[Anthropometric indices to identify metabolic syndrome and hypertriglyceridemic waist phenotype: a comparison between the three stages of adolescence].

OBJECTIVE: To determine the prevalence of metabolic syndrome (MS) and the hypertriglyceridemic waist phenotype (HW) in a representative adolescent sample; as well as to establish which anthropometric indicator better identifies MS and HW, according to gender and adolescent age.
METHODS: This cross sectional study had the participation of 800 adolescents (414 girls) from 10-19 years old. Anthropometric indicators (body mass index, waist perimeter, waist/stature ratio, waist/hip ratio, and central/peripheral skinfolds) were determined by standard protocols. For diagnosis of MS, the criteria proposed by de Ferranti et al. (2004) were used. HW was defined by the simultaneous presence of increased waist perimeter (>75th percentile for age and sex) and high triglycerides (>100mg/dL). The ability of anthropometric indicators was evaluated by Receiver Operating Characteristic curve.
RESULTS: The prevalence of MS was identical to HW (6.4%), without differences between genders and the adolescence phases. The waist perimeter showed higher area under the curve for the diagnosis of MS, except for boys with 17-19 years old, for whom the waist/stature ratio exhibited better performance. For diagnosing HW, waist perimeter also showed higher area under the curve, except for boys in initial and final phases, in which the waist/stature ratio obtained larger area under the curve. The central/peripheral skinfolds had the lowest area under the curve for the presence of both MS and HW phenotype.
CONCLUSIONS: The waist perimeter and the waist/stature showed a better performance to identify MS and HW in both genders and in all three phases of adolescence.

Introduction

Chronic, noncommunicable diseases are considered the leading cause of mortality in developed and developing countries,1 and their incidence rates are rapidly increasing, especially in developing countries.2 In Brazil, those diseases account for approximately 70% of mortality.3

Metabolic syndrome (MS) is defined as a group of alterations that includes central obesity, dyslipidemia, hyperglycemia, insulin resistance, and systemic arterial hypertension.4 The hypertriglyceridemic waist (HW) phenotype, one of the components of MS, is identified by the simultaneous presence of high waist circumference and high concentrations of triglycerides.5 Both phenotypes are important predictors of cardiovascular diseases,2 but the HW is considered a simpler method for screening individuals at increased cardiometabolic risk.6

The prevalence of MS and HW has been widely investigated in adults,4 , 5 , 7 - 10 but studies in children and adolescents are scarce.6 , 11 , 12 Studies carried out in Iran with children and adolescents aged 6-18 years reported a prevalence of 14.0% and 8.52% of MS and HW, respectively.6 , 13 Esmaillzadeh et al.11 observed MS prevalence of 10.1% in adolescents aged 10-19 years (10.3% in boys and 9.9% for girls) and 6.5% of HW (7.3% in boys and 5.6% in girls). Recently, a study observed HW prevalence of 7.2% in adolescents aged 11-17 years in Salvador city, state of Bahia, Brazil.12

Given the paucity of data on the HW phenotype in adolescents and the evidence that the prevalence of MS in children has been increasing,2 with a tendency to persist into adulthood,14 it becomes necessary to establish what is the best body fat distribution indicator for early identification of at-risk adolescents, aiming to establish interventions and improve future cardiovascular health.15 Therefore, the objective of this study was to determine the prevalence of MS and HW phenotype in a representative sample of adolescents and to establish which is the best anthropometric indicator to identify MS and the HW phenotype, according to gender and stage of adolescence.

Method

This is a cross-sectional study, which is part of a broader investigation carried out with adolescents aged 10-19 years, of both genders, from the rural and urban population of public and private schools (from the 5th year of Elementary School to the last year of High School) from the municipality of Viçosa, state of Minas Gerais, Brazil. Sample size was calculated using the Epi Info software, release 6.04. Considering the population aged 10-19 years and 11 months living in the city according to the last census, in a total of 11,898 individuals,16 the expected prevalence is 50%, as the study considers as outcome multiple cardiovascular risk factors, 5% of acceptable variability, 99% confidence level and 20% increase to control for potential confounding factors; the sample calculation was estimated at 796 in adolescents. The value of 50% of prevalence was chosen because, when the information is not known, the most conservative method, which also maximizes sample size, is to adopt an estimate of 50%.

Inclusion criteria were: no regular use of drugs that altered blood glucose, insulinemia, lipid metabolism and/or blood pressure levels; no participation in weight reduction and control programs; no regular use of diuretics/laxatives, and not being pregnant or having been previously pregnant. Adolescents who met the inclusion criteria and were included in the study were separated by gender and grouped by age range (10-13 years: initial stage; 14-16 years: intermediate stage; 17-19 years: final stage).17

Students were selected among those who signed the informed consent form, by drawing a random sample, stratified by age group, from each school. When an individual refused to participate or withdraw the study, another student was selected to replace him/her. All participants and their parents/guardians in the case of adolescents younger than 18 years signed the informed consent form, in accordance with the Declaration of Helsinki and the rules of Resolution number 466/2012 of the National Health Council (CNS). The study was approved by the Institutional Review Board of Universidade Federal de Viçosa (Of. Ref. number 0140/2010).

Data collection occurred between 7:00 am and 9:30 am at the Health Division of Federal University of Viçosa, by qualified and previously trained professionals.

Weight and height were measured using standardized international techniques, with adolescents barefoot and wearing light clothes,18 in an electronic digital scale (LC 200pp, Marte(r), São Paulo, Brazil) and a portable stadiometer (Alturexata(r), Belo Horizonte, Brazil). The body mass index (BMI) was calculated using the ratio between body weight (kg) and the height squared (m2).

Waist circumference was measured at midpoint between the lower margin of the lowest rib and the iliac crest, in the horizontal plane and at the end of a normal expiration. Hip circumference was measured on the gluteal region, over light clothes, and comprised the largest horizontal circumference between the waist and knees.18 All measurements were performed in duplicate by a single trained evaluator, accepting variations of 0.5cm and calculating the mean values, using a measuring tape with a length of 2 meters, flexible and inelastic (Cardiomed(r), São Luiz, MA, Brazil). Subsequently, the waist-to-height (WHtR) and waist-hip (WHR) ratios were calculated by dividing waist circumference (cm) by height (cm) and hip circumference (cm), respectively.

Subscapular, suprailiac, triceps and biceps skinfold thickness were measured on the right side of the body, and all measurements were taken three times, non-consecutively by a single trained evaluator using a Lange Skinfold Caliper (Cambridge Scientific, Cambridge, MA, USA), and the mean value was used.18 The peripheral skinfold was considered as the sum of the triceps and biceps folds, and the central skinfold as the sum of the subscapular and suprailiac folds, based on which the central/peripheral skinfold ratio was calculated.19

Blood samples were collected from the antecubital vein after 12-hour fasting, and serum was separated by centrifugation at 2,2253g for 15 minutes at room temperature (2-3 Sigma, Sigma Laborzentrifuzen, OsterodeamHarz, Germany). Blood glucose was measured by the glucose oxidase method using the Cobas Mira Plus equipment (Roche Diagnostics, GmbH, Montclair, NJ, USA). HDL and triglyceride levels were measured by the automated enzymatic colorimetric method in a Cobas Mira Plus equipment (Roche Diagnostics GmbH, Montclair, NJ, USA) (Roche Corp.).

