Body composition and risk for metabolic alterations in female adolescents.

OBJECTIVE: To study anthropometrical and body composition variables as predictors of risk for metabolic alterations and metabolic syndrome in female adolescents.
METHODS: Biochemical, clinical and corporal composition data of 100 adolescents from 14 to 17 years old, who attended public schools in Viçosa, Southeastern Brazil, were collected.
RESULTS: Regarding nutritional status, 83, 11 and 6% showed eutrophia, overweight/obesity and low weight, respectively, and 61% presented high body fat percent. Total cholesterol presented the highest percentage of inadequacy (57%), followed by high-density lipoprotein (HDL - 50%), low-density lipoprotein (LDL - 47%) and triacylglycerol (22%). Inadequacy was observed in 11, 9, 3 and 4% in relation to insulin resistance, fasting insulin, blood pressure and glycemia, respectively. The highest values of the fasting insulin and the Homeostasis Model Assessment-Insulin Resistance (HOMA-IR) were verified at the highest quartiles of body mass index (BMI), waist perimeter, waist-to-height ratio and body fat percent. Body mass index, waist perimeter, and waist-to-height ratio were the better predictors for high levels of HOMA-IR, blood glucose and fasting insulin. Waist-to-hip ratio was associated to arterial hypertension diagnosis. All body composition variables were effective in metabolic syndrome diagnosis.
CONCLUSIONS: Waist perimeter, BMI and waist-to-height ratio showed to be good predictors for metabolic alterations in female adolescents and then should be used together for the nutritional assessment in this age range.

Introduction

The World Health Organization defines adolescence as the period between ten and 19 years of age. During this period, individuals undergo physical, psychic, and social changes, which may manifest at different times and in different ways for each person( 1 ). Adolescence is one of the critical periods for the onset or persistence of obesity, as well as for the development of associated complications.

Adolescent and childhood obesity have been reaching epidemic proportions worldwide. Data from the Brazilian Household Budget Survey (Pesquisa de Orçamentos Familiares, POF), conducted between 2008 and 2009, showed that 20.5% of Brazilian adolescents between ten and 19 years old are overweight( 2 ).

Use of anthropometric measurements to assess cardiovascular risk in adolescents has been little investigated. Among body composition variables, body fat percentage, waist and hip circumferences, and waist-to-hip ratio are the most widely used in studies on this age group( 3 - 6 ).

Considering that early onset of cardiovascular risk factors increases the risk of cardiovascular diseases in adulthood, identifying simple and noninvasive anthropometric measurements associated with these factors in healthy adolescents is very useful in the prevention of chronic noncommunicable diseases( 3 ). Excess weight and/or body fat may increase the risk of metabolic alterations such as dyslipidemias, insulin resistance, impaired glucose tolerance, and hypertension. When concurrent, these factors support the diagnosis of metabolic syndrome( 4 ).

This study aimed to analyze body composition variables as predictors of the risk of metabolic alterations and metabolic syndrome in female adolescents.

Method

This epidemiological cross-sectional study included 100 female students between 14 and 17 years old selected from public high schools in Viçosa, MG, Brazil. Data were collected between September 2006 and January 2007. Inclusion criteria were: having had menarche at least one year prior to the study; having no chronic diseases; taking no medicines that could affect blood pressure, fasting glycaemia or lipid metabolism; not taking contraceptives for less than two months; not taking diuretics/laxatives regularly; and not having a pacemaker and/or a prosthesis.

Sample selection was based on the total number of female adolescents belonging to the desired age group in 2006 and studying in schools in the metropolitan area of Viçosa, Brazil( 7 ). The sample was calculated using Epi Info 6.04d for cross-sectional studies. We considered a total population of 2,500, an expected metabolic syndrome rate of 8%, and a variability of 2.5%. The sample consisted of 90 people and a 95% level of confidence, and was subsequently increased in 10% to compensate for possible withdrawals from the study. Of all adolescents who fitted the inclusion criteria (n=336), 100 were randomly selected.

