[Frequency of overweight and obesity in children and adolescents with autism and attention deficit/hyperactivity disorder].

OBJECTIVE: To assess the frequency of overweight and obesity in children and adolescents with autism spectrum disorder (ASD) and with attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD) and their parents, in comparison with children and adolescents without developmental disorders.
METHODS: Anthropometric measures were obtained in 69 outpatients with ASD (8.4±4.2 years old), 23 with ADHD (8.5±2.4) and 19 controls without developmental disorders (8.6±2.9) between August and November 2014. Parents of patients with ASD and ADHD also had their anthropometric parameters taken. Overweight was defined as a percentile ≥85; obesity as a percentile ≥95; and underweight as a percentile ≤5. For adults, overweight was defined as a BMI between 25 and 30kg/m(2) and obesity as a BMI higher than 30kg/m(2).
RESULTS: Children and adolescents with ASD and ADHD had higher BMI percentile (p<0.01) and z-score (p<0.01) than controls, and increased frequency of overweight and obesity (p=0.04). Patients with ASD and ADHD did not differ between them in these variables, nor regarding abdominal circumference. Parents of children with ASD and ADHD did not differ between themselves.
CONCLUSIONS: Children and adolescents with ASD and ADHD are at a higher risk of overweight and obesity than children without developmental problems in the community.

Introduction

Prevalence of overweight and obesity in developed countries is alarming and reaches 31.8% of children and adolescents.1 In the US, despite continued efforts to reduce these public health problems, rates have been stable in the last decade.1 In Brazil, epidemiological studies have shown an increased frequency of overweight and obesity in this age group.2 , 3 Comparison of the 1989 National Survey on Health and Nutrition (PNSN) and the 2008–2009 Consumer Expenditure Survey shows that overweight frequency in children between five and nine years old increased from about 9–33%.3

International studies have found an association between overweight/obesity and psychiatric disorders in children, such as autism spectrum disorder (ASD) and attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD). Nevertheless, whether this association is characteristic of ASD and ADHD or common to behavioral and developmental problems in general remains unclear. Furthermore, the association is likely to be bidirectional; that is, not only behavioral problems may lead to obesity, but obesity may be a risk factor for the development of behavioral and developmental problems.4

Most studies of the nutritional status of young people and adults with ADHD reports a high frequency of overweight and obesity, as well as a mean body mass index (BMI) higher in patients with ADHD compared to controls without developmental disorders.5 – 7 The frequency of obesity is higher in adults with ADHD than in adults with childhood ADHD history, but whose symptoms remitted in adulthood.8 Similarly, obese young people also have higher frequency of ADHD.5 Furthermore, behavioral problems such as ADHD hinder obesity treatment.9

Similarly, studies also reported that children and adolescents with ASD are more often overweight and obese.10 – 13 In ASD, weight changes have been associated with sleep disorders,10 , 11 older age,11 and using food as a reward,12 among others. In addition, parents of children with autism are also more frequently obese.14 These factors suggest a complex interaction between genetic, molecular, and behavioral factors.

Despite these alarming data, there are no studies of the nutritional status of children with ASD and ADHD in Brazil. In addition, few studies have compared the BMI and/or the overweight frequency in different developmental disorders.

In this context, the aim of this study was to evaluate the frequency of overweight and obesity in children and adolescents with ASD and ADHD and their parents.

Method

Children and adolescents seen in the outpatient clinics of ASD (n=69) and Attention Deficit (n=23) of the Psychiatry Service of the Hospital das Clinicas, Federal University of Minas Gerais (UFMG), Brazil, and their parents were invited to participate in this study. Data were collected between August and November 2014, and none of those invited declined to participate. All patients with ASD and ADHD met the diagnostic criteria of the DSM-5.15 It was considered the gold standard. Patients in ASD group had no ADHD as comorbidity and vice versa. Noteworthy, some patients with ASD were taking methylphenidate, but medical records information indicated that its use was for "disruptive behavior"' (e.g., hetero or self-aggressiveness). The control group (n=19) consisted of children and adolescents with normal psychomotor development, recruited from the local community. The study was approved by the Research Ethics Committee of UFMG and all participants and/or legal guardians gave their written informed consent before entering the study.

Patients and controls were interviewed using a structured questionnaire to collect demographic (age and sex of child and guardians) and clinical data. Parents of children with ASD responded to the inventory Social and Communication Disorders Checklist (SCDC)16 and parents of children with ADHD respond to the Swanson, Nolan, and Pelham scale – version IV (SNAP-IV).17 SCDC is a self-completion questionnaire with 12 questions that assesses the severity of behaviors related to autism in the last six months.16 SNAP-IV is a self-administered instrument that, in its version of 26 items, evaluates the severity of inattentive, hyperactive/impulsive, and opponent/defiant behavior.17

All subjects included in the study had their weight (kg) and height (m) measured at the time of interview. BMI was calculated using the formula: weight (expressed in kg) divided by height (expressed in meters) squared (kg/m2). Age and sex-specific BMI z-score and percentiles of patients and controls were calculated using CDC 2000 growth charts.18 Overweight was defined as a percentile ≥85; obesity as a percentile ≥95; and underweight as a percentile ≤5. For adults, overweight was defined as BMI between 25 and 30kg/m2 and obesity as BMI over 30kg/m2.