Systolic and diastolic blood pressure was measured, after a minimum 15-minute rest period, using automatic inflation blood pressure monitor (Omron(r) HEM-741 Model CINT, Kyoto, KYT, Japan) and a cuff size that was appropriate for the arm perimeter. The measurement was repeated twice in the arm with higher pressure value, with a 1-minute interval between them, and the mean of the last two measures was used.20

For the diagnosis of MS, the definition proposed by de Ferranti et al. was used,14 which is based on the presence of three of the following criteria: waist circumference >75th percentile for age and gender of the assessed population; HDL <50 mg/dL (except for boys aged 15-19, for whom a value <45 mg/dL was considered); triglycerides ≥100 mg/dL; systolic and/or diastolic blood pressure >90th percentile for gender, age and height, and fasting glucose ≥100 mg/dL. It should be noted that the criterion of de Ferranti et al. proposes glycemia ≥110, but we chose to use the latest recommendations of the American Diabetes Association.21

The HW phenotype was defined according to the cutoffs used to define MS. The simultaneous presence of increased waist circumference (≥75th percentile for age and gender of the study population) and high levels of serum triglycerides (≥100 mg/dL) was considered HW.22

The database was created, and data were entered twice (double entry) using Microsoft Office Excel 2007, and the statistical analyses were performed using SPSS for Windows, release 17.0, and MedCalc, release 9.3. The Kolmogorov-Smirnov test, graphical methods and asymmetry coefficient (skewness >1; asymmetric) were used to evaluate the variables for normality. Anthropometric, clinical and metabolic variables were compared between stages by ANOVA, followed by Tukey post hoc or Kruskal-Wallis test, followed by Mann-Whitney with Bonferroni correction for variables with parametric and nonparametric distribution, respectively. For comparisons between genders, Student's t test or Mann-Whitney test was used for variables with parametric and non-parametric distribution, respectively. The occurrence of MS and HW, as well as their individual components, was compared between stages and between genders using Pearson's chi-square test. Additionally, receiver operator characteristic (ROC) curves were prepared, and the area under the curve was calculated in order to identify the best anthropometric indicator associated with MS and HW phenotype.

Results

All adolescents that attended public and private schools, both in urban and rural areas of the municipality of Viçosa/MG, were contacted in 2010. In the same year, the municipality had a total of 27 schools and all of them participated in the study. All adolescents who agreed to participate and gave their free and informed consent were included in this study a total of 828 adolescents. Of those, 28 were excluded for the following reasons: use of anticonvulsant medication (1); history of hypothyroidism (1); inadequate fasting (2); technical impossibility of collecting blood samples (1); use of antidepressants (fluoxetine) (9); history of myelomeningocele (1); presence of nasal cancer (1); growth hormone use (1); hormonal alterations (3); use of supplements and/or vitamins (5); previous pregnancy (2); swollen foot, with plaster (1). Thus, the studied adolescents consisted of 414 girls and 383 boys, with a mean age of 14.72 years (SD=2.95). Anthropometric, clinical and metabolic characteristics are shown in Table 1.

Table 1.

Characteristics of the adolescents according to gender and stage of adolescence.

	Stage of adolescence				Total
	Initial	Intermediary	Final
Girls
N	157	134	123		414
Age (years)	11.57 (1.07)a	15.67 (0.94)b	18.17 (0.65)c		14.86 (2.90)f
BMI (kg/m2)	18.80 (3.37)a	21.59 (3.99)	21.19 (3.32)c		20.41 (3.78)f
WC (cm)	68.82 (9.66)a	76.22 (9.15)	75.48 (9.10)c		73.20 (9.92)f
HC (cm)	79.67 (9.17)a	93.01 (9.02)	92.88 (8.01)c		87.91 (10.89)f
WHR	0.86 (0.05)a	0.82 (0.05)	0.81 (0.05)c		0.83 (0.06)f
WHtR	0.46 (0.06)	0.47 (0.06)	0.47 (0.06)		0.47 (0.06)
CPR	1.61 (0.59)a	1.78 (0.44)	1.86 (0.48)c		1.74 (0.52)f
Glycemia (mg/dL)	86.08 (6.55)a	82.49 (6.79)	81.74 (5.93)c		83.63 (6.73)f
HDL (mg/dL)	52.56 (12.31)	51.35 (11.75)	51.86 (11.73)		51.96 (11.94)
TG (mg/dL)	78.70 (37.24)	71.38 (35.57)	67.54 (31.27)c		73.01 (35.25)f
SBP (mmHg)	95.59 (9.93)a	99.61 (7.57)	100.86 (8.30)c		98.46 (9.02)f
DBP (mmHg)	60.61 (7.42)	61.79 (6.75)	63.48 (6.79)c		61.85 (7.10)f
Boys
N	179	95	112		386
Age (years)	11.71 (1.13)a	15.56 (0.89)b	18.29 (0.83)c		14.57 (3.01)f
BMI (kg/m2)	18.34 (3.73)a	20.88 (3.32)b	22.25 (3.85)c		20.10 (4.04)f
WC (cm)	67.10 (10.61)a	74.47 (9.27)	77.79 (9.96)c		72.02 (11.14)f
HC (cm)	75.72 (9.73)a	89.40 (8.71)b	92.77 (9.22)c		84.04 (12.18)f
WHR	0.88 (0.04)a	0.83 (0.05)	0.84 (0.04)c		0.86 (0.05)f
WHtR	0.45 (0.06)	0.44 (0.05)	0.45 (0.05)		0.45 (0.06)
CPR	1.34 (0.47)a	1.67 (0.49)b	1.94 (0.54)c		1.59 (0.56)f
Glycemia (mg/dL)	86.74 (6.56)	86.68 (6.23)b	83.74 (6.73)c		85.86 (6.65)f
HDL (mg/dL)	51.31 (13.72)a	46.77 (11.01)	46.42 (10.48)c		48.77 (12.41)f
TG (mg/dL)	69.54 (33.53)	66.56 (38.55)	66.88 (31.30)		68.03 (34.16)
SBP (mmHg)	96.17 (10.33)a	103.98 (10.50)b	110.21 (8.56)c		102.17 (11.57)f
DBP (mmHg)	58.18 (6.85)	58.66 (7.92)	59.75 (8.08)		58.76 (7.50)
Total
N	336	229	235		800
Age (years)	11.64 (1.10)a	15.63 (0.92)b	18.22 (0.74)c,e		14.72 (2.95)e,f
BMI (kg/m2)	18.55 (3.57)a	21.30 (3.74)	21.69 (3.61)c		20.26 (3.91)f
WC (cm)	67.91 (10.20)a	75.50 (9.22)	76.58 (9.56)c		72.63 (10.53)f
HC (cm)	77.57 (9.66)a	91.52 (9.05)	92.83 (8.59)c		86.04 (11.68)e,f
WHR	0.87 (0.05)a,e	0.82 (0.05)	0.82 (0.05)c		0.84 (0.05)e,f
WHtR	0.45 (0.06)	0.46 (0.06)	0.46 (0.06)		0.46 (0.06)e
CPR	1.46 (0.54)a,e	1.74 (0.46)b	1.90 (0.51)c		1.67 (0.56)e,f
Glycemia (mg/dL)	86.43 (6.55)a	84.23 (6.87)b	82.69 (6.39)c,d		84.70 (6.77)e,f
HDL (mg/dL)	51.90 (13.08)	49.45 (11.65)	49.27 (11.46)c		50.42 (12.26)e,f
TG (mg/dL)	73.82 (35.55)	69.38 (36.83)	67.23 (31.21)		70.61 (34.79)
SBP (mmHg)	95.90 (10.13)a	101.42 (9.14)b,e	105.32 (9.63)c		100.25 (10.48)e,f
DBP (mmHg)	59.32 (7.21)	60.49 (7.40)	61.70 (7.65)c		60.35 (7.45)e,f

Data shown as mean (standard deviation). BMI, body mass index; WC, waist circumference; HC, hip circumference; WHR, waist-hip ratio; WHtR, waist-height ratio; CPR, central/peripheral skinfold ratio; HDL, high-density lipoprotein; TG, triglycerides; SBP, systolic blood pressure; DBP, diastolic blood pressure.

