se a aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo no plano sagital, ao repouso e com a manobra dinâmica (pedia-se ao paciente para ficar em posição semisentada, como se fosse um exercício de abdominal). Uma lesão era definida pelo espessamento da aponeurose e por uma área anecoica focal ( Fig. 3 ). Seguindo, localizava-se o anel inguinal profundo. Hérnia do esporte ou deficiência da parede posterior do canal inguinal era diagnosticada caso houvesse, na manobra de Valsalva, um aumento na área seccional do canal inguinal comparativamente ao repouso, conforme descrito por Orchard et al 18 ( Fig. 4 ). Hérnia inguinal era definida por protrusão de gordura, alça intestinal ou ambos através do anel inguinal profundo ou por um defeito na parede posterior do canal inguinal na fáscia transversalis.

Fig. 3

Paciente, 30 anos, goleiro. Lesão da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo.

Fig. 4

Hérnia do esporte. Paciente, 27 anos, meio-de-campo. Com a manobra de Valsalva, houve um aumento da área do canal inguinal. Abaixo, canal inguinal normal para comparação.

O avaliador graduava de 1 a 5 a presença de hérnias inguinais, hérnia do esporte e lesões da aponeurose, sendo “1” a nota dada para “totalmente ausente” e “5” para “totalmente presente”. Após, a análise foi dicotomizada (1 a 3 consideradas “ausente” e 4 e 5, “presente”).

O exame de ressonância magnética (RM) foi realizado em dois magnetos de 1.5 T (Aera, Siemens, Siemens Healthcare, Erlangen, Germany; and HDX, General Electric Medical Systems General Electric Medical Systems, Chicago, USA), com bobinas de superfície centrada na sínfise púbica. A Tabela 1 resume o protocolo utilizado.

Tabela 1

Protocolo do Exame de Ressonância Magnética

Sequência	Plano	FOV (cm 2 )	Matriz	Espessura de corte/ intervalo (mm)	TR (mseg)	TE (ms)	BW (kHz)	ETL	NEX
SE T1	Coronal	20	256 × 192	4/1	400	Mínimo	25	NA	2
FSE T2 com supressão de gordura	Axial	20	256 × 192	4/1	> 2000	102	31,25	23	4
FSE T2 com supressão de gordura	Sagital (inclui as cabeças femorais)	20-24	256 × 192	4/1	> 2000	58	27,78	13	4
FSE T2 com supressão de gordura	Axial Oblíquo ( Fig. 4 )	20	256 × 256	4/1	> 2000	102	31,25	23	4
FSE T2 com supressão de gordura	Coronal	28-32	256 × 192	4/1	> 2000	25	31,25	23	4

Abreviações: BW, band width (abrangência da banda); ETL, echo train length ; FOV, campo de visão; FSE T2, fast spin echo ; NA, não aplicável; NEX, número de excitações; TR, tempo de repetição; SE T1, spin echo , T1- weighted image ; T2- weighted image ; TE, time to echo .

No exame de RM, foram registradas a presença ou a ausência de:

alterac¸ões degenerativas da sínfise púbica (esclerose sub- condral, geodos e irregularidades subcondrais, osteófitos e degenerac¸ão do disco interpúbico). Apenas osteófitos maiores do que 2,0 mm foram considerados ( Fig. 5 );

Fig. 5

–Paciente, 22 anos, meio-de-campo. Alterações degenerativas da sínfise púbica (irregularidades e cistos ósseos subcondrais e osteófitos marginais).

lesão da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo (sinal da fenda secundária) ( Fig. 6 );

Fig. 6

Paciente, 33 anos, meio-de-campo. Lesão na apoenurose comum do reto abdominal/ adutor longo. T2 com supressão de gordura no plano coronal (A) e sagital (B).

lesões dos músculos adutores e retos femorais ( Fig. 7 );

Fig. 7

Paciente, 27 anos, zagueiro. Estiramento/ lesão parcial do ventre muscular do adutor longo direito. Coronal T2 da bacia com supressão de gordura.

lesões labrais; edema nos ramos púbicos (nesse caso, classificado como ausente, sutil/duvidoso, moderado ou severo) ( Fig. 8 ).

