INTRODUÇÃO

O corpo carotídeo é uma estrutura de formato elíptico de 3 a 4 mm de tamanho localizada na bifurcação da carótida comum ao nível da sua camada adventicial1 - 4. Tem como função a quimiorrecepção e a barorrecepção. Por essa razão, os tumores provenientes desse local são chamados de quimiodectomas, isto é, tumores quimiorreceptores2 , 5 - 7.

Os tumores de corpo carotídeo são neoplasias derivadas de células paragangliônicas e, apesar de serem bem delimitados, são tumores não capsulados e altamente vascularizados por ramos da artéria carótida externa e seus “vasa vasorum”2 - 4 , 8 - 12.

Apesar de raros, são os paragangliomas mais comuns originados na região da cabeça e pescoço (60-70%)5 , 13. Essa neoplasia é, em grande parte das vezes, hipervascularizada, de origem familiar e crescimento lento, e não há predisposição por sexo. Acomete, sobretudo, pacientes na quarta e quinta décadas de vida, sendo, na grande maioria das vezes, de caráter benigno; porém, grande parte dos autores relatam malignidade em 5 a 6% dos casos1 , 6 , 14 , 15. Os sintomas são variados. Pode ser assintomático ou manifestar-se como uma tumoração de crescimento lento, indolor e pulsátil na região lateral do pescoço, próximo ao ângulo da mandíbula, com eventual queixa de rouquidão, dificuldade de deglutição e sintomas da síndrome do seio carotídeo5 , 6 , 16.

DESCRIÇÃO DOS CASOS

A primeira paciente, 28 anos, sexo feminino, branca, natural de Loanda (PR), foi atendida no ambulatório do Hospital Universitário Evangélico de Curitiba (HUEC) com história de tumor em região cervical bilateralmente, com evolução de 5 anos, sendo submetida 4 meses antes a biópsia cirúrgica na região cervical esquerda e encaminhada com diagnóstico de aneurisma de carótida. Negava antecedentes de disfagia, disfonia, ataques isquêmicos e emagrecimento. Ao exame físico, foi observada uma cicatriz de aproximadamente 3 cm no bordo anterior do músculo esternocleidomastoideo, à esquerda. Através da palpação, ficaram evidentes duas massas ovoides, uma medindo 3 × 4 cm, à esquerda, e outra medindo 2 × 2 cm, à direita (Figura 1). Ambas se localizavam nos triângulos carotídeos direito e esquerdo e apresentavam uma consistência elástica, indolor, pulsátil, com mobilidade lateral, porém fixas no sentido longitudinal, sem frêmitos e sopros. O exame da cavidade oral não evidenciou lesões e adenopatias em outras regiões. O exame neurológico mostrou integridade dos pares cranianos.

Figura 1

Presença de lesões tumorais, bilateralmente, em região topográfica correspondente aos vasos carotídeos.

A paciente foi hospitalizada e submetida a exames de eco-Doppler colorido e tomografia computadorizada (Figura 2), que sugeriram diagnóstico de tumor de corpo carotídeo, posteriormente confirmado pela arteriografia (Figura 3). À esquerda, observou-se oclusão da carótida externa na origem. O exame tomográfico também descartou sinais de invasão da base do crânio.

Figura 2

Imagem tomográfica que deixa evidente a presença de lesão tumoral ao nível da bifurcação carotídea, bilateralmente.

Figura 3

Exame arteriográfico através do qual se pode observar a rica vascularização tumoral, além da ausência de enchimento da carótida externa pelo contraste.

A paciente foi submetida a cirurgia sob anestesia geral. Realizou-se uma incisão no bordo anterior do músculo esternocleidomastoideo esquerdo, encontrando-se uma tumoração sólida aderida à bifurcação carotídea, sem comprometer os nervos vago e hipoglosso. Observou-se ligadura da carótida externa na origem. Devido à dificuldade na dissecção, foi realizada a ressecção em bloco do tumor e da bifurcação carotídea (Figura 4). Utilizou-se shunt temporário de Pruitt-Inahara para proteção cerebral, interposição de safena interna com anastomose proximal lateroterminal e distal terminoterminal (Figura 5). Foram retirados dois gânglios para análise histopatológica. A paciente evoluiu no pós-operatório sem déficit neurológico, recebendo alta no sexto dia. O exame histopatológico confirmou diagnóstico de tumor de corpo carotídeo com gânglios livres (Figura 6). Após 60 dias de pós-operatório, um novo estudo arteriográfico não evidenciou resquícios do tumor (Figura 7). A cirurgia do lado contralateral não foi realizada por recusa da paciente.

