Are smoking and passive smoking related with heart rate variability in male adolescents?

OBJECTIVE: To analyze the relation between smoking and passive smoking with heart rate variability parameters in male adolescents.
METHODS: The sample consisted of 1,152 males, aged 14 and 19 years. Data related to smoking and passive smoking were collected using a questionnaire. RR intervals were obtained by a heart rate monitor, on supine position, for 10 minutes. After collecting the RR intervals, time (standard deviation of all RR intervals, root mean square of the squared differences between adjacent normal RR intervals and the percentage of adjacent intervals over 50ms) and frequency domains (low and high frequency and sympathovagal balance) parameters of heart rate variability were obtained.
RESULTS: No significant differences between smoker and nonsmoker adolescents were observed in heart rate variability parameters (p>0.05). Similarly, heart rate variability parameters did not show significant difference between exposed and not exposed to passive smoking (p>0.05).
CONCLUSION: Cigarette smoking and passive smoking are not related to heart rate variability in adolescence.

INTRODUCTION

Heart rate variability (HRV) is a non-invasive measurement method based on the analysis of the variation in time of successive heart beats (RR intervals) designed to evaluate the integrity of the autonomic nervous system.( ) Several studies demonstrated that a low HRV is both indicative of autonomic dysfunction and can be associated to several chronic diseases found in different population subgroups, including obesity and hypertension.( - )

In adults, smoking is known as a risk factor for hypertension. Previous studies demonstrated the harmful effects of smoking on HRV in adults,( - ) suggesting that a decrease in HRV is one of the various mechanisms causing hypertension in smokers.( ) In fact, in adults, the decrease in HRV seems to precede the development of this disease.( , ) However, the association of smoking and the development of cardiovascular diseases at the early stages of life is still not well known. Studies with adolescents failed to confirm an association between smoking and high blood pressure.( - ) Nevertheless, it is possible that this risk behavior affects HRV, triggering the development of hypertension in adults.

It is interesting that the only three studies that evaluated the effects of smoking on HRV in adolescents obtaining inconclusive results due to both the limited sample size( , ) and design.( , ) Moreover, another important gap in these analyses has been the association between passive smoking and HRV considering that, just like smoking, passive smoking also affects the health of children and adolescents, and strongly influences the development of cardiovascular diseases later in the life.( , )

Considering that smoking is a risk behavior seen in 3% to 15.8%( ) of Brazilian adolescents, especially in the male population, studies aiming to evaluate the effects of both smoking and passive smoking on the HRV of adolescents need to be based on more representative samples in order to provide the subsidy needed to design health promotion policies aimed at this age group.

OBJECTIVE

To study the association between both smoking and passive smoking on the HRV of male adolescents.

METHODS

Study sample and design

This study is part of a cross-sectional statewide epidemiologic research project on students entitled “The practice of physical activities and health-related risk behaviors of high-school students living in the state of Pernambuco: a temporal trend study (2006-2011).

The target population included male adolescents aged between 14 and 19 years attending public high schools in the state of Pernambuco. To ensure the accuracy of HRV measurements, the following exclusion criteria were considered: adolescents who had ingested caffeine-based drinks 12 hours before assessment, had made use of alcohol or any form of tobacco and/or illegal drugs, had engaged in physical exercise 24 hours before assessment, and adolescents with diabetes mellitus, cardiovascular diseases and neurological or mental impairment.

Ethical considerations

This study was approved by the Ethics Committee on Research with Human Beings of the Universidade de Pernambuco (CAAE-0158.0.097.000-10). To be eligible to participate in the study, adolescents aged between 18 and 19 years old had to sign an Informed Consent Form, while the parents or guardians of adolescents fewer than 18 years old were asked to sign an Parental Passive Consent Form provided their sons had also agreed to participate in the study.

Demographic characteristics, level of physical activity, smoking and passive smoking and anthropometric assessment

To collect data on the demographic characteristics, level of physical activity and the amount of both active and passive smoking, an adapted version of the Global School-Based Student Health Survey, which was designed and validated for adolescents, was used. The adapted version is used in epidemiological studies.( - )

Data on sex, age, place of living (urban or rural area), skin color and school shift were collected. The level of regular physical activity was assessed by asking the following question: “In a typical week, how many days are you physically active for at least 60 minutes a day?” Adolescents who reported having exercised less than five times a week were considered not sufficiently active.( )

The following question related to active smoking was asked: “In the last 30 days, how many days did you smoke?”, and adolescents who had smoked one day in the last 30 days were defined as smokers.( ) To further investigate the issue, participants were also asked about the frequency of use: “In the last 30 days, how many days did you smoke cigarettes?” The answers were up to 10 days and 10 days or over in a month. The question about passive smoking was: “In the last 7 days, how many days did someone smoke in your presence?”, and subjects who reported having been in the presence of someone who smoked at least one day a week were considered to have been exposed.