Differences between the initial and intermediary stages.

Differences between intermediary and final stages.

Differences between initial and final stages.

p<0.05 between genders.

p<0.01 between genders.

f p<0.01 between stages.

Girls had higher hip circumference values, waist/height ratio, central/peripheral skinfold ratio, HDL, and diastolic blood pressure when compared to boys. Boys had higher blood glucose and systolic blood pressure levels. The parameters body mass index, waist circumference, triglycerides and age did not differ between the genders. Some variables did not change with age, namely the waist/height ratio and HDL in girls and waist/height ratio, triglycerides and diastolic blood pressure in boys. When comparing the stages of adolescence, it was observed that, in females, the intermediate and final stages did not differ between each other (early stageboys, the parameters usually differed between the stages (initial stageglucose levels, which decreased from the intermediate to the final stage).

Table 2 discloses the presence of MS, HW phenotype and their components, according to the gender and adolescence stage. The prevalence of MS was identical to that of HW (6.4%), with no differences between genders and between the stages of adolescence. Among the MS components, the most prevalent was low HDL. Regarding phenotype, the prevalence of abdominal obesity was higher than that of hypertriglyceridemia. The prevalence of high blood pressure was higher in boys (p<0.01), while hypertriglyceridemia was more prevalent in girls (p<0.01).

Table 2.

Prevalence of metabolic syndrome, hypertriglyceridemic waist and individual components according to gender and stage of adolescence.

Stage	Waist ≥P75	Elevated TG	Low HDL	Elevated glycemia	Elevated BP	MS	HW
	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)
Girls
Initial (n=157)	38 (24.2)	35 (22.3)	70 (44.6)	3 (1.9)	4 (2.5)	15 (9.5)	11 (7.0)
Intermediary (n=134)	34 (25.4)	22 (16.4)	64 (47.8)	0 (0)	2 (1.5)	7 (5.2)	9 (6.7)
Final (n=123)	31 (25.2)	16 (13.0)	50 (40.7)	0 (0)	1 (0.8)	5 (4.1)	6 (4.9)
Total (n=414)	103 (24.9)	73 (17.6)a	184 (44.4)	3 (0.7)	7 (1.7)a	27 (6.5)	26 (6.3)
Boys
Initial (n=179)	134 (25.1)	22 (12.3)	88 (49.2)	1 (0.6)	6 (3.4)	14 (7.8)	12 (6.7)
Intermediary (n=95)	24 (25.3)	10 (10.5)	45 (47.4)	1 (1.0)	6 (6.3)	4 (4.2)	5 (5.3)
Final (n=112)	29 (25.9)	13 (11.6)	49 (43.8)	1 (0.9)	4 (3.6)	6 (5.4)	8 (7.1)
Total (n=386)	98 (25.4)	45 (11.7)a	182 (47.2)	3 (0.8)	16 (4.2)a	24 (6.2)	25 (6.5)
Total
Initial (n=336)	83 (24.7)	57 (16.9)	158 (47.0)	4 (1.2)	10 (2.9)	29 (8.6)	23 (6.9)
Intermediary (n=229)	58 (25.3)	32 (13.9)	109 (47.6)	1 (0.4)	8 (3.5)	11 (4.8)	14 (6.1)
Final (n=235)	60 (25.5)	29 (12.3)	99 (42.1)	1 (0.4)	5 (2.1)	11 (4.7)	14 (5.9)
Total (n=800)	201 (25.1)	118 (14.8)	366 (45.8)	6 (0.8)	23 (2.9)	51 (6.4)	51 (6.4)

MS, metabolic syndrome; HW, hypertriglyceridemic waist; P, percentile; TG, triglycerides; HDL, high-density lipoprotein; BP, blood pressure.

p<0.01 between genders.

When assessing which anthropometric indicator showed better performance in the prediction of MS and HW, waist circumference showed the highest absolute values of area under the curve in all analyses, except for boys in the initial and final stages in the diagnosis of HW and for boys in the final stage in the diagnosis of MS, in whom the waist-to-height ratio showed higher absolute value of area under the curve. In turn, the central/peripheral skinfold ratio showed the smallest areas under the curve for the presence of both MS and HW (Table 3). The areas under the curves were calculated using the receiver operating characteristic (ROC) curves (Figs. 1 and 2).

Table 3.

Areas under the curve (95%CI) of anthropometric indicators as predictors of metabolic syndrome and hypertriglyceridemic waist phenotype.

Gender	Stage	BMI	WC	WHR	WHtR	CPR
	MS
Girls	Initial	0.906 (0.849; 0.946)b	0.906 (0.849; 0.946)b	0.789 (0.717; 0.850)b	0.881 (0.819; 0.927)b	0.767 (0.693; 0.831)b
	Intermediary	0.778 (0.699; 0.846)a	0.835 (0.761; 0.894)b	0.706 (0.622; 0.782)	0.818 (0.742; 0.879)b	0.733 (0.650; 0.806)a
	Final	0.763 (0.678; 0.835)a	0.902 (0.835; 0.948)b	0.961 (0.910; 0.987)b	0.864 (0.790; 0.919)b	0.595 (0.503; 0.682)
Boys	Initial	0.914 (0.863; 0.951)b	0.929 (0.881; 0.962)b	0.861 (0.802; 0.908)b	0.924 (0.875; 0.958)b	0.839 (0.777; 0.890)b
	Intermediary	0.945 (0.878; 0.981)b	0.964 (0.904; 0.991)b	0.902 (0.824; 0.954)b	0.953 (0.889; 0.986)b	0.967 (0.908; 0.992)b
	Final	0.910 (0.841; 0.956)b	0.948 (0.889; 0.981)b	0.931 (0.867; 0.970)b	0.976 (0.928; 0.995)b	0.700 (0.607; 0.783)
	HW
Girls	Initial	0.926 (0.874; 0.962)a	0.959 (0.915; 0.984)a	0.944 (0.896; 0.975)a	0.954 (0.909; 0.981)a	0.815 (0.746; 0.873)a
	Intermediary	0.872 (0.815; 0.929)	0.917 (0.870; 0.965)	0.955 (0.920; 0.990)	0.970 (0.941; 0.999)	0.902 (0.852; 0.953)
	Final	0.994 (0.960; 0.998)b	1.000 (0.970; 1.000)b	0.917 (0.853; 0.959)b	0.999 (0.967; 1.000)a	0.575 (0.483; 0.664)
Boys	Initial	0.927 (0.878; 0.960)b	0.943 (0.898; 0.972)b	0.894 (0.839; 0.935)b	0.953 (0.911; 0.979)b	0.797 (0.730; 0.853)b
	Intermediary	0.967 (0.908; 0.992)b	0.978 (0.924; 0.997)b	0.984 (0.933; 0.998)b	0.977 (0.922; 0.996)b	0.885 (0.803; 0.941)b
	Final	0.965 (0.912; 0.990)b	0.961 (0.906; 0.988)b	0.867 (0.790; 0.924)b	0.977 (0.929; 0.996)a	0.512 (0.415; 0.607)

CI, confidence interval; MS, metabolic syndrome; HW, hypertriglyceridemic waist; BMI, body mass index (kg/m2); WC, waist circumference (cm); WHR, waist/hip ratio; WHtR, waist/height ratio; CPR, central/peripheral skinfold ratio.

p<0.05.

p<0.01.

Figure 1.