The subjects were weighted on a digital electronic scale with maximum capacity of 136kg, 100g. The adolescents were weighted on a digital scale with a maximum capacity of 136kg and sensitivity of 100g. Height was measured using a 2m stadiometer with 0.1cm resolution, plastic screen, and sliding head piece attached to one extremity. Height and weight were recorded according to techniques recommended by the World Health Organization( 8 ). Nutritional status was evaluated using the BMI, with cutoff points and anthropometric references as defined by the World Health Organization( 9 ). Overweight and obese subjects were classified as overweight (≥ 85 percentile)( 4 , 10 ). Waist (WC) and hip circumferences (HC) were measured with a 2m flexible nonelastic measuring tape with graduations in cm and mm. During the procedure, the subjects' soft parts were not compressed. The waist-to-hip ratio (WHR) and waist-to-height ratio (WHtR) were calculated. Body fat percentage (BF%) was assessed using a horizontal tetrapolar biompedance measuring device (Biodynamics(r), model 310, version 7.1) and considering Lohman's cutoff points( 11 ). The adolescents were evaluated between 7 a.m. and 8:30 a.m., always following the procedures required prior to the test( 12 ). We applied the validated equation proposed by Houtkooper et al(13) for adolescents between ten and 19 years old. The resistance obtained by biompedance was measured in ohms (Ω).

Blood pressure was measured with an automatic inflation blood pressure monitor, as recommended by the Brazilian Society of Cardiology and as described in the V Brazilian Guidelines for Arterial Hypertension( 14 ). Regarding cutoff points for systolic and diastolic blood pressure, we considered the values based on height percentile. Blood was collected after a 12-hour fasting for assessing glycemia and plasma insulin levels. Serum lipid concentrations, such as total cholesterol, triglycerides, HDL, LDL, and very low-density lipoprotein, were also evaluated. In cases of dyslipidemia and altered insulin resistance (≥15µU/mL), cutoff points for adolescents were in accordance with the I Guideline for Preventing Atherosclerosis in Childhood and Adolescence( 15 ). For altered fasting glycemia, we followed the recommendations from the American Diabetes Association( 16 ), which uses as criterion a fasting glycemia ≥100mg/dL. Resistance to insulin was determined by the Homeostasis Model Assessment-Insulin Resistance (HOMA-IR) method - [fasting insulin (µU/mL) x fasting glycemia (mmol/L)/22.5]≥3.16( 17 ).

We followed the criteria proposed by the International Diabetes Federation (IDF) for the classification of metabolic syndrome while using the cutoff points defined by the Brazilian Society of Cardiology for adolescents: waist circumference ≥90th percentile plus two alterations: triglycerides ≥100mg/dL; HDL <45mg/dL; altered fasting glycemia ≥100mg/dL; blood pressure ≥90th percentile for height and sex.

This study was approved by the Human Research Ethics Committee of the Universidade Federal de Viçosa (ref. no. 013/2006). Participants voluntarily agreed to take part in the study after being informed verbally and through a written consent form. Authorization was obtained from both adolescents and their parents and/or guardians.

Data were analyzed using the Epi Info software, version 6.04d, and the Sigma Statistic(r) for Windows. The following tests were used: Pearson's or Spearman's correlation, Analysis of Variance (ANOVA), or the Kruskal-Wallis test followed by the Dunn or Tukey test, depending on the characteristics of the variables. Significance level was set at 5% (p<0.05). The ROC (receiver operating characteristic) curves were established with the Medcalc 9.03 software in order to evaluate the body composition variables that can predict biochemical, blood pressure, and metabolic syndrome alterations. The areas under the curve (AUC) and their confidence intervals were calculated.

Results

The mean age of the subjects was 16.0±0.7 years. The median age was 16 years old. Mean age of menarche was 12.3±1.1 years, and median age was 12.1 years (minimum 10, maximum 15.1). Regarding nutritional status, 83% of the adolescents had normal weight, 11% were overweight or obese, and 6% were underweight. Body fat percentage was elevated in 61% of them.

Total cholesterol levels were inadequate in most subjects (57%), followed by HDL (50%), LDL (47%), and triglicerides (22%). Fasting insulin was altered in 9% of adolescents, and fasting glycemia, in 4% of them. The HOMA-IR was elevated in 11% of subjects, and blood pressure was inadequate in 3%. Metabolic syndrome was present in 3% of the adolescents.

Comparison between mean (standard deviation, SD) and median values of metabolic characteristics was performed according to BMI, WC, WHtR, BF%, and WHR quartiles. Table 1 shows only the biochemical variables that were different between quartiles. The highest values of fasting insulin and HOMA-IR were observed in the upper quartiles of BMI, WC, WHtR, and BF%, and the highest values of total cholesterol/HDL and LDL/HDL were present in the upper quartile of BF%.