The anthropometric data of body mass and height were collected. Using an automatic scale with a precision error of no more than 0.1 kg, subjects were weighed without any shoes and coats on. Height was measured using a wooden stadiometer with a precision error of no more than 1cm. The body mass index was calculated based on the quotient between body mass and square of the height (kg/m2).

Heart rate variability analysis

Prior to measuring the HRV, adolescents were asked if they had followed the recommendations. After answering the questions, eligible subjects were taken to a silent room at the school where their HRV was measured. For measurement purposes, adolescents remained at rest in supine position for 10 minutes, during which time the RR intervals were captured using a heart rate monitor (Polar model RS800CX, Polar Electro Oy Inc., Kempele, Finland). However, to be considered as valid, a signal had to remain stationary for at least 5 minutes.

RR intervals were then exported to the Kubios HRV Analysis Software 2.0 for Windows (The Biomedical Signal and Medical Imaging Analysis Group, Department of Applied Physics, University of Kuopio, Finland), which performed time and frequency domain analyses. This software was ran by only one duly trained investigator who was blind to the other study variables.

Time domain measures, standard deviation of all NN intervals (SDNN), root mean square of the successive differences (RMSSD), and the percentage of the adjacent intervals higher than 50ms (PNN50) were calculated.( )

Frequency domain measures were obtained employing spectral HRV analysis. Stationary periods of at least 5 minutes as recorded by the tachogram were divided into low frequency (LF) and high frequency (HF) ranges using a self-regressive model following order 12 of the Akaike criterion. Frequencies between 0.04 and 0.4Hz were considered physiologically significant, where the LF component was represented by oscillations between 0.04 and 0.15Hz and the HF component between 0.15 and 0.4Hz. The power of each spectral component was calculated in normalized terms (un). Normalization was performed by dividing the power of each range by the total power, from which the very LF band value (<0.04Hz) was subtracted, and the result was then multiplied by 100. The normalized LF and HF ranges were considered as the predominantly sympathetic and the parasympathetic modulations of the heart, respectively, and the ratio between these two ranges (LF/HF) as the cardiac sympathovagal balance.( )

Statistical analysis

The data was tabulated with EpiData 3.1 software program using the double entry method to identify and correct possible typos. All typos were identified and corrected based on the questionnaires. Next, the data was exported to the Statistical Package for the Social Sciences software program, version 20, which ran the statistical analyses.

Intraobserver variability was measured by calculating the intraclass correlation coefficient. One single analyst studied the 27 HRV signals twice (data from these adolescents was not used in other study analyses) without, however, identifying the signals.( ) Normal HRV parameters were tested using the Kolmogorov-Smirnov test, while variance homogeneity was tested using the Levene test. The Mann Whitney U test was used to compare HRV parameters of adolescents who had engaged in active smoking or were exposed to passive smoking with those who had not or were not exposed. This same test was also employed to compare HRV parameters of adolescents who smoked cigarettes more than 10 days a month and those who smoked cigarettes fewer than 10 days a month. The effect size was calculated to estimate the magnitude of the differences between smokers and non-smokers. Because HRV parameters in the time domain (SDNN, RMSSD and PNN50) and frequency domain (LF, HF and LF/HF) shared interdependent variables, Bonferroni adjustment was utilized.( ) The data is presented as median and interquartile range.

RESULTS

The intraclass intraobserver correlation coefficient ranged between 0.982 and 1.00.( ) In total, 1,212 adolescents participated in the study, but 60 had to be excluded due to the low quality of their HRV signal (stationary period under 5 minutes). Therefore, the final sample comprised 1,152 adolescents with a mean age of 16.6±1.2 years. Table 1 shows the demographic characteristics of the adolescents included in the study who were both smokers and non-smokers. Out of 1,152 adolescents, 66 (5.7%) referred to be smokers. And theywere older as compared to non-smokers (p<0.05), while no significant differences in skin color, place of living, school shift, level of physical activity and excess weight were observed (p>0.05).