Receiver operator characteristic (ROC) curves for metabolic syndrome according to gender and stage of adolescence. BMI, body mass index (kg/m2); WC, waist circumference (cm); WHR, waist/hip ratio; WHtR, waist/height ratio; CPR, central/peripheral skinfold ratio.

Figure 2.

Receiver operator characteristic (ROC) curves for hypertriglyceridemic waist phenotype according to gender and stage of adolescence. BMI, body mass index (kg/m2); WC, waist circumference (cm); WHR, waist/hip ratio; WHtR, waist/height ratio; CPR, central/peripheral skinfold ratio.

Discussion

The present study, carried out with adolescents in a representative sample of rural and urban, public and private school populations from Viçosa, Minas Gerais, Brazil, identified a prevalence rate of 6.4% for MS and HW phenotype, with no differences between genders and adolescence stages.

MS is a health problem in the pediatric group in developed countries and especially in developing ones2; however, as yet there is no formal, unified criterion for its diagnosis in children and adolescents, and the use of different criteria for this definition has been observed in different populations, making it difficult to compare prevalence.13 The prevalence of MS in the United States, according to the same criteria used in this study, was estimated at 12.9% in Mexican-Americans, 10.9% among non-Hispanic whites, and 2.5% for non-Hispanic blacks.14 Kelishadi et al.13 observed a prevalence of 14% (13% for girls and 14% for boys) of MS using similar criteria to those of the present study. In Brazil, a study of children and adolescents in Salvador, state of Bahia, observed the prevalence of 6.6% (8.5% in girls and 4.7% in boys).23

The prevalence of HW phenotype in this study (6.4%) was similar to that observed in a study with adolescents aged 10-19 years in Tehran (Iran) (6.4%),11 and similar to that identified in children and adolescents aged 6-18 years from Iran (8.5%),6 in adolescents aged 10-19 years from the UK (7.3%),22 and in adolescents aged 11-17 years from Salvador/Bahia, Brazil (7.2%).12 However, a study carried out in England24 with obese children and adolescents aged 8-18 years found a prevalence of 40% of HW phenotype.22 Differences in MS and HW phenotype prevalence can be attributed to variations in the cutoffs used to classify central obesity, hypertriglyceridemia, and other components of MS between different studies and their differences regarding nutritional status, sexual maturation, race/ethnicity and life habits between regions.12 , 25

Among the components of MS, low HDL concentrations were the most prevalent, which can be explained by the current nutritional transition process experienced in Brazil, where food consumption consists mainly of high-energy food and, among adolescents, one can observe a high frequency of consumption of cookies, sausages, hotdogs, bologna, sandwiches and salty snacks. The prevalence of inadequate intake of saturated fat was greater than 80%, and the consumption of cream-filled cookies, which contain hydrogenated fats and trans-fatty acids, was four times higher in this group compared to adults.26 Low levels of physical activity commonly observed in this age group constitute another factor that possibly contributes to the high prevalence of low HDL levels.27

In this sense, although the experience of using the HW phenotype as a diagnostic tool for cardiometabolic risk in adolescents is still limited, it has been documented that in adults, this phenotype is capable of identifying individuals with the atherogenic triad, comprising increased concentrations of small and dense LDL, apolipoprotein B and hyperinsulinemia, and who are at high risk for cardiovascular disease.5 In a longitudinal study with adults in Tehran (n=6,834) the HW phenotype increased the risk of cardiovascular disease incidence.9 The results of the present study suggest that these two measures, WC and triglycerides, can be used to substitute higher-cost indicators to identify adolescents at risk of metabolic disorders.

The second objective of this study was to determine which anthropometric index performs best to identify the occurrence of MS and HW phenotype. The ROC analyses demonstrated that WC and waist/height ratio had a higher area under the curve to identify both MS and HW. Studies have shown that the WC in adolescents is a good indicator of visceral abdominal fat content28 and cardiovascular risk factors,13 , 29 , 30 and it can be a simple tool to identify MS in children and adolescents.13 , 23 , 25 In a study carried out in children and adolescents (8-18 years), waist/height ratio showed to be a slightly better predictor of MS (area under the curve=0.83 [0.78 to 0.89]) than WC (area under the curve=0.79 [0.73 to 0.85]) and BMI (area under the curve=0.79 [0.72 to 0.85]).23 One of the advantages of waist/height ratio is the possibility of using the cutoff ≥0.5, which is applicable to both genders and all ages, to identify children and adolescents at cardiovascular risk.15 Body mass index, an indicator widely used in pediatric clinical practice for the assessment of nutritional status, showed a worse performance than waist circumference and waist/height ratio, which is consistent with previous studies that demonstrated the superiority of waist circumference as an isolated measure or adjusted by height.13 , 25 , 28 Additionally, waist circumference is less affected than body mass index by gender, ethnicity, and total fat.28

The index with the worst performance was the central/peripheral skinfold ratio, which can be explained by the fact that skinfolds estimate subcutaneous and not visceral fat, and the latter is the one associated with increased risk.31 Moreover, the validity of indicators that are based on the association between two or more measures, compared to individual measures, to predict cardiovascular risk has been questioned.32

This study has some limitations, such as the cross-sectional design, which does not allow the assessment of the precise effects of growth on waist measurement, and ethnicity, which is one of the factors that affect body fat distribution. However, the effects of the latter were not assessed, as the classification could be inaccurate due to the great multi-ethnicity of the Brazilian population. Another limitation was the impossibility to assess the stage of sexual maturation of the participants. Despite of puberty effects on body fat distribution, we attempted to control them by employing specific WC cutoffs for age and gender. Finally, lifestyle characteristics (food and physical activity habits) could affect the association between the occurrence of obesity and other associated metabolic disorders; therefore they should be included in further studies.

It can be concluded that, according to the study results, HW phenotype is a simple tool to substitute MS in screening individuals at cardiometabolic risk. Regarding the capacity of the anthropometric indicators, waist circumference and waist/height ratio showed better performance to identify MS and HW, two major phenotypes of cardiometabolic risk in both genders and at all stages of adolescence, which emphasizes the importance of incorporating the measurement of these parameters in pediatric clinical routine.

These observations lead to the demand for a national waist circumference reference curve for adolescents, which could be used both in the clinical setting and in population surveillance to identify young, but at high risk, asymptomatic individuals who might benefit from an early intervention. It is believed that such iniciatives could impact on primary prevention in public health.

Introdução

As doenças crônicas não transmissíveis são consideradas a principal causa de mortalidade nos países desenvolvidos e em desenvolvimento1 e estão aumentando rapidamente, em especial nos países em desenvolvimento.2 No Brasil, essas doenças correspondem a cerca de 70% da mortalidade.3

A síndrome metabólica (SM) é definida como um conjunto de alterações que incluem obesidade central, dislipidemia, hiperglicemia, resistência à insulina e hipertensão arterial.4 O fenótipo cintura hipertrigliceridêmica (CH), um dos componentes da SM, é identificado pela presença simultânea de perímetro da cintura e concentrações de triglicerídeos elevados.5 Ambos os fenótipos são importantes preditores das doenças cardiovasculares,2 contudo a CH é considerada um método mais simples para triagem de indivíduos com risco cardiometabólico aumentado.6

A prevalência de SM e CH vem sendo amplamente investigada em adultos,4 , 5 , 7 , 8 , 9 and 10 mas estudos com crianças e adolescentes são limitados.6 , 11 and 12 Pesquisas conduzidas no Irã com crianças e adolescentes de 6-18 anos relataram prevalência de 14% e 8,52% de SM e CH, respectivamente.6 and 13 Esmaillzadeh et al.11 observaram prevalência de SM de 10,1% em adolescentes de 10-19 anos (10,3% nos meninos e 9,9% nas meninas) e 6,5% de CH (7,3% nos meninos e 5,6% nas meninas). Recentemente, encontrou-se prevalência de CH de 7,2% em adolescentes de 11-17 anos da cidade de Salvador (BA).12

Diante da escassez de dados sobre o fenótipo CH na população adolescente e das evidências de que a prevalência de SM em pediatria vem aumentando,2 com tendência a persistir na vida adulta,14 torna-se necessário estabelecer qual o melhor indicador de distribuição da gordura corporal que permite identificar precocemente adolescentes em risco para estabelecer intervenções e melhorar a saúde cardiovascular futura.15 Diante do exposto, o objetivo deste estudo foi determinar a prevalência de SM e do fenótipo CH em uma amostra representativa de adolescentes, bem como estabelecer qual indicador antropométrico melhor identifica a SM e o fenótipo CH, de acordo com gênero e fase da adolescência.