Subjects were also evaluated for abdominal circumference, which was also converted into percentiles according to CDC 2007–2010 graphics.19 Anthropometric measurements were taken with participants in light clothes and barefoot, using a portable digital scale, wall mounted stadiometer, and inelastic tape measure. Waist circumference was measured over the skin in the upper part of the lateral border of the right ilium and at the end of normal expiration, and the nearest millimeter was recorded.20

Statistical analyzes were performed using SPSS software version 22.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, USA). Descriptive statistics were used to present the sociodemographic and clinical characteristics of the sample. Association between dichotomous variables was assessed with Pearson's chi-square or Fisher's exact test, as appropriate. Continuous variables were expressed as mean and standard deviation. All variables were tested for normal distribution using the Shapiro–Wilk test and no data had a normal distribution. Therefore, the differences between groups were compared using the Mann–Whitney test or Kruskal–Wallis test, as appropriate. Correlations were investigated using the Spearman coefficient. All p-values were two-tailed and the significance level of p<0.05 was used.

Results

There was prevalence of male in the ASD (86.9%), ADHD (78.9%), and control (86.9%) groups. There was no statistically significant difference between groups (p=0.66). Also, there was no difference in age between individuals with ASD (8.4±4.2; range: 2–18 years), ADHD (8.5±2.4; range: 5–15 years), and controls (8.6±2.9; range: 5–15 years) (p=0.603).

Age and sex-specific BMI z-score and percentiles of controls were significantly lower than those of patients with ASD and ADHD (Table 1). Similar findings were seen when groups were compared regarding weight change proportions, with higher percentage of overweight and obesity in both groups of patients (ASD and ADHD) compared with the control group (Table 1). On the other hand, there was no significant difference between patients with ADHD and ASD in any of the comparisons (Table 1). Regarding waist circumference percentile, groups with ASD (56.4±29.9) and ADHD (65.0±18.3) also did not differ (p=0.453).

Table 1

Comparison of body mass index (BMI) and weight change between individuals with attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD) and autism spectrum disorder (ASD) and controls.

		Controls (n=19)	ADHD (n=23)	ASD (n=69)	p -value
BMI percentile a		35.8±28.5	64.6±30.2	62.9±32.0	0.006
BMI Z - score a		−0.55±1.13	0.87±1.42	0.49±1.51	0.002
Weight changes					0.044
	Underweight	21.0%	0.00%	6.7%
	Normal	73.7%	65.2%	53.3%
	Overweight	0.00%	17.5%	18.3%
	Obesity	5.3%	17.4%	21.7%

Values are expressed as mean±standard deviation.

BMI, body mass index. Bold indicates p -value significant at <0.05.

The severity of ADS symptoms did not correlate with anthropometric measurements (Table 2). In ADHD group, the BMI percentile correlated negatively with the severity of opposition and defiance symptoms of and there was no correlation with inattention or hyperactivity/impulsivity symptoms.

Table 2

Correlation of clinical features with body mass index (BMI) and waist circumference in individuals with autism spectrum disorder (ASD) and attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD).

			BMI percentile	BMI Z -score	AC percentile
ASD (n=69)
	SCDC
		Correlation coefficient	0.059	0.062	−0.009
		Sig. (2 tailed)	0.727	0.717	0.960
ADHD (n=23)
	SNAP-I
		Correlation coefficient	−0.200	−0.251	−0.667
		Sig. (2 tailed)	0.555	0.457	0.219
	SNAP-HI
		Correlation coefficient	−0.230	−0.331	0.803
		Sig. (2 tailed)	0.496	0.320	0.102
	SNAP-OD
		Correlation coefficient	−0.621	−0.370	0.410
		Sig. (2 tailed)	0.041	0.263	0.493

AC, abdominal circumference; SCDC, Social and Communication Disorders Checklist; SNAP-I, SNAP-IV inattention subscale; SNAP-HI, SNAP-IV hyperactivity subscale; SNAP-OD, SNAP-IV opposition and defiance subscale. Bold indicates p -value significant at <0.05.

Of ADHD patients, 20 (87%) were taking psychiatric drugs (Table 3). Among ASD patients, 26 (37.7%) were taking psychiatric drugs. In ASD group, there was a tendency for a higher percentage of BMI (p=0.06) in participants taking risperidone. Of the 21 participants taking risperidone, 5 (23.8%) of guardians spontaneously reported seen a significant increase in appetite after drug initiation. Of the total 28 participants in use of methylphenidate, when faced with an open question on side effects, 13 (44.8%) guardians spontaneously reported that there was a significant decrease in appetite with the drug.

Table 3

Analysis of associations between drug use and body mass index (BMI) and waist circumference in individuals with autism spectrum disorder (ASD) and attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD).