Figura 4

Aspecto da peça cirúrgica, produto da ressecção em bloco do tumor juntamente com a bifurcação carotídea.

Figura 5

Arteriografia transoperatória de controle que mostra a perviedade da veia safena usada na reconstrução.

Figura 6

Exame histopatológico que, através da técnica de imuno-histoquímica, deixa clara a presença das células cromafins.

Figura 7

Arteriografia de controle após 60 dias, que não mostrou resquícios tumorais.

A segunda paciente, do sexo feminino, 65 anos, natural de Curitiba (PR), queixava-se da presença de tumoração na região cervical esquerda. Relatava histórico de hipertensão arterial sistêmica e hipercolesterolemia, ambas sob controle. A paciente também relatou possuir meningioma aderido ao seio sagital superior, que não apresentava atividade de crescimento desde 2009. Ao exame físico, verificou-se, na palpação, a presença de massa ovoide pulsátil e indolor em trígono carotídeo esquerdo. Havia consistência elástica sem aderência aos planos profundos e com mobilidade lateral, porém imobilidade em sentido longitudinal. Sem frêmito e sopros. Assim como no caso anterior, os exames da cavidade oral e neurológico não mostraram alterações. A paciente foi submetida a exames de imagem no período pré-operatório. O eco-Doppler colorido evidenciou massa tumoral extremamente vascularizada com dimensões de 3,9 × 3,2 cm ao nível na bifurcação carotídea com afastamento das carótidas internas e externa (“sinal da lira”).

O tratamento cirúrgico foi instituído. Sob anestesia geral, fez-se uma incisão cervical semelhante à descrita no caso anterior, à esquerda. Foi encontrada uma massa sólida aderida à bifurcação carotídea. As estruturas nobres adjacentes foram isoladas facilmente e a dissecção do tumor foi realizada pela técnica subadventicial sem intercorrências (Figuras 8 e 9). Retirou-se material para análise histopatológica. Foi colocado um dreno suctor durante as primeiras 24 horas de pós-operatório. A paciente evoluiu no pós-operatório sem complicações e recebeu alta no segundo pós-operatório. O exame histopatológico confirmou diagnóstico de paraganglioma carotídeo.

Figura 8

Ressecção de tumor glômico através da técnica subadventicial. Nesta imagem, podem-se observar as seguintes estruturas sendo isoladas dos vasos carotídeos: nervo vago (ponta de flecha); nervo hipoglosso (flecha); e tumor (estrela).

Figura 9

Aspecto do sítio cirúrgico após a ressecção.

DISCUSSÃO

Segundo Shamblin et al.3, o tumor de corpo carotídeo é classificado em três grupos de acordo com a extensão circunferencial e o grau de aderência: Grupo I - tumor pequeno sem aderência aos vasos que pode ser ressecado sem causar danos às estruturas vizinhas; Grupo II - tumor intermediário com pequena aderência aos vasos cuja dissecação é mais difícil, sendo necessária, às vezes, a revascularização; Grupo III - tumor grande com infiltração nos vasos cuja dissecação se torna quase impraticável, sendo necessária a ressecção em bloco com bifurcação carotídea e realização de revascularização com veia safena ou prótese6 , 17 , 18.

Em relação aos exames complementares, o eco-Doppler colorido é a primeira opção, pois fornece informações sugestivas do diagnóstico, que são importantes para triagem e diagnóstico diferencial. A tomografia computadorizada cervical ou, melhor ainda, a ressonância nuclear magnética são os exames de escolha para obter dados de localização, extensão, correlação com estruturas adjacentes e natureza vascular do tumor6 , 12 , 13 , 19. A cintilografia de corpo inteiro e a citometria de fluxo de DNA podem ser usadas na pesquisa de lesões metastáticas ou tumores múltiplos17 , 20. Já a biópsia não é indicada devido à grande chance de sangramento5 , 10 , 12.