Table 1

Comparison between mean and median values of metabolic characteristics of adolescents classified into quartiles of body composition variables

A correlation was detected (p<0.05) between WHtR and HOMA-IR (r=0.337), insulin (r=0.327), total cholesterol (r=0.256), LDL (r=0.264), total cholesterol/HDL (r=0.265), LDL/HDL (r=0.281), and systolic pressure (r=0.200); between WC and HOMA-IR (r=0.332), insulin (r=0.312), systolic pressure (r=0.238), and diastolic pressure (r=0.252); between BMI and HOMA-IR (r=0.370), insulin (r=0.371), and systolic pressure (r=0.226); between BF% and HOMA-IR (r=0.286), insulin (r=0.303), and total cholesterol (r=0.197); and between WHR, total cholesterol/HDL (r=0.238), and LDL/HDL (r=0.236).

The ROC curves (Table 2) showed that the anthropometric and body composition variables had a smaller AUC for the diagnosis of altered levels of HDL and total cholesterol. Values next to 0.5 showed that these variables are not efficient for the diagnosis of alterations in lipid concentrations.

Table 2

Results of the ROC curves comparing anthropometric and body composition variables as discriminators of alterations in lipid profile, glycemia, fasting insulin and glycemia, Homeostasis Model Assessment-Insulin Resistance, and blood pressure in female adolescents

BMI, WC, and WHtR were shown to be the best predictors for biochemical and clinical parameters and for the diagnosis of high HOMA-IR, glycemia, and fasting insulin levels. WHR was the best predictor for the diagnosis of arterial hypertension. Results of the Z-test showed that AUCs for WC, BMI, and WHtR were larger than the one for WHP for the diagnosis of HOMA-IR, and that the AUC for WHtR was larger than the one for BMI for the diagnosis of LDL alterations. The other AUCs did not present any difference.

Regarding metabolic syndrome, the AUC for all anthropometric and body composition variables was next to 1.0, meaning they are effective for the diagnosis of this syndrome. The largest AUC was for WC. However, the Z-test showed no difference between AUC values (Figure 1).

Figure 1

Results of the ROC curve comparing body composition and anthropometric variables as discriminators of metabolic syndrome in female adolescents

Discussion

In this study, even though the BMI was suggestive of normal weight for most subjects, 96% of them showed one or more alterations in metabolic and body composition variables. These risk factors, when isolated, may induce atherosclerotic cardiovascular disease. The attempt to establish diagnostic criteria for metabolic syndrome is based on the idea that these componentes may act synergically or additively to increase the risk, which hasn't been demonstrated yet( 19 ).

Anthropometric measurements are used as indicators of central body fat distribution in epidemiological studies aiming to identify adolescents at risk for cardiovascular diseases( 4 - 6 ). However, there is no consensus on the best anthropometric measurement for this, since a good indicator of the location of body fat should be associated with risk markers for cardiovascular diseases regardless of sex, age, and total adiposity.

The use of BMI for diagnosing obesity in adolescents is well documented in the literature, as it has a good clinical applicability. Besides, BMI shows an association with visceral fat and a better correlation with blood pressure and lipid levels when compared to other anthropometric parameters( 20 ). However, this indicator should not be used alone, since underweight or normal weight individuals do not always present adequate body fat percentage. The use of other instruments for this type of evaluation is therefore essential. In this study, out of all subjects who were not classified as overweight by the BMI (89%), 56.2% had excess body fat. These results are similar to another study with adolescent girls in which 56% of them were above the expected percentage of body fat, even though only 18% were overweight by BMI standards( 21 ). These findings stress the need for other anthropometric measurements to identify possible risk factors for a number of diseases. Rodríguez et al( 22 ) highlighted some anthropometric measurements, especially WC and electrical bioimpedance, as the most often used measurements.