			BMI percentile (mean±SD)	BMI Z -score (mean±SD)	AC percentile (mean±SD)
ASD (n=69)
	Risperidone
		Yes (n=19)	72.6±26.8	1.0±1.3	63.7±27.7
		No (n=50)	58.4±33.6	0.2±1.5	47.5±31.0
		p -value	0.068	0.076	0.132
	Methylphenidate
		Yes (n=9)	56.3±31.8	0.4±1.5	49.4±28.5
		No (n=60)	64.0±32.3	0.5±1.5	59.2±30.6
		p -value	0.627	0.641	0.333
	Antidepressant
		Yes (n=65)	49.3±39.6	0.3±1.6	50.6±33.7
		No (n=4)	63.8±31.7	0.5±1.5	57.2±29.9
		p -value	0.501	0.483	0.712
ADHD (n=23)
	Risperidone
		Yes (n=2)	59.6±18.7	0.2±0.5	64.3±18.8
		No (n=21)	65.1±31.3	0.92±1.8	75.0±0.0
		p -value	0.640	0.569	0.625
	Methylphenidate
		Yes (n=19)	63.6±30.2	0.8±1.5	95.0±0.0
		No (n=4)	74.4±32.7	1.1±1.4	63.0±17.1
		p -value	0.409	0.557	0.125
	Antidepressant
		Yes (n=2)	70.3±33.8	0.7±1.2	75.0±0.0
		No (n=21)	64.1±30.7	0.9±1.5	63.6±19.3
		p -value	0.791	0.957	0.417

BMI, body mass index; AC, abdominal circumference.

Parents of participants with ASD and ADHD did not differ with respect to anthropometric measurements (Table 4). There was also no significant difference between parents of individuals with ASD and ADHD regarding frequency of overweight and obesity (p=0.34).

Table 4

Anthropometric data and frequency of weight change of parents of individuals with attention deficit/hyperactivity disorder (ADHD) and autism spectrum disorder (ASD).

		Parents of individuals with ASD (n=69)	Parents of individuals with ADHD (n=23)	p -value
Weight (kg) a		70.6±22.8	65.1±12.2	0.703
Height (m) a		1.6±0.1	1.6±0.1	0.241
BMI (kg/m 2 ) a		26.8±6.9	25.8±4.0	0.979
Abdominal circumference (cm) a		84.5±13.1	86.3±10.6	0.273
Weight change
	Normal BMI	37 (53.6%)	13 (56.5%)	0.336
	Overweight	17 (24.6%)	8 (34.8%)
	Obesity	15 (21.7%)	2 (8.7%)

Values are expressed as mean±standard deviation.

BMI, body mass index.

Discussion

Overweight and obesity are public health problems in the general population. The incidence of many chronic diseases in adulthood is directly related to childhood obesity.1 Obesity increases the risk of children having short and long term health problems, such as diabetes, cardiovascular and psychosocial diseases. International studies indicate that children and adolescents with ASD and ADHD may be particularly vulnerable to such weight changes.4 – 13 This work shows that Brazilian children and adolescents with ASD and ADHD also appear to be more prone to overweight and obesity compared to the general population.

Few Brazilian studies have investigated this issue. Domingues evaluated 30 children in a special school of Campo Grande and found that four (13.3%) were obese and seven (23.3%) were underweight.21 Emidio et al. evaluated 23 autistic children and adolescents and found that three (13%) were underweight, five (21.7%) were overweight, and six (26.1%) were obse.22 Although both studies indicate high rates of overweight and obesity in children and adolescents with ASD, the absence of a control group significantly limited the interpretation of the findings.

Nascimento et al. found no difference in frequency of overweight among children and adolescents with “ADHD-indicative” and controls, or when comparing the BMI of both the groups.23 A limitation of this study is the inclusion of children with only “ADHD-indicative”, without a confirmed diagnosis of the disorder. Moreover, the study did not properly set the variable “overweight”, as well as directly compared the BMI of the two groups, instead of comparing the adjusted percentile for age. In contrast, Paranhos et al. reported that all 70 children and adolescents with ADHD evaluated at the University Hospital of Brasilia were eutrophic.24 However, this study also did not adequately defined the weight change and did not use the percentile variable and/or the age and sex-specific BMI z-scores.

There are few published studies that compared BMI and frequency of overweight/obesity between developmental disorders. Curtin et al. performed a review of medical records of children and adolescents in care in a tertiary center for neuropsychiatric disorders and found a frequency of overweight and obesity of, respectively, 29% and 17.3% in ADHD patients and 35.7% and 19% in ASD patients.25 The Curtin study limitation is that anthropometric measurements were obtained from medical records, there was no standardization in the form of data collection. Moreover, there was no control group or comparisons between groups. Chen et al. evaluated only the frequency of obesity (BMI ≥95th percentile) in children and adolescents with chronic desases (physical, developmental, and behavioral) and found frequency of 23.4% in ASD patients and 18.9% in ADHD patients.26 The study by Chen et al. also has a number of limitations, such as using data from the National Survey of Children's Health (NSCH 2003), in which all information was collected by telephone; the possibility of having the same participant with comorbidities including ASD and ADHD at the same time; and no statistical calculation for comparison between groups. More recently, Philips et al. used data from the National Health Interview Survey (2008–2010) to compare the frequency of underweight, overweight, and obesity in adolescents with various developmental disorders.13 Obesity and underweight were more common in all neurodevelopmental disorders, but the frequency of obesity was particularly high in the subgroup with ASD (31.8%), whereas patients with ADHD had a lower prevalence (17.6%). The frequency of overweight was similar between the groups with developmental disorders (ASD: 20.9%; ADHD: 18.0%) and children with typical development (18.2%). The study should also be interpreted with caution because of its limitations, including the medical and anthropometric data collection only by interviewing the guardians; non-pairing by sex between the control and ASD and ADHD groups, there was prevalence of female adolescents in the control group13; and the high frequency of comorbidities between ASD and ADHD (60% of ASD patients also had ADHD).