A cirurgia é o tratamento de escolha, tendo em vista a possibilidade de malignização, invasão peritumoral e metastação. A técnica mais utilizada é a dissecção subadventicial do tumor (Gordon-Taylor)17 , 18 , 21. A ressecção em bloco é utilizada apenas nos casos em que é inviável separar o tumor da artéria, e deve ser seguida de interposição de um enxerto para a carótida interna17. Pantanowitz et al., em 1984, ao fazer uma comparação entre o tamanho do tumor e a classificação de Shamblin, percebeu que os tumores de até 6 cm de tamanho correspondem aos grupos 1 e 2 de Shamblin, e os maiores de 6 cm correspondem ao grupo 3. Portanto, concluiu que os tumores que têm indicação de dissecção são os que possuem menos de 6 cm e extensão circunferencial incompleta, com ângulo da bifurcação menor que 90º, e os que devem ser abordados por ressecção são os maiores de 6 cm e extensão circunferencial completa, com ângulo da bifurcação maior que 90º18 , 22. O tumor é considerado inoperável quando envolve toda a carótida interna extracraniana, o que torna impossível a anastomose distal com enxerto ou prótese10.

No intraoperatório, é muito importante, antes da dissecção, a identificação e a exposição ampla de todos os nervos, evitando sua manipulação em excesso5 , 23. Em certas situações, como a ressecção em bloco ou uma possível lesão da parede arterial, faz-se necessário o uso de shunt 17. Barbitúricos e manitol são preconizados quando se necessita clipar a artéria carótida interna24.

As taxas de complicações gerais variam entre 32 e 44%, e as taxas de mortalidade variam entre 8 e 20%25. A maior causa de morbidade é a lesão de pares cranianos, sendo os mais acometidos o hipoglosso, o vago e o laríngeo superior, que ocasionam paralisias muitas vezes definitivas4 , 17 , 18 , 23. Complicações mais graves, como infarto cerebral e hemorragia de difícil controle, são mais raras4.

A embolização pode ser utilizada no caso de tumores grandes, em que ela reduz a perda sanguínea e o tamanho do tumor e melhora os resultados cirúrgicos, porém não se pode descartar o risco de embolia cerebral17 , 18. A radioterapia pode ser utilizada para tumores inacessíveis, parcialmente ressecados, metastáticos, em casos de recorrência local e nos pacientes em que a cirurgia tem altos índices de morbidade. Porém, é necessário lembrar que efeitos colaterais podem ocorrer, como necrose da mandíbula, cérebro e partes moles17 , 18. A pesquisa do tumor de corpo carotídeo é indicada para os familiares de primeiro grau, e os pacientes devem ser acompanhados em longo prazo, pois a doença metastática pode levar de 10 a 20 anos para se tornar evidente6.

INTRODUCTION

The carotid body is a structure of elliptical shape, 3 to 4 mm in size, that is located at the bifurcation of the common carotid, at the level of its adventitial layer.1 - 4 Its functions are chemoreception and baroreception and because of this tumors that originate from it are called chemodectomas, i.e., chemoreceptor tumors.2 , 5 - 7

Carotid body tumors are neoplasms that arise from paraganglion cells and although they are well-delimited, they are unencapsulated tumors and are highly vascularized by branches of the external carotid artery and their “vasa vasorum”.2 - 4 , 8 - 12

While rare, they are the most common paragangliomas that occur in the head and neck area (60-70%).5 , 13 In the great majority of cases these neoplasms are hypervascularized, of familial origin and slow growing, and there is no predilection for either sex. They predominantly occur in patients in their fourth and fifth decades of life and the great majority are benign; however, a large proportion of authors report malignancy in 5 to 6% of cases.1 , 6 , 14 , 15 Symptoms are varied. They can be asymptomatic or manifest as a slow-growing tumor that is painless and pulsatile, in the side of the neck, close to the angle of the jaw, and occasionally lead to complaints of hoarseness, deglutition problems and symptoms of carotid sinus syndrome.5 , 6 , 16