Fig. 8

Paciente, 29 anos, atacante. Coronal T2 com supressão de gordura mostrando acentuado edema ósseo no ramo púbico esquerdo.

Os exames de raios-x, US e RM foram analisados por um único radiologista com um ano de experiência em radiologia musculoesquelética no início e cinco anos ao final do estudo. O radiologista não conhecia os sintomas do paciente.

Análise estatística

Os dados quantitativos foram descritos com média e desvio-padrão. Na presença de assimetria utilizou-se a mediana e os percentis 25 e 75. Dados categóricos foram expressos por contagens e percentuais.

Na comparação de dados quantitativos aplicou-se o teste t de Student ou seu equivalente não-paramétrico (teste U de Mann-Whitney). Na comparação de dados categóricos utilizou-se o teste exato de Fisher.

O nível de significância adotado foi de a  = 0,05, sendo considerados significativos os achados com p < 0,05. Os dados foram analisados com o auxílio do programa SPSS versão 22.0.

Os resultados estão resumidos na Tabela 2 .

Tabela 2

Resultados

Características de base	Sem pubalgia(n = 24)	Com pubalgia(n = 15)	Valor de p
Idade, anos, média (DP)	21,8 (5,5)	24,5 (4,8)	p = 0,12
Posição em campo, n ∘ (%)			p = 0,514
Atacante	6 (25)	2 (13,3)
Meio de Campo	6 (25)	5 (33,3)
Lateral	6 (25)	2 (13,3)
Zagueiro	5 (20,8)	3 (20)
Goleiro	1 (4,2)	3 (20)
Índice de Massa Corporal, kg/cm 2 , média (DP)	23,2 (1,5)	24,2 (1,5)	p = 0,032
Dor Lombar Pregressa, n (%)	6 (25)	3 (20)	p > 0,99
Lesão Pregressa na Coxa ou Joelho, n (%)	9 (37,5)	6 (40,0)	p > 0,99
Tempo de Profissão, anos, mediana (AIQ)	5,5 (4;9,5)	8 (5;12)	p = 0,17
Carga de treino semanal, horas, mediana (AIQ)	15 (11;24)	18 (12;24)	p = 0,66
Radiografias
Impacto Femoroacetabular, n (%)	5 (20,8)	2 (13,3)	p = 0,38
Alterações Articulações Sacroilíacas	−	−
Ultrassonografia
Hérnia Inguinal, n (%)	−	2 (13,3)	p = 0,14
Hérnia do Esporte, n (%)	2 (8,3)	1 (6,7)	p > 0,99
Lesão da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo, n (%)	−	4 (26,6)	p = 0,017
Ressonância magnética
Alterações Degenerativas Sínfise Púbica, n (% )
Esclerose Óssea Subcondral	6 (25)	6 (40)	p = 0,48
Geodos Subcondrais	3 (12,5)	7 (46,7)	p = 0,027
Irregularidades Subcondrais	13 (54,2)	10 (66,7)	p = 0,52
Osteófitos Marginais	4 (16,7)	9 (60)	p = 0,013
Degeneração do Disco Interpúbico	15 (62,5)	13 (86,7)	p = 0,15
Edema Ósseo nos Ramos Púbicos, n (%)	6 (25)	7 (46,7)	p = 0,19
Lesão da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo, n (%)	3 (12,5)	6 (40)	p = 0,63
Lesões nos Ventres Musculares, n (%)	−	9 (60)	p < 0,001
Lesões Labrais, n (%)	3 (12,5)	1 (6,7)	p = 0,014

Abreviações: AIQ, amplitude interquartil; DP, desvio-padrão.

Características dos pacientes

Vinte e quatro pacientes eram assintomáticos e quinze apresentavam pubalgia.