A common limitation of many studies of weight changes in people with ASD and ADHD is that the authors use only the BMI as base. Such an approach does not allow the direct measurement of body composition and/or distribution of body fat, there may be increased BMI because of increased muscle mass. Waist circumference measurement is easy to obtain and can indicate the presence of visceral adiposity in children.27 In this context, the present study showed that groups with ASD and ADHD did not differ from each other or in relation to BMI (high compared to control) nor in relation to waist circumference.

The severity of ASD and ADHD symptoms did not correlate with weight change. However, opposition and defiance symptoms negatively correlated with BMI percentile in ADHD participants. Korczak et al. noted that ADHD could predict obesity later in life, but according to the authors this association would be completely explained by the presence of behavior disorder in childhood.28 Although opposition-defiance and behavior symptoms are often correlated, this seemingly discrepant finding raises the question of whether these conditions may have differential effect on feeding behavior (e.g., refusal to eat and frequent tantrums related to food in the opponent-defiant disorder).

Consistent with the medical literature, there was a trend towards the association of risperidone intake and higher BMI percentile in ASD patients. Increased appetite and metabolic alterations are common side effects of risperidone.20 Interestingly, although the parents of children taking methylphenidate have reported decreased appetite with this substance, this was not reflected in lower BMI in ADHD children. It was not possible to compare the BMI of ADHD children taking or not taking methylphenidate because almost all of them were taking this drug. However, although methylphenidate common side effect is decreased appetite, other studies have found no difference in BMI between ADHD children receiving or not methylphenidate.6 , 7

Finally, it was seen for the first time in the literature that parents of children with ASD and ADHD did not differ in BMI, waist circumference, and frequency of overweight/obesity. Although nearly half of parents are overweight/obese, unfortunately it was not possible to compare them with the control group because the children and adolescents of the control group were examined at school without the presence of their parents. Some studies suggest that obesity in parents is a risk factor for ASD and ADHD. However, more investigations are needed to assess factors underlying this possible association, such as genetic/epigenetic influence, family habits, inflammatory changes resulting from obesity during gametogenesis and pregnancy, among others.14 , 29

These results should be interpreted with caution. Due to its cross-cutting nature, one cannot infer causality between ASD, ADHD, and higher frequency of overweight and obesity. Furthermore, this study included a relatively small convenience sample of ADHD patients and controls. All patients were recruited from a single tertiary center where more complex cases with more pronounced symptoms of ADHD and ASD are usually treated, which could compromise the external validity of the study. Moreover, there were a significant proportion of underweight children in the control group, which highlighted a peculiarity of the sample involved in this work. The lack of waist circumference measurement in the controls and anthropometric measurement in their parents is also a limitation that should be mentioned. On the other hand, consecutive sampling, direct and careful measurement of anthropometric parameters of patients and community controls without developmental disorders, diagnosis and evaluation of patients by experienced clinicians, sample matched by gender and age, and the exclusion of comorbid cases of ADHD and ASD are strengths of the study that should be highlighted.

In summary, this study showed that children and adolescents with ASD and ADHD followed-up in outpatient clinics are at increased risk of overweight and obesity than their typically developing peers. Drugs such as risperidone may have some causal role and patients taking these substances require close monitoring for metabolic changes. However, genetic and environmental factors (e.g., poor eating habits and sedentary lifestyle) should also be considered. We emphasize that obesity and overweight are general risk factors for disorders and responsible for worsening the quality of life. Thus, it is very important that physicians routinely assess the weight of their patients with ASD and ADHD and give them advises on healthy living habits.

Introdução

A prevalência de sobrepeso e obesidade em países desenvolvidos é alarmante, atinge 31,8% das crianças e adolescentes.1 Nos EUA, apesar dos contínuos esforços para reduzir esses problemas de saúde pública, as taxas têm se mantido estáveis na última década.1 No Brasil, estudos epidemiológicos têm apontado uma frequência crescente de sobrepeso e obesidade nessa faixa etária.2 , 3 A comparação entre a Pesquisa Nacional sobre Saúde e Nutrição/PNSN de 1989 e a Pesquisa de Orçamentos Familiares feita entre 2008-2009 mostra que a frequência de sobrepeso em crianças entre cinco e nove anos aumentou de aproximadamente 9% para 33%.3

Estudos internacionais observam associação entre sobrepeso/obesidade infantil e transtornos psiquiátricos como o transtorno do espectro autista (TEA) e o transtorno do déficit de atenção/hiperatividade (TDAH). Apesar disso, não está claro se essa associação é própria do TEA e do TDAH ou comum a problemas comportamentais e desenvolvimentais de forma geral. Além disso, é possível que a associação seja bidirecional, ou seja, não apenas problemas comportamentais podem levar à obesidade, mas a obesidade pode ser um fator de risco para o desenvolvimento de problemas comportamentais e desenvolvimentais.4

A maioria dos estudos sobre o estado nutricional de jovens e adultos com TDAH aponta para uma frequência elevada de sobrepeso e obesidade, bem como um índice de massa corporal (IMC) médio maior no grupo com TDAH em relação a controles sem transtornos desenvolvimentais.5 - 7 A frequência de obesidade é maior em adultos com TDAH do que em adultos com história de TDAH na infância, mas cujos sintomas remitiram na vida adulta.8 Da mesma forma, jovens com obesidade também têm maior frequência de TDAH.5 Além disso, problemas comportamentais, como o TDAH, dificultam o tratamento da obesidade.9

De modo similar, estudos também indicam que crianças e adolescentes com TEA têm sobrepeso e obesidade em maior frequência.10 - 13 No TEA, as alterações ponderais têm sido associadas a alterações do sono,10 , 11 maior idade11 e uso de alimentos como recompensa,12 entre outros. Além disso, pais e mães de crianças com autismo também têm maior frequência de obesidade.14 Tais fatores sugerem uma complexa interação entre fatores genéticos, moleculares e comportamentais.