Table 1

Demographic characteristics of adolescents (n=1,152)

Variable	Smokers n (%)	Non-smokers n (%)	p value
Age group (years)			0.025
14-16	23 (4.2)	519 (95.8)
17-19	43 (7.1)	563 (92.9)
Skin color			0.490
Caucasian	19 (5.9)	301 (94.1)
Non-caucasian	47 (5.7)	776 (94.3)
Place of living			0.355
Rural area	12 (5.0)	227 (95.0)
Urban area	54 (6.0)	853 (94.0)
School shift			0.118
Day	44 (5.2)	802 (94.8)
Evening	22 (7.3)	280 (92.7)
Physical activity level			0.213
Active	20 (4.9)	388 (95.1)
Not sufficiently active	46 (6.2)	691 (93.8)
Overweight			0.412
Yes	12 (6.3)	178 (93.7)
No	54 (5.6)	902 (94.4)

Figure 1 illustrates the comparison between HRV parameters among adolescents who smoked and those who did not.

Figure 1

Comparison of heart rate variability parameters between adolescents who smoked and those who did not

No significant differences were observed between adolescents who had been exposed to tobacco and those who had not in any of the variables (SDNN: 58.4±32.1ms versus 59.1±36.4ms; p=0.204; RMSSD: 49.2±35.9ms versus 52.9±38.9ms; p=0.130; PNN50: 27.9±34.2% versus 31.6±30.8%; p=0.182; LF: 53.4±22.4un versus 47.6±25.8un; p=0.070; HF: 46.6±22.4un versus 52.4±25.8un; p=0.70; LF/HF: 1.15±1.08 versus 0.91±1.07; p=0.060) and the effect size of all the values ranged between 0.00 and 0.09. Among smokers, there was no difference between any HRV parameters and the use of tobacco in a month i.e., <10 days versus ≥10 days (SDNN: 59.0±36.8ms versus 62.7±34.9ms; p=0.798; RMSSD: 53.5±47.2ms versus 50.1±21.2ms; p=0.578; PNN50: 33.2±37.2% versus 25.7±16.2%; p=0.402; LF: 44.4±24.8un versus 58.4±16.8un; p=0.070; HF: 55.6±24.8un versus 41.6±16.8un; p=0.070; LF/HF: 0.065) (Figure 2).

Figure 2

Comparison between heart rate variability parameters of adolescents who smoked on more or fewer than 10 days/month

In terms of passive smoking, 73.4% referred that they had been exposed at home or when in the company of friends at social occasions. There were no significant differences, however, in the HRV parameters of adolescents who had been exposed to passive smoking and those who had not (SDNN: 58.1±31.1ms versus 60.3±33.1ms; p=0.266; RMSSD: 58.1±31.1ms versus 48.9±33.9ms; p=0.306; PNN50: 27.3±32.7% versus 30.8±36.6%; p=0.332; LF: 53.3±22.2un versus 52.3±24.2un; p=0.403; HF: 46.7±22.2un versus 47.7±24.2un; p=0.403; LF/HF 1.14±1.07 versus 1.10±1.13; p=0.399) (Figure 3).

Figure 3

Comparison between heart rate variability parameters of adolescents who were exposed to passive smoking and those who were not

DISCUSSION

This was the first population-based study designed to investigate the association between HRV and both smoking and passive smoking among adolescents. Another strength of this study is that the methodology used to collect HRV parameters was carefully selected so as to include only adolescents who had gone at least 24 hours without physical exercise or alcohol and cigarettes, and 12 hours without ingesting caffeine. In other words, investigators took special care to minimize the influence of said substances which strongly affect HRV.( , , ) Also methodologically relevant was the fact that subjects were required to rest for at least one hour prior to data collection. Moreover, because the HRV was analyzed by only one investigator who had been blinded to all other study variables, results are highly reproducible and reliable.

HRV parameters were similar when smokers were compared to non-smokers. This was unexpected considering that it is a well-known fact that nicotine and carbon monoxide found in cigarettes may lead to release of noradrenalin and adrenalin,( ) which, in turn, increase the activation of the sympathetic nervous system, thereby reducing HRV and increasing heart rate and blood pressure even at rest.( , ) Nevertheless, upon review of the literature, we found that Henje Blom et al. found similar results.( ) In their study with 71 adolescents aged 15 and 17 years old, they could not identify any association between smoking and HRV parameters. However, Baructu et al.,( ) showed in their study with 24 young smokers and 22 young non-smokers that, in smokers, SDNN and RMSSD values had come down while LF/HF values had gone up. The main reason that our findings were different from those of the Baructu( ) study is that the latter did not control for the variables that strongly affect HRV, including cigarette smoking.( , ) Moreover, there were important differences between our subjects and those of the Baructu study, which included young people who had been smoking an average of 29 cigarettes a day, for approximately 11 years, whereas our study considered the number of days in a month on which the subject had smoked, as well as the number of cigarettes that were smoked in the previous 30 days.( )

Regarding the HRV parameters according to the number of days in a month on which cigarettes were smoked, no significant difference was seen among the adolescents. To date, the only study that actually verified a lower HRV in adolescents who smoked more than 10 cigarettes a day was conducted by Kupari et al.( ) In their study, Kupari et al. analyzed the association between frequency of smoking and HRV in adults. This discrepancy suggests that HRV seems to be more affected by the number of cigarettes smoked than by the total number of days of smoking. This hypothesis, however, requires further testing.