DESCRIPTIONS OF CASES

The first patient was a 28-year-old white female from Loanda, PR, Brazil, who was seen at a clinic in the Hospital Universitário Evangélico de Curitiba with a history of bilateral tumors in the cervical region, with onset 5 years previously. She had had a surgical biopsy of the left cervical region 4 months previously and referred with a diagnosis of carotid aneurysm. She stated that she had no history of dysphagia, dysphonia, ischemic attacks or weight loss. During the physical examination, a scar approximately 3 cm long was observed at the anterior margin of the sternocleidomastoid muscle, on the left. Palpation revealed two ovoid masses, one measuring 3 x 4 cm, on the left, and the other measuring 2 x 2 cm, on the right (Figure 1). They were located within the right and left carotid triangles and had an elastic consistency, were painless and pulsatile and were mobile in the lateral direction, but immobile longitudinally. They did not produce thrills or murmurs. Examination of the oral cavity did not find evidence of lesions or adenopathies in other sites. The neurological examination showed that the cranial pairs were undamaged.

Figure 1

Presence of bilateral tumors in topographic area corresponding to the carotid vessels.

The patient was admitted to hospital and underwent examinations with color Doppler ultrasonography and computed tomography (Figure 2), which were suggestive of carotid body tumor and this diagnosis was later confirmed by arteriography (Figure 3). On the left, it could be observed that the external carotid was occluded at the origin. The tomographic examination ruled out signs of invasion of the base of the skull.

Figure 2

Tomographic image showing evidence of the presence of bilateral tumors at the level of the carotid bifurcations.

Figure 3

Arteriographic examination in which the rich tumoral vascularization can be seen, in addition to absence of contrast filling the external carotid.

The patient underwent surgery under general anesthesia. An incision was made at the anterior margin of the left sternocleidomastoid muscle, revealing a solid tumor adhering to the carotid bifurcation, without involving the vagus or hypoglossal nerves. A ligature of the external carotid at the origin was observed. Since dissection was difficult, en bloc resection of the tumor and carotid bifurcation was performed (Figure 4). A temporary Pruitt-Inahara shunt was used for cerebral protection, with interposition of the internal saphenous with proximal side-to-end anastomosis and distal end-to-end anastomosis (Figure 5). Two glands were removed for histopathological analysis. The patient recovered during the postoperative period with no neurological deficits and was discharged on the sixth day. The histopathological analysis confirmed the diagnosis of carotid body tumor and found the glands to be free of involvement (Figure 6). A repeat arteriography conducted 60 days after the procedure did not find evidence of tumor remnants (Figure 7). The patient refused surgery on the contralateral tumor.

Figure 4

Surgical specimen, product of resection en bloc of tumor together with the carotid bifurcation.

Figure 5

Transoperative control arteriography, showing patency of the saphenous vein used for reconstruction.

Figure 6

Histopathological analysis with immunohistochemical technique, clearly showing the presence of chromaffin cells.

Figure 7

Control arteriography at 60 days, which does not show tumor remnants.

The second patient was a 65-year-old female from Curitiba, PR, Brazil, who complained of a tumor in the left cervical region. She reported a history of systemic arterial hypertension and hypercholesterolemia, both under control. She also reported having a meningioma adhering to the superior sagittal sinus, which had not exhibited growth since 2009. During physical examination, palpation identified an ovoid, pulsatile, and painless mass in the left carotid trigone. It was of elastic consistency, with no adherence to the deeper planes and was mobile laterally, but immobile in the longitudinal direction. There was no thrill or murmur. In common with the first case, examination of the oral cavity and a neurological examination did not detect abnormalities. The patient underwent imaging exams during the preoperative period. Color Doppler ultrasonography showed an extremely vascularized tumor with dimensions of 3.9 × 3.2 cm at the level of the carotid bifurcation, with separation of the internal and external carotids (the “lyre sign”).