Apesar desses dados alarmantes, não há estudos sobre o estado nutricional de crianças com TEA e TDAH no Brasil. Além disso, poucos estudos compararam o IMC e/ou a frequência de sobrepeso entre diferentes transtornos do desenvolvimento.

Nesse contexto, o objetivo do presente trabalho foi avaliar a frequência de sobrepeso e obesidade em crianças e adolescentes com TEA e TDAH e seus pais.

Método

Crianças e adolescentes atendidos no Ambulatório de TEA (n=69) e no Ambulatório de Déficit de Atenção (n=23) do Serviço de Psiquiatria do Hospital das Clínicas da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), Brasil, e seus responsáveis foram convidados a participar deste estudo. Os dados foram coletados entre agosto e novembro de 2014 e não houve recusa para participar de nenhuma das pessoas convidadas. Todos os pacientes com TEA e TDAH preencheram os critérios de diagnóstico do DSM-515. Esse foi considerado o padrão-ouro. Pacientes do grupo de TEA não tinham TDAH como comorbidade e vice-versa. De nota, alguns pacientes com TEA estavam em uso de metilfenidato, mas informações de prontuário indicavam que seu uso fora para “comportamentos disruptivos” (ex.: hetero ou autoagressividade). O grupo controle (n=19) foi composto por crianças e adolescentes com desenvolvimento neuropsicomotor normal, recrutados na comunidade local. O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da UFMG e todos os participantes e/ou responsáveis legais pelas crianças assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido antes da entrada no estudo.

Os pacientes e controles foram entrevistados por meio de questionário estruturado para a coleta de dados demográficos (idade da criança e do responsável, sexo) e clínicos. Os pais das crianças com TEA responderam ao inventário Social and Communication Disorders Checklist (SCDC)16 e os pais das crianças com TDAH responderam à escala de Swanson, Nolan e Pelham – versão IV (SNAP-IV)17. O SCDC é um questionário autopreenchível com 12 perguntas, que avalia a gravidade de comportamentos relacionados ao autismo nos últimos seis meses.16 O SNAP-IV é um instrumento autopreenchível que, na sua versão de 26 itens, avalia a gravidade do comportamento desatento, hiperativo/impulsivo e opositor/desafiador.17

Todos os sujeitos incluídos na pesquisa tiveram seu peso (kg) e estatura (m) mensurados no momento da entrevista. O IMC foi calculado por meio da fórmula: peso (expresso em Kg) dividido pela estatura (expressa em m) elevada ao quadrado (kg/m2). Os percentis e escores-z do IMC específicos para a idade e gênero de pacientes e controles foram calculados a partir dos gráficos de crescimento do CDC 2000.18 Sobrepeso foi definido como percentil ≥85; obesidade como percentil ≥95; e baixo peso como percentil ≤5. Para os adultos, sobrepeso foi definido como IMC entre 25 e 30 kg/m2 e obesidade, IMC acima de 30 kg/m2.

Os sujeitos foram ainda avaliados quanto à circunferência abdominal, a qual também foi convertida em percentis de acordo com os gráficos do CDC 2007-2010.19 As medidas antropométricas foram tomadas com os participantes em roupas leves e descalços, por meio de balança digital portátil, estadiômetro montado na parede e fita métrica não elástica. A circunferência abdominal foi medida sobre a pele, na parte mais alta da borda lateral do íleo direito e no fim da expiração normal e registrou-se o milímetro mais próximo.20

As análises estatísticas foram feitas com o software SPSS versão 22.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, EUA). Estatística descritiva foi usada para apresentar as características sociodemográficas e clínicas da amostra. Associação entre variáveis dicotômicas foi avaliada com o teste do qui-quadrado de Pearson ou o teste exato de Fisher, quando apropriado. Variáveis contínuas foram expressas como média e desvio padrão. Todas as variáveis foram testadas quanto à normalidade de distribuição por meio do teste de Shapiro-Wilk e nenhum dado apresentou distribuição normal. Portanto, as diferenças entre os grupos foram comparadas com o teste de Mann-Whitney ou Kruskal-Wallis, quando apropriado. Correlações foram averiguadas por meio do coeficiente de Spearman. Todos os valores de p foram bicaudais e o nível de significância de p<0,05 foi usado.

Resultados

Gênero masculino foi a maioria no grupo com TEA (86,9%), TDAH (78,9%) e Controle (86,9%). Não houve diferença estatisticamente significativa entre os grupos (p=0,66). Também não ouve diferença de idade entre indivíduos com TEA (8,4±4,2; variação: 2-18 anos), TDAH (8,5±2,4; variação: 5-15 anos) e controles (8,6±2,9; variação: 5-15 anos) (p=0,603).