The present study found that the prevalence rate of adolescents who had been exposed to passive smoking reached 73.4%, revealing a high exposure rate compared to other studies with prevalence rate ranging between 36% and 53%.( , ) It is possible that this difference results from the different criteria employed to measure exposure to passive smoking. While other studies considered only exposure at home, this study considered exposure at home and at social gatherings.

Similarly to previous studies with adult populations,( , , ) no significant association was found between HRV parameters and passive smoking. It is worthwhile mentioning that this study did not control for the number of either hours per day or years of passive exposure, a fact which may partly explain our results. In fact, studies that demonstrated an association between passive smoking and HRV analyzed adults who had been exposed daily to at least 2 hours passive smoking.( , ) Moreover, because these subjects were adults, it is possible that they had already been exposed to passive smoking for many years, a fact which may be crucial when trying to establish an association between passive smoking and HRV indicators.

In practical terms, however, the results of this study should not lead to the misinterpretation that both smoking and passive smoking do not constitute risk factors for cardiovascular diseases in adolescents, but rather to the interpretation that exposure to these factors does not negatively affect the HRV parameters of this population group. This may be attributed to the time of exposure to both smoking and passive smoking, which was possibly shorter than the time needed to cause changes to the autonomic nervous system. In a way, our results may explain the reason why the literature,( - ) has not been able to establish an association between smoking and high blood pressure, considering that a direct association between a smaller HRV and the development of high blood pressure has been established.( )

Study limitations

When interpreting the results of this study, certain limitations should be taken into account. For example, no evaluation of the maturational stage was performed and, therefore, no analysis of this potential confounding factor was carried out. Notwithstanding this, because of the homogeneous nature of the study sample, we may presume that the adolescents were at similar maturational stages. Also, considering that it is a well-established fact that adolescents tend to underreport their smoking habits, a reporting bias may be present. Self-reporting on the use of tobacco at this age is, therefore, not entirely reliable, resulting in a small sample of smokers. The daily and annual frequencies of the use of tobacco, as well as time of exposure to passive smoking were not measured. Furthermore, it is possible that a large number of adolescents who smoke were unable to abstain from smoking during the 24-hour period prior to evaluation, a fact which automatically excluded them from the study.

CONCLUSION

In conclusion, no association was found between smoking or passive smoking and HRV in adolescents, suggesting that any eventual active or passive exposure to smoke does not lead to early changes in autonomic modulation.

INTRODUÇÃO

A variabilidade da frequência cardíaca (VFC) é um método não invasivo que permite avaliar a integridade do sistema nervoso autonômico( ) com base na análise da variação de tempo dos sucessivos batimentos cardíacos (intervalos RR). Diversos estudos têm demonstrado que uma baixa VFC é indicador de disfunção autonômica e está associada com diversas doenças crônicas, dentre elas a obesidade e a hipertensão arterial, em diferentes subgrupos populacionais.( - )

O tabagismo é reconhecido como um fator de risco para a hipertensão arterial em adultos. Estudos anteriores têm sido conclusivos em demonstrar os efeitos deletérios do tabagismo na VFC em adultos,( - ) sugerindo que a redução da VFC é um dos múltiplos mecanismos que leva o tabagista a desenvolver a hipertensão arterial.( ) De fato, em adultos, a redução da VFC parece preceder o surgimento dessa doença.( , ) Entretanto, a relação do tabagismo com o surgimento das doenças cardiovasculares nas fases iniciais da vida ainda é pouco conhecida. Estudos populacionais não têm observado associação entre tabagismo e pressão arterial elevada entre os adolescentes.( - ) Todavia, é possível que esse comportamento de risco já apresente repercussão negativa na VFC, o que poderia ser o gatilho para o surgimento da hipertensão na fase adulta.

Interessantemente, apenas três estudos analisaram os efeitos do tabagismo na VFC em adolescentes e jovens, sendo os resultados inconclusivos, visto que os estudos apresentam limitações quanto ao reduzido tamanho da amostra( , ) e ao seu desenho.( , ) Além disso, outra importante lacuna é a análise da associação do fumo passivo com a VFC, uma vez que, assim como tabagismo, ela tem repercussão na saúde de crianças e adolescentes, bem como forte impacto no aparecimento de doenças cardiovasculares na vida adulta.( , )

Considerando que o tabagismo é uma conduta de risco que afeta entre 3 e 15,8%( ) dos adolescentes brasileiros, principalmente aqueles do sexo masculino, tornam-se necessários estudos com amostras representativas, que visem analisar a relação entre o tabagismo e o fumo passivo no sistema cardiovascular dos adolescentes, na VFC de adolescentes, o que pode vir a subsidiar a elaboração de estratégias de promoção de saúde para essa população.