A idade dos jogadores não foi estatisticamente significativa entre os dois grupos, embora maior no grupo sintomático. A média de tempo de profissão no grupo sintomático também foi maior, porém a diferença não atingiu significância estatística (p = 0,17).

Os jogadores apresentaram uma carga de treino semanal similar nos dois grupos.

A distribuição das posições em campo não foi diferente dentre os grupos com e sem pubalgia.

A história pregressa de dor lombar ou lesão na coxa/ joelho não teve associação com dor no púbis.

Apenas o IMC elevado foi associado a um maior risco de pubalgia (p = 0,032).

Radiografias Simples

Sete dos 39 pacientes apresentaram sinais de impacto femoroacetabular nas radiografias simples, porém esse achado não foi mais frequente nos pacientes que apresentavam pubalgia.

Não foram observadas quaisquer alterações nas articulações sacroilíacas dos jogadores.

Nenhum paciente apresentou instabilidade vertical da sínfise púbica na incidência de Flamingo.

Ultrassonografia

Dois pacientes sintomáticos tinham hérnia inguinal e um, hérnia do esporte. No grupo controle, não foram observadas hérnias inguinais, porém dois pacientes apresentaram hérnia do esporte.

Quatro casos apresentaram alterações na aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo, enquanto que nenhum indivíduo do grupo controle apresentou essa alteração (p = 0,017).

Ressonância magnética

As alterações degenerativas da sínfise púbica foram muito frequentes nos dois grupos, porém somente os geodos subcondrais e os osteófitos puderam ser associados à sintomatologia (p = 0,027 e 0,013, respectivamente).

Cerca da metade (46,7%) dos jogadores com pubalgia apresentaram edema nos ramos púbicos, contra 25% daqueles assintomáticos (p = 0,19). Quando comparados os grupos, no grupo sintomático observamos um número crescente de indivíduos na medida em que o grau de edema aumentava, enquanto que no grupo assintomático a tendência foi inversa. No entanto, essa relação não atingiu significância estatística. As lesões da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo demonstradas pela RM foram mais frequentes nos pacientes com dor (6/15 vs 3/24) (p = 0,63).

Nove dos quinze pacientes com pubalgia (60%) apresentaram alguma alteração nos ventres musculares da região púbica, enquanto que nenhum paciente assintomático demonstrou essa alteração (p < 0,001).

Lesões labrais foram infrequentes (4/39) e sem diferença estatisticamente significativa entre os dois grupos.

US x RM

Quanto às lesões da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo, dos 9 indivíduos com exame de RM positivo, quatro apresentaram resultado positivo na ultrassonografia, sinalizando uma sensibilidade de 44,4% da ultrassonografia em relação à RM. Todos os 29 indivíduos com ressonância magnética negativa apresentaram também resultado negativo na ultrassonografia (100% de especificidade).

Discussão

Diversos trabalhos descrevem condições inerentes ao paciente que podem predispor às lesões na região púbica. 3 22 23 24 25 Para Engebretsen et al, 23 o principal fator de risco relacionado ao jogador seria a idade, no entanto, outros autores como Ekstrand et al 26 e Werner et al 27 não acharam diferença estatisticamente significativa entre os grupos etários, concordando com o nosso estudo.

A função exercida pelo atleta no campo não foi relevante para nós, assim como para Paajanem et al 3 e Engebretsen et al. 23 Paajanem et al 3 também mostrou que apenas o IMC e o número de horas de treino elevados estariam relacionados às lesões inguinais.

Acredita-se que caso haja maior necessidade de amplitude de movimento do que é anatomicamente possível (como no caso do impacto femoroacetabular), existe um aumento compensatório de movimento em outras regiões, como na coluna lombar, articulações sacroilíacas e sínfise púbica. 25 No nosso estudo, não houve associação estatisticamente significativa entre dor inguinal e impacto femoroacetabular, história de dor lombar ou de lesão na coxa ou no joelho.