Método

Estudo transversal, que compõe uma investigação mais ampla feita com adolescentes de 10-19 anos de ambos os sexos da população rural e urbana de escolas públicas e privadas (do 5° ano do ensino fundamental ao 3° ano do médio) do município de Viçosa (MG). O tamanho amostral foi calculado com o programa Epi Info, versão 6,04. Considerando-se a população na faixa etária de 10-19 anos e 11 meses residente no município no último censo, um total de 11.898,16 a prevalência esperada de 50%, visto que o estudo considera como desfecho múltiplos fatores de risco cardiovasculares, 5% de variabilidade aceitável, 99% de nível de confiança e acréscimo de 20% para controle de possíveis fatores de confusão, o cálculo amostral resultou em 796 adolescentes. O valor de 50% para a prevalência foi escolhido, pois, quando esse dado não é conhecido, o método mais conservador e que potencializa o tamanho da amostra é adotar a estimativa de 50%.

Os critérios de inclusão foram: não fazer uso regular de medicamentos que alterassem a glicemia, a insulinemia, o metabolismo lipídico e/ou os níveis pressóricos; não participar de programa de redução e controle de peso; não fazer uso regular de diuréticos/laxantes e não estar grávida ou já ter engravidado. Os adolescentes que atendiam aos critérios de inclusão e que fizeram parte do estudo foram subdivididos por sexo e agrupados por intervalos etários (10-13 anos: fase inicial; 14-16 anos: fase intermediária; 17-19 anos: fase final).17

Os alunos foram selecionados entre aqueles que assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido, por meio de sorteio aleatório simples, que respeitou a proporção de alunos de cada idade, em cada escola. Quando um participante recusou-se a participar em qualquer uma das fases de estudo ou desistiu, outro estudante foi selecionado para substituí-lo. Todos os participantes e seus pais/ responsáveis, no caso de voluntários menores de 18 anos, assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido, de acordo com a Declaração de Helsinque e com as normas da Resolução n° 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde. O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisas com Seres Humanos da Universidade Federal de Viçosa (Of. Ref. n° 0140/2010).

A coleta de dados ocorreu entre 7 h e 9h30 na Divisão de Saúde da Universidade Federal de Viçosa, por profissionais qualificados e previamente treinados.

O peso e altura foram aferidos mediante técnicas internacionais padronizadas com os adolescentes descalços e usando roupas leves18 em balança digital eletrônica (LC 200PP, Marte(r), São Paulo, Brasil) e estadiômetro portátil (Alturexata(r), Belo Horizonte, Brasil). O índice de massa corporal foi calculado por meio da razão entre o peso corporal (kg) e o quadrado da estatura (m2).

O perímetro da cintura foi aferido no ponto médio entre a margem inferior da última costela e a crista ilíaca, no plano horizontal e no fim de uma expiração normal. O perímetro do quadril foi verificado na região glútea sobre roupas leves, sendo circundado o maior perímetro horizontal entre a cintura e os joelhos.18 Todas as aferições foram feitas em duplicata por um único avaliador treinado, aceitaram-se variações de 0,5 cm e foi calculada a média entre os valores, com uma fita métrica com extensão de 2 metros, flexível e inelástica (Cardiomed(r), São Luiz, MA, Brasil). A seguir, calculou-se a relação cintura estatura e a relação cintura quadril pela divisão do perímetro da cintura (cm) pela estatura (cm) e pelo perímetro do quadril (cm), respectivamente.

As pregas cutâneas, subescapular, suprailíaca, tricipital e bicipital foram verificadas no lado direito do corpo e todas as medidas foram tomadas três vezes de forma não consecutiva (usou-se a média) por um único avaliador treinado com o equipamento Lange Skinfold Caliper (Cambridge Scientific, Cambridge, MA, EUA).18 Considerou-se prega cutânea periférica a soma das pregas tricipital e bicipital e como central ou troncular o somatório da subescapular e suprailíaca, a partir das quais se calculou a relação prega cutânea central ou troncular/prega cutânea periférica.19

As amostras de sangue foram coletadas, após jejum de 12 horas, em veia antecubital e o soro foi separado por centrifugação a 2.225×g por 15 minutos, à temperatura ambiente (2-3 Sigma, Sigma Laborzentrifuzen, Osterodeam Harz, Germany). A glicemia foi medida pelo método glicose oxidase com o equipamento Cobas Mira Plus (Roche Diagnostics, GmbH, Montclair, NJ, USA). As concentrações de HDL e triglicerídeos foram dosadas pelo método colorimétrico enzimático, com automação pelo equipamento Cobas Mira Plus (Roche Diagnostics, GmbH, Montclair, NJ, USA) (Roche Corp.).

A pressão arterial sistólica e diastólica foi aferida após repouso mínimo de 15 minutos, com monitor de pressão sanguínea de insuflação automática (Omron(r) Model HEM-741 CINT, Quioto, KYT, Japão) e manguito de tamanho adequado ao perímetro do braço. A medida foi repetida duas vezes no braço com maior valor de pressão, com intervalo de 1 minuto entre elas, e foi usada a média das duas últimas medidas.20

Para o diagnóstico da SM empregou-se a definição proposta por de Ferranti et al.,14 a qual se baseia na presença de três dos seguintes critérios: perímetro da cintura >75 percentil segundo sexo e idade da própria população; HDL <50 mg/dL (exceto para meninos de 15-19 anos, nos quais se usou <45 mg/dL); triglicerídeos ≥100 mg/dL; pressão arterial sistólica e ou diastólica >90 percentil por sexo, idade e altura; e glicemia de jejum ≥100 mg/dL. Deve-se notar que o critério de Ferranti et al. propõe glicemia ≥110, mas se optou por usar a recomendação mais recente da American Diabetes Association.21

O fenótipo CH foi definido com o uso dos pontos de corte para definição da SM. A presença simultânea do perímetro da cintura aumentado (≥75 percentil por idade e sexo da própria população estudada) e de concentrações séricas elevadas de triglicerídeos (≥100 mg/dL) foi considerada CH.22

O banco de dados foi elaborado com dupla digitação no Microsoft Office Excel 2007 e para as análises estatísticas foram usados os programas SPSS for Windows, versão 17.0, e MedCalc versão 9.3. O teste de Kolmogorov-Smirnov, métodos gráficos e o coeficiente de assimetria (Skewness > 1; assimétrico) foram usados para avaliar as variáveis quanto à normalidade. As variáveis antropométricas, clínicas e metabólicas foram comparadas entre as fases por Anova seguida do post hoc de Tukey ou pelo teste de Kruskall-Wallis seguido por Mann-Whitney com correção de Bonferroni para variáveis com distribuição paramétrica e não paramétrica, respectivamente. Para as comparações entre os sexos usou-se o teste t de Student ou o de Mann-Whitney para variáveis com distribuição paramétrica e não paramétrica, respectivamente. A ocorrência da SM e CH, bem como de seus componentes individuais, foi comparada entre as fases e entre os sexos por meio do teste do quiquadrado de Pearson. Adicionalmente, foram elaboradas curvas receiver operator characteristic e calculou-se a área abaixo da curva, a fim de identificar o melhor indicador antropométrico associado à SM e ao fenótipo CH.