OBJETIVO

Analisar a relação entre tabagismo e fumo passivo com os parâmetros da variabilidade da frequência cardíaca em adolescentes do sexo masculino.

MÉTODOS

Delineamento e amostra do estudo

Este estudo fez parte do projeto de pesquisa epidemiológico transversal de base escolar e abrangência estadual, denominado: Prática de atividades físicas e comportamentos de risco à saúde em estudantes do ensino médio no Estado de Pernambuco: estudo de tendência temporal (2006-2011).

A população-alvo do projeto abrangeu os adolescentes do sexo masculino com idade entre 14 e 19 anos, matriculados em escolas da rede pública de Ensino Médio do Estado de Pernambuco. A fim de garantir a precisão da medida da VFC, foram considerados os seguintes critérios de exclusão: adolescentes que ingeriram bebidas com cafeína 12 horas antes da avaliação; uso de álcool, qualquer forma de tabaco e/ou drogas ilícitas e realizaram exercício físico 24 horas antes do estudo, adolescentes com diabetes mellitus, doenças cardiovasculares, incapacidade neurológica ou mental.

Considerações éticas

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade de Pernambuco (CAAE-0158.0.097.000-10). Os adolescentes com idade entre 18 e 19 anos assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido para participar do estudo, enquanto para os menores de 18 anos foi fornecido o Termo Negativo de Consentimento Livre e Esclarecido para os pais ou responsáveis, além da concordância do adolescente.

Características demográficas, nível de atividade física, tabagismo e fumo passivo e avaliação antropométrica

Para a coleta dos dados referentes às características demográficas, nível de atividade física, e tabagismo ativo e fumo passivo, foi utilizada uma versão adaptada do Global School-Based Student Health Survey, que foi construída e validada para adolescentes. Essa versão adaptada vem sendo utilizada em estudos epidemiológicos.( - )

Sexo, idade, zona de moradia (urbana e rural), cor da pele e turno de estudo foram obtidos. O nível de atividade física habitual realizada foi avaliado mediante a pergunta: “Durante uma semana típica (normal), em quantos dias você é fisicamente ativo por um total de pelo menos 60 minutos ao dia?”. Foram considerados insuficientemente ativos os adolescentes que relataram realizar menos que 5 dias na semana.( )

A pergunta referente ao tabagismo ativo foi: “Durante os últimos 30 dias, em quantos dias você fumou cigarros?”, sendo considerados tabagistas todos os adolescentes que relataram ter fumado em pelo menos um dos últimos 30 dias.( ) Para complementar essa questão, foi perguntado quanto à frequência de uso: “Durante os últimos 30 dias, em quantos dias você fumou cigarros?” E esses dados foram categorizados em até 10 dias e 10 dias ou mais no mês. A questão sobre o fumo passivo foi: “Durante os últimos 7 dias, em quantos dias alguém fumou na sua presença?”, sendo considerados expostos todos os sujeitos que relataram estar na presença de alguém que fumou pelo menos 1 dia na semana.

Em relação à avaliação antropométrica, foram obtidos os dados de massa corporal e estatura. Para tanto, os adolescentes foram pesados descalços e sem casacos, em uma balança automática, com precisão de 0,1kg. A estatura foi medida por meio de um estadiômetro de madeira com precisão de 1cm. O índice de massa corporal foi calculado pelo quociente entre a massa corporal e a estatura ao quadrado (kg/m2).

Análise da variabilidade da frequência cardíaca

Antes da coleta da VFC, os adolescentes foram questionados se tinham seguidos as recomendações prévias. Após os questionamentos, os adolescentes inclusos foram para uma sala silenciosa dentro da própria escola, na qual a coleta da VFC foi realizada. Para tanto, os adolescentes permaneceram na posição supina por 10 minutos em repouso, período no qual os intervalos RR foram obtidos por um monitor de frequência cardíaca (Polar modelo RS800CX, Polar Electro Oy Inc., Kempele, Finlândia). Entretanto, foi considerado um sinal válido aquele com pelo menos 5 minutos de sinal estacionário.