A radiografia AP da bacia em ortostatismo e as incidências de Flamingo são um complemento importante na interpretação de outros testes de imagem e fornecem uma análise preliminar da osteíte púbica, discrepância de comprimento entre os membros, instabilidade pélvica, patologia dos quadris e outras possíveis lesões não suspeitas clinicamente. 21 As incidências de Flamingo podem caracterizar uma “macroinstabilidade” da pelve, não observada em nossos jogadores.

A ultrassonografia avalia satisfatoriamente a hérnia do esporte propriamente dita, que, por ser um fenômeno dinâmico, deve ser estudada em tempo real. 24 Além disso, exclui outras causas de dor inguinal não relacionadas ao esporte, como as hérnias verdadeiras, embora estas não tenham sido associadas a dor no nosso estudo.

Acredita-se que a hérnia do esporte seja um processo de herniação incipiente ou uma condição “pré-hérnia”, ou ainda uma hérnia oculta, onde a maior anormalidade é um defeito na fáscia transversalis. Alguns autores pensam que essa fraqueza da parede posterior do canal inguinal preceda o desenvolvimento das lesões e da dor inguinal, 18 28 29 enquanto outros a consideram um componente avançado de um mesmo espectro de lesões que começam na sínfise púbica. 6 7 8 24 30 Embora a hérnia do esporte tenha sido observada em dois dos nossos pacientes assintomáticos, como este não foi um estudo prospectivo, não pudemos determinar relação de causa-efeito. A RM é o método de escolha na avaliação da pubalgia pois demonstra o edema (ósseo e de tecidos moles) em uma fase mais precoce, além de ter capacidade multiplanar e não ser operador-dependente.

As sequências ponderadas em T1 excluem possíveis processos infiltrativos da medular óssea como metástases, mieloma e infecção. As sequências ponderadas em T2 com supressão de gordura avaliam os músculos, tendões, bursas e estruturas ósseas. Os cortes axiais oblíquos, orientados no plano sagital em paralelo à linha arqueada da pelve, demonstram a inserção dos retos abdominais e a origem dos adutores.

Os cortes sagitais incluem ambas as cabeças femorais para avaliação dos quadris. Outras patologias se manifestam como dor inguinal e justificam a necessidade de incluir uma sequência com field of view (FOV) grande.

Uma sugestão de algoritmo de investigação por imagem da pubalgia está descrito na Tabela 3 .

Tabela 3

Avaliação por imagem da pubalgia

Radiografiassimples	- AP da Bacia em ortostatismo: pesquisa de sinais de impacto do quadril, discrepância de comprimento entre os membros, alterações sacroilíacas, outras alterações não suspeitas clinicamente;
Ultrassonografia	- Flamingo: instabilidade de pelve.- Avaliação dinâmica de hérnias inguinais verdadeiras, femorais e hérnia do esporte.
Ressonância magnética	- Pelo menos uma sequência ponderada em T1: avaliação morfológica das estruturas, processos infiltrativos da medular óssea (infecção, tumores);- Sagital T2 com supressão de gordura (inclui cabeças femorais): avaliar lesões labrais, aponeurose comum reto abdominal/ adutor longo;- Coronal/ axial T2 com supressão de gordura: edema ósseo (osteíte púbica) e das partes moles, lesões musculares e tendíneas, lesões da aponeurose comum do reto abdominal/adutor longo, outras alterações na pelve;- T2 axial oblíquo: inserção dos retos abdominais e origem de todos os músculos do compartimento adutor;- Coronal T2 com supressão de gordura (FOV grande): demonstra outras patologias que se manifestam por dor inguinal.

Abreviações: FOV, campo de visão ( field of view ).