O percentil do IMC e o escore-z específicos para sexo e idade dos controles foram significativamente mais baixos do que os dos pacientes com TEA e TDAH (tabela 1). Achados semelhantes se reproduziram quando os grupos foram comparados em relação às proporções de alterações de peso e observou-se maior percentual de sobrepeso e obesidade nos dois grupos de pacientes (TEA e TDHA) em comparação com o grupo controle (tabela 1). Por outro lado, não houve diferença significativa entre pacientes com TDAH e TEA em nenhuma das comparações (tabela 1). Com relação ao percentil da circunferência abdominal, os grupos com TEA (56,4±29,9) e TDAH (65,0±18,3) também não diferiram entre si (p=0,453).

Tabela 1

Comparação de índice de massa corporal (IMC) e alterações ponderais entre indivíduos com transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH), transtorno do espectro do autismo (TEA) e controles

		Controles (n = 19)	TDAH (n = 23)	TEA (n = 69)	p ‐valor
Percentil do IMC a		35,8±28,5	64,6±30,2	62,9±32,0	0,006
Escore‐z do IMC a		−0,55±1,13	0,87±1,42	0,49±1,51	0,002
Alterações ponderais					0,044
	Baixo peso	21,0%	0,00%	6,7%
	Normal	73,7%	65,2%	53,3%
	Sobrepeso	0,00%	17,5%	18,3%
	Obesidade	5,3%	17,4%	21,7%

Valores expresso em média ± desvio padrão.

IMC, índice de massa corpórea. Os negritos indicam p ‐valor <0,05.

A gravidade dos sintomas de TEA não se correlacionou com as medidas antropométricas (tabela 2). No grupo de TDAH, o percentil do IMC se correlacionou negativamente com a gravidade de sintomas de oposição e desafio e não houve correlação com sintomas de desatenção ou hiperatividade/impulsividade.

Tabela 2

Correlações de características clínicas com índice de massa corporal (IMC) e circunferência abdominal em indivíduos com transtorno do espectro do autismo (TEA) e transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH)

			Percentil de IMC	Escore‐z de IMC	Percentil de CA
TEA (n = 69)
	SCDC
		Coeficiente de correlação	0,059	0,062	−0,009
		Sig. (2 extremidades)	0,727	0,717	0,960
TDAH (n = 23)
	SNAP‐D
		Coeficiente de correlação	−0,200	−0,251	−0,667
		Sig. (2 extremidades)	0,555	0,457	0,219
	SNAP‐HI
		Coeficiente de correlação	−0,230	−0,331	0,803
		Sig. (2 extremidades)	0,496	0,320	0,102
	SNAP‐OD
		Coeficiente de correlação	−0,621	−0,370	0,410
		Sig. (2 extremidades)	0,041	0,263	0,493

CA, circunferência abdominal; SCDC, Social and Communication Disorders Checklist; SNAP‐D, Subescala de desatenção do SNAP‐IV; SNAP‐HI, Subescala de hiperatividade do SNAP‐IV; SNAP‐OD, Subescala de oposição e desafio do SNAP‐IV.

Dos pacientes com TDAH, 20 (87%) estavam em uso de psicofármacos (tabela 3). Entre os pacientes com TEA, 26 (37,7%) estavam em uso de psicofármacos. No grupo de TEA, houve tendência de os participantes em uso de risperidona apresentarem percentil mais elevado do IMC (p=0,06). Dos 21 participantes em uso de risperidona, 5 (23,8%) dos responsáveis relataram espontaneamente terem observado aumento significativo do apetite após início do fármaco. Do total de 28 participantes em uso de metilfenidato, frente a uma pergunta aberta sobre efeitos colaterais, 13 (44,8%) responsáveis relataram espontaneamente que houve diminuição significativa do apetite com o fármaco.

Tabela 3

Análise de associações entre uso de medicamento com índice de massa corporal (IMC) e circunferência abdominal em indivíduos com transtorno do espectro do autismo (TEA) e transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH)

			Percentil de IMC (média±DP)	Escore‐z de IMC (média±DP)	Percentil de CA (média±DP)
TEA (n = 69)
	Risperidona
		Sim (n = 19)	72,6±26,8	1,0±1,3	63,7±27,7
		Não (n = 50)	58,4±33,6	0,2±1,5	47,5±31,0
		p ‐valor	0,068	0,076	0,132
	Metilfenidato
		Sim (n = 9)	56,3±31,8	0,4±1,5	49,4±28,5
		Não (n = 60)	64,0±32,3	0,5±1,5	59,2±30,6
		p ‐valor	0,627	0,641	0,333
	Antidepressivo
		Sim (n = 65)	49,3±39,6	0,3±1,6	50,6±33,7
		Não (n = 4)	63,8±31,7	0,5±1,5	57,2±29,9
		p ‐valor	0,501	0,483	0,712
TDAH (n=23)
	Risperidona
		Sim (n = 2)	59,6±18,7	0,2±0,5	64,3±18,8
		Não (n = 21)	65,1±31,3	0,92±1,8	75,0±0,0
		p ‐valor	0,640	0,569	0,625
	Metilfenidato
		Sim (n = 19)	63,6±30,2	0,8±1,5	95,0±0,0
		Não (n = 4)	74,4±32,7	1,1±1,4	63,0±17,1
		p ‐valor	0,409	0,557	0,125
	Antidepressivo
		Sim (n = 2)	70,3±33,8	0,7±1,2	75,0±0,0
		Não (n = 21)	64,1±30,7	0,9±1,5	63,6±19,3
		p ‐valor	0,791	0,957	0,417

IMC, índice de massa corpórea; CA, circunferência abdominal.