Após a coleta, os intervalos RR foram exportados para o programa Kubios HRV Analysis Software 2.0 for Windows (The Biomedical Signal and Medical Imaging Analysis Group, Department of Applied Physics, University of Kuopio, Finlândia), cujas análises foram realizadas (domínio do tempo e da frequência). Esse programa foi operacionalizado por um único pesquisador, devidamente treinado e cego para as demais variáveis do estudo.

Os parâmetros do domínio do tempo, desvio padrão de todos os intervalos RR (SDNN), raiz quadrada da média do quadrado das diferenças entre os intervalos RR normais adjacentes (RMSSD) e porcentagem dos intervalos adjacentes com mais de 50ms (PNN50) foram obtidos.( )

Os parâmetros do domínio da frequência foram obtidos pela técnica da análise espectral da VFC. Períodos estacionários do tacograma, com pelo menos 5 minutos, foram decompostos nas bandas de baixa (BF) e alta frequência (AF) pelo método autorregressivo, com a ordem do modelo de 12 pelo critério de Akaike. Foram consideradas como fisiologicamente significativas as frequências entre 0,04 e 0,4Hz, sendo o componente BF representado pelas oscilações entre 0,04 e 0,15Hz e o componente de AF entre 0,15 e 0,4Hz. O poder de cada componente espectral foi calculado em termos normalizado (un). A normalização foi realizada dividindo-se o poder de cada banda pelo poder total, do qual foi subtraído o valor de banda de muito BF (<0,04Hz), sendo o resultado multiplicado por 100. As bandas BF a AF normalizadas foram consideradas, respectivamente, como a modulação predominantemente simpática e parassimpática do coração e a razão entre essas bandas (BF/AF), como o balanço simpatovagal cardíaco.( )

Análise estatística

A tabulação dos dados foi efetuada no programa EpiData 3.1, recorrendo-se à entrada dupla, com intuito de detectar e corrigir possíveis erros de digitação. Todos os erros foram identificados e corrigidos com base nos questionários. Em seguida, os dados foram exportados para o programa Statistical Package for the Social Sciences, versão 20, no qual as análises estatísticas foram realizadas.

A variação intraobservador foi avaliada por meio da realização do cálculo do coeficiente de correlação intraclasse. Para tanto, um único avaliador analisou 27 sinais de VFC duas vezes (os dados desses adolescentes não foram considerados para as demais análises do estudo), sem, no entanto, haver a identificação dos sinais.( ) A normalidade dos parâmetros da VFC foi testada por meio do teste de Kolmogorov-Smirnov, enquanto a homogeneidade de variância foi testada pelo teste de Levene. Para comparação dos parâmetros da VFC dos adolescentes expostos ao tabagismo ativo e passivo àqueles não expostos foi utilizado o teste U de Mann Whitney, que também foi utilizado para comparar os parâmetros da VFC dos adolescentes que consumiam cigarros 10 ou mais dias por mês, e aqueles que consumiam cigarro em menos de 10 dias no mês. O effect size foram calculados para estimar a magnitude das diferenças entre tabagistas e não tabagistas. Pelo fato de os parâmetros da VFC, tanto do domínio do tempo (SDNN, RMSSD e PNN50), quanto da frequência (BF, AF, BF/AF), apresentarem uma interdependência entre suas variáveis, foi utilizado o ajuste de Bonferroni.( ) Os dados são apresentados em mediana e amplitude interquartil.

RESULTADOS

O coeficiente de correlação intraclasse intraobservador variou de 0,982 a 1,00.( ) Um total de 1.212 adolescentes foi avaliado, mas 60 foram excluídos devido à baixa qualidade do sinal da VFC (período estacionário do tacograma inferior a 5 minutos). Assim, a amostra final do presente estudo foi 1.152 adolescentes com média de idade de 16,6±1,2 anos. A tabela 1 mostra as características dos adolescentes incluídos no estudo que referiram e não referiram ser tabagistas. Dos 1.152 adolescentes, 66 (5,7%) referiram ser tabagistas. Os adolescentes tabagistas tinham maior idade comparados aos não tabagistas (p<0,05). Por outro lado, não houve diferença significante em relação à cor de pele, local de moradia, turno de estudo, nível de atividade física e excesso de peso (p>0,05).