Resultados

Foram contatados, em 2010, todos os adolescentes estudantes das escolas públicas e particulares, tanto da zona urbana quanto na rural, de Viçosa (MG). Em 2010, o município tinha 27 escolas e todas participaram do estudo. Todos os adolescentes que aceitaram participar e entregaram o termo de consentimento livre e esclarecido foram incluídos no presente estudo: 828. Desses, 28 foram excluídos pelos seguintes motivos: uso de medicamento anticonvulsivante (um); história de hipotireoidismo (um); jejum inadequado (dois); impossibilidade técnica na coleta de sangue (um); uso de antidepressivo (fluoxetina) (nove); história de mielomenigoncele (um); presença de câncer no nariz (um); uso de hormônio do crescimento (um); alterações hormonais (três); uso de suplementos e/ou vitaminas (cinco); gravidez anterior (dois); pé inchado e com gesso (um). Assim, os adolescentes estudados incluíram 414 meninas e 383 meninos com idade média de 14,72 (DP=2,95). As características antropométricas, clínicas e metabólicas são apresentadas na tabela 1.

Tabela 1.

Características dos adolescentes de acordo com gênero e fase de idade

	Fase da adolescência
	Inicial	Intermediária	Final	Total
Meninas
N	157	134	123	414
Idade (anos)	11,57 (1,07)a	15,67 (0,94)b	18,17 (0,65)c	14,86 (2,90)f
IMC (kg/m2)	18,80 (3,37)a	21,59 (3,99)	21,19 (3,32)c	20,41 (3,78)f
PC (cm)	68,82 (9,66)a	76,22 (9,15)	75,48 (9,10)c	73,20 (9,92)f
PQ (cm)	79,67 (9,17)a	93,01 (9,02)	92,88 (8,01)c	87,91 (10,89)f
RCQ	0,86 (0,05)a	0,82 (0,05)	0,81 (0,05)c	0,83 (0,06)f
RCE	0,46 (0,06)	0,47 (0,06)	0,47 (0,06)	0,47 (0,06)
RCP	1,61 (0,59)a	1,78 (0,44)	1,86 (0,48)c	1,74 (0,52)f
Glicemia (mg/dL)	86,08 (6,55)a	82,49 (6,79)	81,74 (5,93)c	83,63 (6,73)f
HDL (mg/dL)	52,56 (12,31)	51,35 (11,75)	51,86 (11,73)	51,96 (11,94)
TG (mg/dL)	78,70 (37,24)	71,38 (35,57)	67,54 (31,27)c	73,01 (35,25)f
PAS (mmHg)	95,59 (9,93)a	99,61 (7,57)	100,86 (8,30)c	98,46 (9,02)f
PAD (mmHg)	60,61 (7,42)	61,79 (6,75)	63,48 (6,79)c	61,85 (7,10)f
Meninos
N	179	95	112	386
Idade (anos)	11,71 (1,13)a	15,56 (0,89)b	18,29 (0,83)c	14,57 (3,01)f
IMC (kg/m2)	18,34 (3,73)a	20,88 (3,32)b	22,25 (3,85)c	20,10 (4,04)f
PC (cm)	67,10 (10,61)a	74,47 (9,27)	77,79 (9,96)c	72,02 (11,14)f
PQ (cm)	75,72 (9,73)a	89,40 (8,71)b	92,77 (9,22)c	84,04 (12,18)f
RCQ	0,88 (0,04)a	0,83 (0,05)	0,84 (0,04)c	0,86 (0,05)f
RCE	0,45 (0,06)	0,44 (0,05)	0,45 (0,05)	0,45 (0,06)
RCP	1,34 (0,47)a	1,67 (0,49)b	1,94 (0,54)c	1,59 (0,56)f
Glicemia (mg/dL)	86,74 (6,56)	86,68 (6,23)b	83,74 (6,73)c	85,86 (6,65)f
HDL (mg/dL)	51,31 (13,72)a	46,77 (11,01)	46,42 (10,48)c	48,77 (12,41)f
TG (mg/dL)	69,54 (33,53)	66,56 (38,55)	66,88 (31,30)	68,03 (34,16)
PAS (mmHg)	96,17 (10,33)a	103,98 (10,50)b	110,21 (8,56)c	102,17 (11,57)f
PAD (mmHg)	58,18 (6,85)	58,66 (7,92)	59,75 (8,08)	58,76 (7,50)
Total
N	336	229	235	800
Idade (anos)	11,64 (1,10)a	15,63 (0,92)b	18,22 (0,74) and	14,72 (2,95) and
IMC (kg/m2)	18,55 (3,57)a	21,30 (3,74)	21,69 (3,61)c	20,26 (3,91)f
PC (cm)	67,91 (10,20)a	75,50 (9,22)	76,58 (9,56)c	72,63 (10,53)f
PQ (cm)	77,57 (9,66)a	91,52 (9,05)	92,83 (8,59)c	86,04 (11,68) and
RCQ	0,87 (0,05) and	0,82 (0,05)	0,82 (0,05)c	0,84 (0,05) and
RCE	0,45 (0,06)	0,46 (0,06)	0,46 (0,06)	0,46 (0,06)e
RCP	1,46 (0,54) and	1,74 (0,46)b	1,90 (0,51)c	1,67 (0,56) and
Glicemia (mg/dL)	86,43 (6,55)a	84,23 (6,87)b	82,69 (6,39) and	84,70 (6,77) and
HDL (mg/dL)	51,90 (13,08)	49,45 (11,65)	49,27 (11,46)c	50,42 (12,26) and
TG (mg/dL)	73,82 (35,55)	69,38 (36,83)	67,23 (31,21)	70,61 (34,79)
PAS (mmHg)	95,90 (10,13)a	101,42 (9,14) and	105,32 (9,63)c	100,25 (10,48) and
PAD (mmHg)	59,32 (7,21)	60,49 (7,40)	61,70 (7,65)c	60,35 (7,45) and

IMC, índice de massa corporal; PC, perímetro da cintura; PQ, perímetro do quadril; RCQ, relação cintura quadril; RCE, relação cintura estatura; RCP, relação pregas centrais/periféricas; HDL, lipoproteína de alta densidade; TG, triglicerídeos; PAS, pressão arterial sistólica; PAD, pressão arterial diastólica. Dados apresentados em média (desvio padrão). aDiferenças entre fase inicial e intermediária. bDiferenças entre fase intermediária e final. cDiferenças entre fase inicial e final. d p<0,05 entre gêneros. e p<0,01 entre gêneros. f p<0,01 entre fases.

As meninas tiveram maiores valores de perímetro do quadril, relação cintura/estatura, relação pregas cutâneas centrais/periféricas, HDL e pressão arterial diastólica comparadas com os meninos. Esses apresentaram maiores valores de glicemia e pressão arterial sistólica. Os parâmetros índice de massa corporal, perímetro da cintura, triglicerídeos e idade não diferiram entre os sexos. Algumas variáveis não se modificaram com a idade, sendo relação cintura/estatura e HDL nas meninas e relação cintura/estatura, triglicerídeos e pressão arterial diastólica nos meninos. Comparando as fases da adolescência, observa-se que no sexo feminino a intermediária e final não diferem entre si (fase inicial < fase intermediária = fase final), enquanto que de forma geral nos meninos os parâmetros diferem entre as fases (fase inicial < fase intermediária < fase final, exceto glicemia, que diminuiu da fase intermediária para a final).