BF% alone, assessed by horizontal bioimpedance, besides being well correlated with anthropometric measurements in this study, was correlated with insulin and insulin resistance, as well as with BMI. However, electrical bioimpedance has its limitations, such as the high cost and lack of knowledge on the equations used by the devices. This is why we chose to assess BF% using a validated equation proposed by Houtkooper et al( 13 ) for adolescents between ten and 19 years old which uses impedance data. Since the values of the equation were different from the ones provided by the device (p<0,001), we used the results given by the equation, as they had more correlations than the direct results obtained by biompedance. They were also able to diagnose a greater number of adolescents with excess body fat, which allows for the prevention of future risks.

Hence, due to the limitations of the above-mentioned methods for assessing central body fat, other anthropometric measurements are used in epidemiological studies, such as WC, WHR, and WHtR. These are cheaper and more practical( 23 ) when compared to more sensitive methods such as TC scans, MRIs, and DEXAs (Dual-energy X-ray absorptiometry), which would be economically unfeasible in this type of study.

WHtR is an increasingly used indicator and is shown to be a good marker for monitoring excess weight in adolescents( 3 , 5 , 24 ), since it considers growth in both height and waist( 23 ). Among all measurements studied in this article, WHtR was correlated with the greatest number of biochemical variables. Although these correlations were weak, they have great significance for clinical practice.

A study with 610 adolescents between 12 and 19 years old from public schools in Niterói, RJ, Brazil, evaluated the association between measurements of central body fat distribution and the components of metabolic syndrome. In boys, the positive association of WC and WHtR with triglycerides did not depend on BMI and BF%, respectively. WC was correlated with systolic blood pressure regardless of BF% in both sexes. The study concluded that WC was the measurement of central body fat that was best associated with the components of metabolic syndrome in adolescents( 3 ). WHR had the weaker association, having no significant effect on the investigated variables. This is corroborated by this study and by others from around the world( 23 , 25 ). Besides, WC, when used alone in adults, is accepted as an important tool for assessing the risk of some diseases, especially of atherosclerosis, and has shown a greater association with metabolic alterations than WHR. In adolescents, WHR does not seem to be appropriate as an anthropometric measurement to evaluate body fat distribution, since pelvic width changes rapidly during sexual maturation. Therefore, this index may be more related to physical changes during puberty than to actual body fat distribution( 26 ). However, there are no specific cutoff points for WC in Brazilian adolescents. This is why many studies focus on populations from other countries or conduct regional studies in order to establish cutoff points for this age group. Besides, this measurement varies due to physical growth, which means cutoff points, when existent, are different for each age group( 27 ).

None of the anthropometric or body composition variables were able to diagnose alterations in total cholesterol and HDL. Beck et al( 28 ), in a study with adolescents between 14 and 19 years old from Três de Maio, RS, Brazil, found that BMI, WC, and WHtR in girls were not able to diagnose alterations in total cholesterol, but they were predictors of low HDL levels.

Biochemical alterations may be present in individuals with adequate nutritional status, not only on those with excess weight. Gontijo et al( 5 ) evaluated 199 adolescents assisted by a healthcare program and found no difference in total cholesterol and LDL levels when compared to nutritional status, even though most of the subjects presented with these alterations.

This study demonstrated that the upper quartile of BMI, WHtR, WC, and BF% showed greater values of fasting insulin and HOMA-IR when compared to the lower quartiles. This was also observed in the correlation test. Therefore, diagnosing insulin resistance is relevant to the assessment of the presence of metabolic syndrome. HOMA-IR has been widely used, representing one of the alternatives for the evaluation of these parameters. This is particularly true for studies involving a great number of participants, since it is a quick, practical, and cheap method( 29 ).

Regarding the ROC curve for variables, HOMA-IR, glycemia, and insulin resistance, the AUC values were greater for BMI, WC, and WHtR. Moreira et al( 30 ), in a study involving 109 children between seven and 11 years old from a public school in Taguatinga, DF, Brazil, found that, in the diagnosis of alteration in HOMA-IR, the largest AUC was for the BMI (AUC - 0.90/0.83-0.97), and the smallest one was for the WHR (AUC - 0.67/0.46-0.87). Besides, insulin resistance was associated with adolescence in a study with 196 children and adolescents between two and 18 years old from Campina Grande, PB, Brazil. It was also associated with altered triglyceride and HDL levels and with metabolic syndrome( 31 ). These results confirm that insulin resistance is already present in adolescence, and low-cost anthropometric measurements, such as BMI, WC, and WHtR, may predict this alteration.