A carga excessiva e repetitiva sobre a sínfise púbica no futebol leva a uma degeneração acelerada do disco interpúbico. A sínfise púbica está então vulnerável a microfraturas e consequentes alterações degenerativas, como irregularidades, geodos e esclerose subcondral, além de osteófitos marginais. 24 Também desencadeia a osteíte púbica, caracterizada pelo edema que abrange a região subcondral do púbis de anterior para posterior, sobretudo nos ramos superiores. Paajanen et al 11 classificou a extensão do edema púbico em quatro graus: grau 0 (ausente), grau 1 (edema < 2 cm), grau 2 (> 2 cm) e grau 3 (acometendo ambos os ramos púbicos). Deve-se ainda levar em consideração que atletas de alto rendimento podem demonstrar edema ósseo subcondral mesmo que assintomáticos, conforme o autor demonstrou ao comparar atletas profissionais de esportes de contato com controles não-atletas, ambos sem queixa de pubalgia.

A degeneração pode evoluir então para um aumento de carga nas partes moles, predispondo a tendinopatias e roturas. O sinal de fenda secundária é uma linha que se estende inferolateralmente a partir da primeira fenda no plano coronal 8 ( Fig. 6 ). A primeira fenda se refere à degeneração do disco interpúbico, apresentando-se como uma linha vertical hiperintensa em T2 ( Fig. 6 ). 6 Na ultrassonografia, essas lesões podem ser vistas como um defeito focal anecoico que ocorre tanto na contribuição do reto abdominal à aponeurose quanto do adutor longo. 19 As apófises do púbis fecham-se relativamente tarde (20 anos) e podem simular uma lesão da aponeurose, assim como as irregularidades e o edema na porção anteromedial subcortical do púbis (local da antiga apófise), comuns em atletas 13 ( Fig. 9 ).

Fig. 9

Paciente, 25 anos, zagueiro. Irregularidades e edema no local da antiga apófise de crescimento. (A) coronal e (B) sagital T2 com supressão de gordura.

Embora a especificidade da ultrassonografia em relação à RM tenha sido alta no nosso estudo (100%), a sensibilidade foi surpreendentemente baixa (44,4%), perfazendo uma acurácia de 87%. O resultado poderia ser explicado pela amostra reduzida, mas também por que lesões localizadas na porção mais posterior da aponeurose talvez não sejam acessadas com o transdutor ( Fig. 10 ). Além disso, pequenas lesões podem passar desapercebidas ( Fig. 11 ).

Fig. 10

Paciente, 35 anos, zagueiro. (A) e (B) cortes sagital e coronal T2 com supressão de gordura da porção anterior da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo demonstrando leve espessamento, sem lesões. (C) e (D), sagital e coronal da porção posterior da aponeurose demonstrando lesão, bem como esquema da posição do transdutor. (E) corte ultrassonográfico sagital à direita da linha média, sem evidência de lesões.

Fig. 11

Paciente, 22 anos, meio-de-campo. (A) Coronal T2 com supressão de gordura demonstrando pequena lesão na aponeurose à esquerda da linha média. (B) corte sagital da aponeurose na ultrassonografia, ao repouso e em posição semi-sentada, sem lesões evidentes.

Nosso estudo teve algumas limitações, como o tamanho da amostra e a sua não aleatoriedade (os participantes eram voluntários). Assim, muitos jogadores com dor no púbis podem não ter participado do estudo por medo do desfecho; também, alguns indivíduos que se diziam assintomáticos poderiam estar participando pois sentiam um pouco de dor(não incapacitante).Um provável fator de confusão foi que, como as causas de pubalgia se sobrepõem, não foi possível analisarmos cada fator associado excluindo-se os demais. O fato de o observador ser único e pouco experiente pode ter sido um viés de mensuração.

Conclusão

Concluímos que IMC elevado, lesões nos ventres musculares dos adutores e alterações degenerativas da sínfise púbica (em especial os osteófitos marginais e os geodos subcondrais) são achados associados à dor no púbis e que a ultrassonografia tem uma baixa sensibilidade para detectar lesões da aponeurose comum do reto abdominal/ adutor longo.