A tabela 2 indica a presença da SM, do fenótipo CH e dos seus componentes, de acordo com o gênero e a fase da adolescência. A prevalência de SM foi idêntica à de CH (6,4%), sem diferenças entre os gêneros e entre as fases da adolescência. Dentre os componentes da síndrome, o mais prevalente foi baixo HDL. Em relação ao fenótipo, a prevalência de obesidade abdominal foi superior à de hipertrigliceridemia. A prevalência de pressão arterial elevada foi maior nos meninos (p<0,01), enquanto que a hipertrigliceridemia foi mais prevalente nas meninas (p<0,01).

Tabela 2.

Prevalência de síndrome metabólica, cintura hipertrigliceridêmica e componentes individuais, de acordo com gênero e fase da adolescência

Fase	Cintura ≥P75	TG elevado	HDL baixo	Glicemia elevada	PA elevada	SM	CH
	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)	n (%)
Meninas
Inicial (n=157)	38 (24,2)	35 (22,3)	70 (44,6)	3 (1,9)	4 (2,5)	15 (9,5)	11 (7,0)
Intermediária (n=134)	34 (25,4)	22 (16,4)	64 (47,8)	0 (0,0)	2 (1,5)	7 (5,2)	9 (6,7)
Final (n=123)	31 (25,2)	16 (13,0)	50 (40,7)	0 (0,0)	1 (0,8)	5 (4,1)	6 (4,9)
Total (n=414)	103 (24,9)	73 (17,6)a	184 (44,4)	3 (0,7)	7 (1,7)a	27 (6,5)	26 (6,3)
Meninos
Inicial (n=179)	134 (25,1)	22 (12,3)	88 (49,2)	1 (0,6)	6 (3,4)	14 (7,8)	12 (6,7)
Intermediária (n=95)	24 (25,3)	10 (10,5)	45 (47,4)	1 (1,0)	6 (6,3)	4 (4,2)	5 (5,3)
Final (n=112)	29 (25,9)	13 (11,6)	49 (43,8)	1 (0,9)	4 (3,6)	6 (5,4)	8 (7,1)
Total (n=386)	98 (25,4)	45 (11,7)a	182 (47,2)	3 (0,8)	16 (4,2)a	24 (6,2)	25 (6,5)
Total
Inicial (n=336)	83 (24,7)	57 (16,9)	158 (47,0)	4 (1,2)	10 (2,9)	29 (8,6)	23 (6,9)
Intermediária (n=229)	58 (25,3)	32 (13,9)	109 (47,6)	1 (0,4)	8 (3,5)	11 (4,8)	14 (6,1)
Final (n=235)	60 (25,5)	29 (12,3)	99 (42,1)	1 (0,4)	5 (2,1)	11 (4,7)	14 (5,9)
Total (n=800)	201 (25,1)	118 (14,8)	366 (45,8)	6 (0,8)	23 (2,9)	51 (6,4)	51 (6,4)

SM, síndrome metabólica; CH, cintura hipertrigliceridêmica; P, percentil; TG, triglicerídeos; HDL, lipoproteína de alta densidade; PA, pressão arterial. a p<0,01 entre gêneros.

Quando se avaliou qual indicador antropométrico exibiu melhor desempenho na predição da SM e CH, o perímetro da cintura apresentou os maiores valores absolutos de área abaixo da curva em todas as análises, exceto para meninos nas fases inicial e final no diagnóstico da CH e para meninos na fase final no diagnóstico da SM nos quais a relação cintura/estatura apresentou maior valor absoluto de área abaixo da curva. Por sua vez, a relação pregas cutâneas centrais/periféricas obteve as menores áreas abaixo da curva para a presença tanto de SM quanto da CH (tabela 3). As áreas abaixo das curvas foram calculadas mediante as curvas receiver operator characteristic ( Figura 1 and Figura 2).

Tabela 3.

Áreas abaixo da curva (95% IC) dos indicadores antropométricos como preditores da síndrome metabólica e do fenótipo cintura hipertrigliceridêmica

Gênero	Fase	IMC	PC	RCQ	RCE	RCP
				SM
Meninas	Inicial	0,906 (0,849; 0,946)b	0,906 (0,849; 0,946)b	0,789 (0,717; 0,850)b	0,881 (0,819; 0,927)b	0,767 (0,693; 0,831)b
	Intermediária	0,778 (0,699; 0,846)a	0,835 (0,761; 0,894)b	0,706 (0,622; 0,782)	0,818 (0,742; 0,879)b	0,733 (0,650; 0,806)a
	Final	0,763 (0,678; 0,835)a	0,902 (0,835; 0,948)b	0,961 (0,910; 0,987)b	0,864 (0,790; 0,919)b	0,595 (0,503; 0,682)
Meninos	Inicial	0,914 (0,863; 0,951)b	0,929 (0,881; 0,962)b	0,861 (0,802; 0,908)b	0,924 (0,875; 0,958)b	0,839 (0,777; 0,890)b
	Intermediária	0,945 (0,878; 0,981)b	0,964 (0,904; 0,991)b	0,902 (0,824; 0,954)b	0,953 (0,889; 0,986)b	0,967 (0,908; 0,992)b
	Final	0,910 (0,841; 0,956)b	0,948 (0,889; 0,981)b	0,931 (0,867; 0,970)b	0,976 (0,928; 0,995)b	0,700 (0,607; 0,783)
				CH
Meninas	Inicial	0,926 (0,874; 0,962)a	0,959 (0,915; 0,984)a	0,944 (0,896; 0,975)a	0,954 (0,909; 0,981)a	0,815 (0,746; 0,873)a
	Intermediária	0,872 (0,815; 0,929)	0,917 (0,870; 0,965)	0,955 (0,920; 0,990)	0,970 (0,941; 0,999)	0,902 (0,852; 0,953)
	Final	0,994 (0,960; 0,998)b	1,000 (0,970; 1,000)b	0,917 (0,853; 0,959)b	0,999 (0,967; 1,000)a	0,575 (0,483; 0,664)
Meninos	Inicial	0,927 (0,878; 0,960)b	0,943 (0,898; 0,972)b	0,894 (0,839; 0,935)b	0,953 (0,911; 0,979)b	0,797 (0,730; 0,853)b
	Intermediária	0,967 (0,908; 0,992)b	0,978 (0,924; 0,997)b	0,984 (0,933; 0,998)b	0,977 (0,922; 0,996)b	0,885 (0,803; 0,941)b
	Final	0,965 (0,912; 0,990)b	0,961 (0,906; 0,988)b	0,867 (0,790; 0,924)b	0,977 (0,929; 0,996)a	0,512 (0,415; 0,607)

IC, intervalo de confiança; SM, síndrome metabólica; CH, cintura hipertrigliceridêmica; IMC, índice de massa corporal; PC, perímetro da cintura; RCQ, relação cintura quadril; RCE, relação cintura estatura; RCP, relação pregas centrais/periféricas. ap < 0,05. bp < 0,01.

Figura 1.

Curvas receiver operator characteristic (ROC) para a síndrome metabólica de acordo com gênero e fase da adolescência. IMC, índice de massa corporal (kg/m 2); PC, perímetro da cintura (cm); RCQ, relação cintura quadril; RCE, relação cintura estatura; RCP, relação pregas centrais/periféricas.

Figura 2.