Tabela 1

Características demográficas dos adolescentes (n=1.152)

Variável	Tabagistas n (%)	Não tabagistas n (%)	Valor de p
Faixa etária (anos)			0,025
14-16	23 (4,2)	519 (95,8)
17-19	43 (7,1)	563 (92,9)
Cor da pele			0,490
Branca	19 (5,9)	301 (94,1)
Não branca	47 (5,7)	776 (94,3)
Local de moradia			0,355
Zona rural	12 (5,0)	227 (95,0)
Zona urbana	54 (6,0)	853 (94,0)
Turno de estudo			0,118
Diurno	44 (5,2)	802 (94,8)
Noturno	22 (7,3)	280 (92,7)
Nível de atividade física			0,213
Ativo	20 (4,9)	388 (95,1)
Insuficientemente ativo	46 (6,2)	691 (93,8)
Excesso de peso			0,412
Sim	12 (6,3)	178 (93,7)
Não	54 (5,6)	902 (94,4)

A figura 1 apresenta a comparação dos parâmetros da VFC entre os adolescentes que referiram e não referiram ser tabagistas.

Figura 1

Comparação dos parâmetros da variabilidade da frequência cardíaca nos adolescentes tabagistas e não tabagistas

Não foram observadas diferenças significantes entre os adolescentes não expostos e expostos ao tabagismo em nenhuma das variáveis analisadas (SDNN: 58,4±32,1ms 59,1±36,4ms; p=0,204; RMSSD: 49,2±35,9ms 52,9±38,9ms; p=0,130; PNN50: 27,9±34,2% 31,6±30,8%; p=0,182; BF: 53,4±22,4un 47,6±25,8un; p=0,070; AF: 46,6±22,4un 52,4±25,8un; p=0,70; BF/AF: 1,15±1,08 0,91±1,07; p=0,060) e o effect size encontrado para todos os parâmetros variou de 0,00 a 0,09. Dentre os tabagistas, não houve diferença em nenhum dos parâmetros da VFC em relação à frequência de utilização no mês, ou seja, <10 dias versus ≥10 dias (SDNN: 59,0±36,8ms versus 62,7±34,9ms; p=0,798; RMSSD: 53,5±47,2ms versus 50,1±21,2ms; p=0,578; PNN50: 33,2±37,2% versus 25,7±16,2%; p=0,402; BF: 44,4±24,8un versus 58,4±16,8un; p=0,070; AF: 55,6±24,8un versus 41,6±16,8un; p=0,070; BF/AF: 0,065) (Figura 2).

Figura 2

Comparação dos parâmetros da variabilidade da frequência cardíaca nos adolescentes tabagistas com frequência menor ou maior que 10 dias por mês

Em relação ao fumo passivo, 73,4% referiram ser expostos ao fumo passivo dentro da sua residência ou com pessoas de seu convívio social. No entanto, não houve diferenças significantes entre os parâmetros da VFC entre os adolescentes expostos e não expostos ao fumo passivo (SDNN: 58,1±31,1ms versus 60,3±33,1ms; p=0,266; RMSSD: 58,1±31,1ms versus 48,9±33,9ms; p=0,306; PNN50: 27,3±32,7% versus 30,8±36,6%; p=0,332; BF: 53,3±22,2un versus 52,3±24,2un; p=0,403; AF: 46,7±22,2un versus 47,7±24,2un; p=0,403; BF/AF 1,14±1,07 versus 1,10±1,13; p=0,399) (Figura 3).

Figura 3

Comparação dos parâmetros da variabilidade da frequência cardíaca nos adolescentes expostos e não expostos ao fumo passivo

DISCUSSÃO

Este foi o primeiro estudo de base populacional que investigou a relação entre os parâmetros da VFC com tabagismo e fumo passivo em adolescentes. Outro ponto forte deste estudo foi o cuidado metodológico para a coleta da VFC, ao analisar apenas adolescentes que estavam há pelo menos 24 horas sem realizar exercício físico e consumir álcool e cigarro, e 12 horas sem consumir cafeína. Esses cuidados permitiram diminuir a influência do uso dessas substâncias, que agudamente afetam a VFC.( , , ) Outro aspecto metodológico relevante foi garantir repouso de, no mínimo, 1 hora antes da coleta. Ademais, a VFC foi analisada por um único avaliador, apresentando alta reprodutibilidade, sendo esse avaliador cego para todas as outras variáveis, o que garantiu maior confiabilidade nas análises observadas.