Os pais dos participantes com TEA e TDAH não diferiram estatisticamente com relação às medidas antropométricas (tabela 4). Também não houve diferença significativa entre pais de indivíduos com TEA e TDAH quanto à frequência de sobrepeso e obesidade (p=0,34).

Tabela 4

Dados antropométricos e frequência de alterações ponderais dos pais dos indivíduos com transtorno de déficit de atenção/hiperatividade (TDAH) e transtorno do espectro do autismo (TEA)

		Pais de indivíduos com TEA (n = 69)	Pais de indivíduos com TDAH (n = 23)	p ‐valor
Peso (kg) a		70,6±22,8	65,1±12,2	0,703
Altura (m) a		1,6±0,1	1,6±0,1	0,241
IMC (kg/m 2 ) a		26,8±6,9	25,8±4,0	0,979
Circunferência abdominal (cm) a		84,5±13,1	86,3±10,6	0,273
Alterações ponderais
	IMC normal	37 (53,6%)	13 (56,5%)	0,336
	Sobrepeso	17 (24,6%)	8 (34,8%)
	Obesidade	15 (21,7%)	2 (8,7%)

Valores expresso em média±desvio padrão.

IMC, índice de massa corpórea.

Discussão

O sobrepeso e a obesidade são problemas de saúde pública na população geral. A incidência de muitas doenças crônicas na vida adulta está diretamente ligada à obesidade na infância.1 A obesidade aumenta o risco na criança de problemas em curto e longo prazo, como diabete, doenças cardiovasculares e psicossociais. Estudos internacionais indicam que crianças e adolescentes com TEA e TDAH podem ser particularmente vulneráveis a essas alterações ponderais.4 - 13 Este trabalho mostra que as crianças e adolescentes brasileiros com TEA e TDAH também parecem ser mais propensos a sobrepeso e obesidade, quando comparados com a população geral.

Poucos trabalhos nacionais investigaram essa questão. Domingues avaliou 30 crianças de uma escola especial de Campo Grande e observou que quatro (13,3%) estavam obesas e sete (23,3%) com baixo peso.21 Emidio et al. avaliaram 23 crianças e adolescentes autistas e observaram que três (13%) apresentavam baixo peso, cinco (21,7%) tinham sobrepeso e seis (26,1%) exibiam obesidade.22 Apesar de ambos os trabalhos indicarem frequência elevada de sobrepeso e obesidade em crianças e adolescentes com TEA, a ausência de grupo controle limitou significativamente a interpretação dos achados.

Nascimento et al. não encontraram diferença na frequência de sobrepeso entre crianças e adolescentes com “indicativo de TDAH” e controles, nem ao comparar o IMC dos dois grupos.23 Uma limitação desse estudo é a inclusão de crianças apenas com “indicativo de TDAH”, sem diagnóstico do transtorno confirmado. Além disso, o estudo não definiu adequadamente a variável “sobrepeso”, bem como comparou diretamente o IMC dos dois grupos, em vez de comparar o percentil ajustado para a idade. Em contrapartida, Paranhos et al. relataram que todas as 70 crianças e adolescentes com TDAH avaliados no Hospital Universitário de Brasília eram eutróficos.24 Porém, esse estudo também não definiu adequadamente as alterações ponderais e não usou a variável de percentil e/ou o escore-z do IMC específico para sexo e idade.

Há poucos estudos na literatura internacional que compararam transtornos do desenvolvimento entre si quanto ao IMC e à frequência de sobrepeso/obesidade. Curtin et al. fizeram revisão de prontuário de crianças e adolescentes em atendimento em centro terciário para transtornos neuropsiquiátricos e encontraram uma frequência de sobrepeso e de obesidade de, respectivamente, 29% e 17,3% em pacientes com TDAH e de 35,7% e 19% em pacientes com TEA.25 O estudo de Curtin et al. tem a limitação de que as medidas antropométricas foram obtidas no prontuário, não houve padronização na forma de obtenção dos dados. Além disso, não havia grupo controle e não foram feitas comparações entre os grupos. Chen et al. avaliaram apenas a frequência de obesidade (percentil de IMC ≥95) em crianças e adolescentes com doenças crônicas (físicas, desenvolvimentais e comportamentais) e encontraram frequência de 23,4% nos pacientes com TEA e 18,9% naqueles com TDAH.26 O estudo de Chen et al. também conta com uma série de limitações, como o uso de dados provenientes do National Survey of Children's Health (NSCH 2003), em que todas as informações foram coletadas por telefone; a possibilidade de o mesmo participante ter comorbidades, incluindo TEA e TDAH ao mesmo tempo; e não ter feito cálculo estatístico para comparar os grupos entre si. Mais recentemente, Philips et al. usaram dados do National Health Interview Survey (2008-2010) para comparar a frequência de baixo peso, sobrepeso e obesidade em adolescentes com vários transtornos do desenvolvimento13 Obesidade e baixo peso foram mais comuns em todos os transtornos neurodesenvolvimentais, mas a frequência de obesidade foi particularmente elevada no subgrupo com TEA (31,8%), enquanto os pacientes com TDAH tiveram prevalência mais baixa (17,6%). A frequência de sobrepeso foi similar entre os grupos com transtornos do desenvolvimento (TEA: 20,9%; TDAH: 18,0%) e as crianças com desenvolvimento típico (18,2%). O estudo também deve ser interpretado com cautela em virtude de suas limitações, que incluem a coleta de dados médicos e antropométricos apenas por entrevista com o responsável; o não pareamento por gênero entre grupo controle e os grupos de TEA e TDAH, houve maior proporção de adolescentes do gênero feminino no grupo controle13; e a elevada frequência de comorbidades entre TEA e TDAH (60% dos pacientes com TEA também tinham TDAH).