Surgical treatment was chosen. Under general anesthesia, a cervical incision similar to that described in the previous case description was made on the left. A solid mass was found adhering to the carotid bifurcation. Essential adjacent structures were isolated easily and the tumor dissected using the subadventitial technique with no intercurrent events (Figures 8 and 9). Material for histopathological analysis was removed. A Jackson-Pratt drain was used for the first 24 postoperative hours. The patient recovered well during the postoperative period, with no complications, and was discharged on the second postoperative day. Histopathological analysis confirmed the diagnosis of carotid paraganglioma.

Figure 8

Resection of the glomus tumor using the subadventitial technique. This image shows the following structures being isolated from the carotid vessels: vagus nerve (arrowhead); hypoglossal nerve (arrow); and tumor (star).

Figure 9

Appearance of surgical site after resection.

DISCUSSION

According to Shamblin et al.3 carotid body tumors can be classified into three groups depending on their circumference and degree of adherence: Group I – small tumor with no adherence to vessels that can be resected without damaging neighboring structures; Group II – intermediate tumor with minor adherence to vessels, which is more difficult to dissect and may require revascularization; Group III – large tumor with infiltration of vessels, which is almost impractical to dissect, making resection en bloc with the carotid bifurcation and revascularization with saphenous vein or prosthetic graft necessary.6 , 17 , 18

With regard to work-up tests and examinations, color Doppler ultrasonography is the first choice, because it provides information that is suggestive of the diagnosis and important for screening and differential diagnosis. Cervical computed tomography or, better still, magnetic resonance imaging, are the examinations of choice for obtaining data on location, extension, correlation with adjacent structures and vascular nature of the tumor.6 , 12 , 13 , 19 Whole-body scintigraphy and DNA flow cytometry can be used to investigate the possibility of metastatic lesions or multiple tumors.17 , 20 Biopsy is not indicated because of the considerable chance of bleeding.5 , 10 , 12

Surgery is the treatment of choice, bearing in mind the possibility of malignant transformation, peritumoral invasion and metastasis. The most widely-used technique is subadventitial dissection of the tumor (Gordon-Taylor).17 , 18 , 21 Resection en bloc is only employed in cases in which it is not feasible to separate the tumor from the artery, and should be followed by interposition of a graft to the internal carotid.17 In 1984, Pantanowitz et al. conducted a comparison between size of tumor and Shamblin grades, finding that tumors up to 6 cm in size corresponded to Shamblin grades 1 and 2 and those larger than 6 corresponded to group 3. They therefore concluded that tumors that were smaller than 6 cm and had an incomplete circumferential extension and an angle of bifurcation less than 90º were indicated for dissection and that those that should be treated with resection were larger than 6 cm and with complete circumferential extension and an angle of bifurcation greater than 90º.18 , 22 Tumors are considered inoperable if they surround the entire extracranial internal carotid, which makes it impossible to perform distal anastomosis with graft or prosthesis.10

During the procedure, before dissection, it is very important to identify and fully expose all nerves, avoiding excessive handling.5 , 23 In certain situations, such as resection en bloc or a possible injury to the artery wall, it will be necessary to construct a shunt.17 Barbiturates and mannitol are recommended if it is necessary to clamp the internal carotid artery.24

Overall complication rates vary from 32 to 44% and mortality rates vary from 8 to 20%.25 The greatest cause of morbidity is injury to the cranial pairs, of which the hypoglossal, vagus and laryngeal superior are the most often affected, which can cause paralysis that is very often definitive.4 , 17 , 18 , 23 More serious complications, such as strokes and difficult to control hemorrhages, are rarer.4

Embolization can be employed in cases of large tumors, which will reduce blood loss and the size of the tumor and improve the results of surgery, but the risk of cerebral embolism cannot be ruled out.17 , 18 Radiotherapy can be used for inaccessible, partially resected and/or metastatic tumors, in cases of local recurrence and in patients in whom surgery has high rates of morbidity. However, it must be remembered that side effects can occur, such as necrosis of the jaw, brain and soft tissues.17 , 18 Screening for carotid body tumors is indicated for first-degree relatives and patients should receive long-term follow-up, because metastatic disease can take from 10 to 20 years to appear.6