Os parâmetros da VFC foram similares entre os tabagistas e os não tabagistas. Esses resultados não eram esperados, uma vez que é conhecido que a nicotina e o monóxido de carbono, presentes no cigarro, podem levar à liberação de noradrenalina e de adrenalina,( ) que, por sua vez, aumenta a ativação do sistema nervoso simpático, o que provoca a redução da VFC e o aumento da frequência cardíaca e da pressão arterial, mesmo em repouso.( , ) No entanto, ao analisar a literatura, pode-se perceber que resultados semelhantes foram encontrados por Henje Blom et al.,( ) que, ao analisarem 71 adolescentes de 15 a 17 anos, também não verificaram associação entre o tabagismo e os parâmetros da VFC. Todavia, Baructu et al.,( ) ao compararem os parâmetros da VFC em 24 jovens fumantes e 22 não fumantes, mostraram menores valores dos parâmetros SDNN e RMSSD, e maiores valores na razão BF/AF nos tabagistas. Alguns aspectos podem explicar os resultados divergentes em relação ao estudo de Baructu,( ) sendo que o principal envolve a falta de controle das variáveis que afetam agudamente a VFC, inclusive o uso do cigarro.( , ) Além disso, devem-se destacar diferenças importantes entre os sujeitos incluídos na amostra, visto que, no estudo supracitado, foram incluídos jovens fumantes há aproximadamente 11 anos e com consumo médio de 29 cigarros por dia, enquanto no presente estudo o consumo analisado foi mensal e questionava quantos cigarros foram consumidos nos últimos 30 dias.( )

Em relação aos parâmetros da VFC de acordo com a quantidade de dias por mês de consumo de cigarro, não foi observada diferença significante nos adolescentes. Até o presente momento, apenas o estudo de Kupari et al.( ) analisou a relação entre a frequência de uso do cigarro e a VFC em adultos, e observou menor VFC nos adolescentes que consumiam mais de 10 cigarros por dia. Essa divergência sugeriu que a quantidade de cigarros consumidos parece interferir mais na VFC do que a quantidade de dias em que o cigarro foi consumido. No entanto, essa hipótese necessita ser testada.

O presente estudo encontrou uma prevalência de 73,4% de adolescentes expostos ao fumo passivo, revelando um percentual alto de exposição, quando comparado a outros estudos que encontraram exposição variando de 36 a 53%.( , ) Essa diferença possivelmente é decorrente dos variados critérios para determinação da exposição ao fumo passivo, sendo que, neste estudo, foram considerados tanto o ambiente familiar como o convívio social do adolescente, ao passo que, nos demais estudos, apenas a exposição no ambiente familiar foi considerada.

Não foi identificada associação significante entre os parâmetros da VFC e o fumo passivo, o que vai de encontro aos resultados dos estudos anteriores com adultos.( , , ) Vale ressaltar que, no presente, estudo não houve controle da quantidade de horas/dia e nem anos da exposição passiva, o que pode explicar, em parte, os nossos resultados. De fato, os estudos que mostraram associação entre o fumo passivo e os parâmetros da VFC analisaram adultos expostos há pelo menos 2 horas diárias de fumo passivo.( , ) Além disso, por serem adultos, possivelmente a exposição ao fumo passivo foi por vários anos, o que parece ser determinante na associação entre o fumo passivo e os indicadores de VFC.

Em termos práticos, os resultados deste estudo não devem levar à interpretação de que o tabagismo e o fumo passivo não são fatores de risco cardiovasculares em adolescentes, mas sim que a exposição a esses fatores não gera repercussão negativa nos parâmetros da VFC nesse grupo populacional. Isso pode ser em decorrência do pouco tempo de exposição ao tabagismo tanto passivo quanto ativo, que, possivelmente, foi menor do que o tempo necessário para promover mudanças no sistema nervoso autonômico. De certo modo, esses resultados podem explicar a ausência de associação existente entre tabagismo e pressão arterial elevada, que vem sendo descrita na literatura,( - ) uma vez que uma menor VFC está diretamente associada com o surgimento da pressão arterial elevada.( )

Limitações

Algumas limitações devem ser consideradas na interpretação dos resultados deste estudo. Não foi realizada avaliação do estágio maturacional, não sendo possível realizar análises com esse possível fator de confusão. No entanto, devido à homogeneidade da amostra, é possível que os adolescentes se encontrassem em estágios maturacionais similares. Além disso, não se descarta o viés de informação, uma vez que é conhecido que adolescentes tendem a subestimar a prevalência de tabagismo, levando à baixa confiabilidade o autorrelato do uso de tabaco nessa idade, o que implicou uma amostra pequena de tabagistas. Não foram avaliadas a frequência diária e a anual de consumo do tabaco e nem o tempo de exposição dos adolescentes ao tabagismo passivo. Ademais, é possível que uma grande quantidade de adolescentes fumantes não tenha conseguido ficar em abstinência por 24 horas antes da coleta, resultando automaticamente na não participação desses adolescentes no estudo.

CONCLUSÃO

Em conclusão, não foi verificada nenhuma associação entre tabagismo e fumo passivo com uma menor variabilidade da frequência cardíaca em adolescentes, o que sugere que a exposição ativa ou passiva eventual ao fumo não promove alterações precoces na modulação autonômica.