Uma limitação comum aos diversos estudos sobre alterações ponderais em pessoas com TEA e TDAH é que os autores tomam por base apenas o IMC. Tal abordagem não permite aferir diretamente a composição corporal e/ou a distribuição da gordura corporal, pode haver elevação do IMC em virtude de maior massa muscular. A aferição da circunferência abdominal é de fácil obtenção e capaz de indicar a presença de adiposidade visceral na população pediátrica.27 Nesse contexto, o presente estudo mostrou que os grupos com TEA e com TDAH não diferem entre si nem em relação ao IMC (elevado em relação ao controle) nem em relação à circunferência abdominal.

A gravidade dos sintomas de TEA e TDAH não se correlacionou com as alterações ponderais. Porém, os sintomas de oposição e desafio se correlacionaram negativamente com o percentil do IMC nos participantes com TDAH. Korczak et al. haviam observado que TDAH poderia predizer obesidade na vida adulta, mas, segundo os autores, tal associação seria completamente explicada pela presença de transtorno de conduta na infância.28 Apesar de sintomas de oposição-desafio e de conduta se correlacionarem frequentemente, esse achado aparentemente discrepante levanta a questão de se esses quadros podem exercer efeito diferencial sobre o comportamento alimentar (por exemplo, com recusa alimentar e birras frequentes relacionadas à comida no transtorno opositor-desafiador).

Condizente com a literatura médica, houve tendência de o uso de risperidona se associar com percentil mais alto do IMC nos pacientes com TEA. Aumento do apetite e alterações metabólicas são efeitos colaterais comuns da risperidona.20 Curiosamente, apesar de os pais de crianças em uso de metilfenidato relatarem diminuição do apetite com essa substância, isso não se refletiu em menor IMC nas crianças com TDAH. Não foi possível comparar o IMC de crianças com TDAH com ou sem uso de metilfenidato em virtude de quase todos estarem em uso desse fármaco. No entanto, apesar de o metilfenidato ter como efeito colateral comum a diminuição do apetite, outros estudos não observaram diferença no IMC entre crianças com TDAH em uso ou não de metilfenidato.6 , 7

Por fim, observou-se, pela primeira vez na literatura, que pais das crianças com TEA e TDAH não diferem em relação ao IMC, circunferência abdominal e frequência de sobrepeso/obesidade. Apesar de quase metade dos pais estar com sobrepeso/obesidade, infelizmente não foi possível sua comparação com o grupo controle em virtude de as crianças e adolescentes do grupo controle terem sido examinados na escola, sem a presença de seus pais. Alguns estudos sugerem que a obesidade em pais e em mães são fatores de risco para TEA e TDAH. No entanto, são necessárias novas pesquisas para avaliar fatores subjacentes a essa possível associação, tais como influência genética/epigenética, hábitos familiares, alterações inflamatórias decorrentes da obesidade durante gametogênese e gestação, entre outros.14 , 29

Os resultados deste trabalho devem ser interpretados com cautela. Em razão de sua natureza transversal, não se pode inferir causalidade entre TEA, TDAH e a maior frequência de sobrepeso e obesidade. Além disso, este estudo incluiu uma amostra de conveniência relativamente pequena de portadores de TDAH e de controles. Todos os pacientes foram recrutados em um único centro terciário, onde casos mais complexos e com sintomas mais pronunciados de TDAH e TEA são normalmente atendidos, o que pode comprometer a validade externa do estudo. Além disso, houve, no grupo controle, uma proporção significativa de crianças com baixo peso, que ressaltou uma particularidade da amostra envolvida neste trabalho. A falta da medida de circunferência abdominal nos controles e das medidas antropométricas de seus pais também é uma limitação que devem ser mencionada. Por outro lado, a amostragem consecutiva, a aferição direta e criteriosa dos parâmetros antropométricos dos pacientes e controles da comunidade sem transtornos do desenvolvimento, o diagnóstico e avaliação dos pacientes por clínicos experientes, o pareamento da amostra por gênero e idade e a não inclusão de casos comórbidos de TDAH e TEA são pontos fortes do estudo que devem ser ressaltados.

Em resumo, o presente estudo mostrou que crianças e adolescentes acompanhados em ambulatório com TEA e TDAH apresentam maior risco de sobrepeso e obesidade do que seus pares com desenvolvimento típico. Fármacos como a risperidona podem exercer algum papel causal e os pacientes em uso dessas substâncias necessitam de monitoramento próximo quanto a alterações metabólicas. No entanto, fatores genéticos e ambientais (ex: maus hábitos alimentares e sedentarismo) também devem ser considerados. Ressalta-se que obesidade e sobrepeso são fatores de risco à saúde em geral e responsáveis por pioria da qualidade de vida. Dessa forma, torna-se de grande importância que clínicos façam rotineiramente avaliação ponderal e orientem seus pacientes com TEA e TDAH sobre hábitos saudáveis de vida.