Curvas receiver operator characteristic (ROC) para o fenótipo cintura hipertrigliceridêmica de acordo com gênero e fase da adolescência. IMC, índice de massa corporal (kg/m 2); PC, perímetro da cintura (cm); RCQ, relação cintura/quadril; RCE, relação cintura/estatura; RCP, relação pregas centrais/periféricas.

Discussão

Foi identificada prevalência de 6,4% para SM e fenótipo CH, sem diferenças entre os gêneros e as fases da adolescência.

A SM é um problema de saúde no grupo pediátrico nos países desenvolvidos e especialmente naqueles em desenvolvimento,2 contudo ainda não existe um critério formal e unificado para o seu diagnóstico em crianças e adolescentes e observa-se o emprego de diversos critérios para essa definição em diferentes populações, o que dificulta a comparação das prevalências.13 A prevalência da SM nos Estados Unidos, pelo mesmo critério usado no presente estudo, foi estimada em 12,9% nos mexicano-americanos, 10,9% entre não hispânicos brancos e 2,5% nos não hispânicos negros.14 Kelishadi et al.13 observaram prevalência de 14% (13% nas meninas e 14% nos meninos) de SM por critério análogo ao do presente estudo. No Brasil, estudo feito com crianças e adolescentes em Salvador (BA) observou prevalência de 6,6% (8,5% nas meninas e 4,7% nos meninos).23

A prevalência do fenótipo CH neste estudo (6,4%) foi idêntica àquela observada em estudo feito com adolescentes de 10-19 anos em Teerã (Irã) (6,4%)11 e semelhante àquela identificada em crianças e adolescentes de 6-18 anos do Irã (8,5%),6 em adolescentes de 10-19 anos do Reino Unido (7,3%)22 e em adolescentes de 11-17 anos em Salvador (BA) (7,2%).12 Contudo, em um estudo feito na Inglaterra24 com crianças e adolescentes obesos de 8-18 anos, foi encontrada prevalência de 40% do fenótipo CH.22 As diferenças nas prevalências de SM e do fenótipo CH podem ser atribuídas às variações nos pontos de corte usados para classificar obesidade central, hipertrigliceridemia e outros componentes da síndrome entre os diferentes estudos e suas diferenças no estado nutricional, maturação sexual, etnia e hábitos de vida entre as regiões.12 and 25

Dentre os componentes da SM, as baixas concentrações de HDL foram o mais prevalente, o que pode ser explicado pelo processo de transição nutricional vivenciado no Brasil, onde o consumo alimentar tem sido principalmente constituído de alimentos de alto teor energético, e entre os adolescentes destaca-se a frequência elevada de consumo de biscoitos recheados, linguiça, salsicha, mortadela, sanduíches e salgados. A prevalência de inadequação do consumo de gordura saturada foi superior a 80% e o consumo de biscoitos recheados que contêm gorduras hidrogenadas e ácidos graxos trans foi quatro vezes maior nesse grupo comparado com o dos adultos. 26 A baixa prática de atividade física comumente observada nesse grupo etário é outro fator que possivelmente está contribuindo para a alta prevalência encontrada de baixas concentrações de HDL. 27

Nesse sentido, embora a experiência de uso do fenótipo CH como uma ferramenta de diagnóstico de risco cardiometabólico em adolescentes ainda seja limitada, está documentado que, em adultos, esse fenótipo é capaz de identificar indivíduos com a tríade aterogênica, que compreende concentrações aumentadas de LDL pequenas e densas, apolipoproteína B e hiperinsulinemia e que têm alto risco para doenças cardiovasculares.5 Em estudo longitudinal com adultos do Teerã (n = 6.834), observou-se que o fenótipo CH aumentou o risco de incidência de doenças cardiovasculares.9 Os resultados desse estudo sugerem que essas duas medidas, PC e triglicerídeos, podem ser usadas em substituição aos indicadores de mais alto custo, para identificar adolescentes em risco de desordens metabólicas.

O segundo objetivo deste estudo foi verificar qual indicador antropométrico apresenta o melhor desempenho para identificar a ocorrência de SM e do fenótipo CH. As análises receiver operator characteristic indicaram que o perímetro da cintura e a relação cintura/estatura apresentaram maiores área abaixo da curva, tanto para identificar SM quanto CH. Estudos têm demonstrado que o perímetro da cintura em adolescentes constitui um bom indicador do conteúdo de gordura abdominal visceral 28 e de fatores de risco cardiovasculares 13 , 29 and 30 e pode ser um instrumento simples para identificar SM. 13 , 23 and 25 Em um estudo feito com crianças e adolescentes (8-18 anos), a relação cintura/estatura revelou-se levemente melhor preditora da SM (área abaixo da curva = 0,83 [0,78-0,89]), do que o perímetro da cintura (área abaixo da curva = 0,79 [0,73-0,85]) e o índice de massa corporal (área abaixo da curva = 0,79 [0,72-0,85]). 23 Uma das vantagens da relação cintura/estatura é a possibilidade do uso do ponto de corte ≥ 0,5, aplicável a ambos os sexos e a todas as idades para identificar crianças e adolescentes em risco cardiovascular. 15 O índice de massa corporal, um indicador amplamente usado na rotina clínica pediátrica para a avaliação do estado nutricional, apresentou desempenho inferior ao perímetro da cintura e relação cintura/estatura, o que está de acordo com estudos prévios que apontaram a superioridade do perímetro da cintura isolado ou ajustado pela estatura. 13 , 25 and 28 Além disso, o perímetro da cintura é menos afetado do que o índice de massa corporal pelo gênero, etnia e adiposidade total. 28

O índice de menor desempenho foi a relação pregas cutâneas centrais/periféricas, o que pode ser explicado pelas pregas cutâneas estimarem a gordura subcutânea, e não a visceral, e essa última é a que está associada ao maior risco.31 Além disso, tem sido questionada a validade dos indicadores que se baseiam na relação entre medidas comparada às medidas isoladas para predizer risco cardiovascular.32

Esse estudo apresenta algumas limitações: a natureza transversal, que não permite avaliar os efeitos precisos do crescimento na medida de cintura, e a etnia, que constitui um dos fatores que interferem na distribuição de gordura corporal. Contudo, seus efeitos não foram avaliados, pois a classificação poderia ser imprecisa, devido à grande multietnicidade da população brasileira. Outro ponto limitante é que não foi possível avaliar o estágio de maturação sexual dos participantes e a puberdade interfere na distribuição da gordura corporal. Entretanto, buscou-se controlar esses efeitos pelo emprego de pontos de corte de perímetro da cintura específicos por idade e sexo. Finalmente, características do estilo de vida (hábitos alimentares e de atividade física) poderiam afetar a relação entre a ocorrência de obesidade e outras desordens metabólicas associadas, de modo que devem ser incluídos em estudos futuros.

Pode-se concluir que, de acordo com os resultados do presente estudo, o fenótipo CH constitui uma ferramenta simples para a substituição da SM na triagem de indivíduos em risco cardiometabólico. Em relação à capacidade dos indicadores antropométricos, o perímetro da cintura e a relação cintura/estatura apresentaram melhor desempenho para identificar SM e CH, dois fenótipos importantes de risco cardiometabólico, em ambos os sexos e em todas as fases da adolescência, o que enfatiza a importância de se incorporar a aferição destas medidas na rotina clínica pediátrica.

Essas observações levam à demanda de uma curva de referência nacional de perímetro da cintura para adolescentes, a qual poderia ser usada, tanto no âmbito clínico quanto na vigilância populacional, para identificar jovens assintomáticos mas com alto risco e que poderiam se beneficiar de uma intervenção precoce. Acredita-se que tais avanços trariam um impacto na prevenção primária em saúde pública.