Unlike what has been said about HOMA-IR, insulin, and glycemia, the variable that showed the best diagnostic property for arterial hypertension was WHR, and AUC values close to 0.5 were found for WC, BMI, and BF%. This low predictive capacity of the WC and BMI for detecting hypertension was corroborated by a study with 1,201 adolescents from Londrina, PR, Brazil, in which obesity evaluated by BMI and WC had an AUC of 0.590 and 0.599, respectively( 32 ).

All studied anthropometric and body composition variables were able to predict metabolic syndrome, with AUC values close to and above 0.90. This way, metabolic syndrome was the diagnosis variable that showed the largest AUC for all comparison variables.

Therefore, it is important to adopt measurements that allow for the early diagnosis of these alterations( 20 ), and adolescence is an appropriate time to put these measurements into practice. Doing so will have a positive impact on the future, as this group is relevant and strategic for Public Health for their health promotion and disease prevention potential. It bears stressing that specific health care programs for adolescents are necessary.

Although some correlations are considered weak, results indicate that WC, BMI, BF%, and WHtR were able to predict insulin resistance, an alteration that should be monitored in adolescents. The higher the resistance level, the higher the prevalence of metabolic syndrome, which consequently increases the risk of early onset of cardiovascular diseases. These results are extremely important as they have great implications for Public Health. WHtR as a strong predictor of metabolic syndrome in female pubescent adolescents is new information for the scientific literature, which highlights the importance of new studies aiming to establish cutoff points for this index in adolescents.

However, some possible limitations of our study must be considered. One of them refers to data collection, which was performed over six years ago. There is, however, the need to study body composition variables as predictors of metabolic alterations, since the best predictor for this alteration in female pubescent adolescents is unknown. Considering that this study aimed mainly at evaluating whether body composition variables are able to predict metabolic alterations in adolescents, time of data collection does not affect the results, as this is a comparative study of body composition variables. The major limitation refers to the cutoff point used for HOMA-IR and WC. So far, there are no internationally-accepted cutoff points for these variables.

We conclude that WC, BMI, and WHtR are good predictors of metabolic alterations in Brazilian female adolescents and should be used together in the nutritional assessment of this age group. These measurements are simple and low-cost, rendering them useful for both individual and collective assessments. The higher the number of indicators, the more reliable the nutritional diagnosis, which helps in the current and future prevention of metabolic alterations.

Introdução

A Organização Mundial da Saúde define a adolescência como o período dos dez aos 19 anos e envolve transformações físicas, psíquicas e sociais, as quais podem se manifestar de formas e em momentos diferentes para cada indivíduo( ). A adolescência é um dos períodos críticos para o início ou a persistência da obesidade e para o desenvolvimento de suas complicações.

A obesidade na infância e na adolescência tem adquirido características epidêmicas mundialmente. Dados da Pesquisa de Orçamentos Familiares (POF), realizada em 2008-2009 em áreas metropolitanas do Brasil, encontraram 20,5% de excesso de peso em adolescentes de dez a 19 anos( ).

A avaliação de risco cardiovascular por meio de medidas antropométricas ainda é pouco investigada em adolescentes. Dentre as variáveis de composição corporal, destaca-se o percentual de gordura corporal, o perímetro da cintura e do quadril e as relações cintura/quadril e cintura/estatura, amplamente utilizados em estudos com adolescentes( - ).

Considerando-se que a instalação precoce dos fatores de risco cardiovascular aumenta a chance de doenças na vida adulta, a identificação de medidas antropométricas simples e não invasivas que se associem a esses fatores em adolescentes saudáveis é de grande utilidade para prevenir doenças crônicas não transmissíveis no futuro( ). Sabe-se que o excesso de peso e/ou de gordura corporal pode aumentar os riscos de alterações metabólicas como dislipidemias, resistência à insulina, tolerância diminuída à glicose e hipertensão arterial, fatores que, quando presentes simultaneamente em um indivíduo, determinam o diagnóstico da síndrome metabólica( ).

Desta forma, este estudo teve como objetivo estudar as variáveis de composição corporal como preditores de risco de alterações metabólicas e síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino.

Método

Estudo epidemiológico, de corte transversal. A população constituiu-se de 100 adolescentes do sexo feminino de 14 a 17 anos, selecionadas em escolas do ensino médio da rede pública do município de Viçosa, MG. Realizou-se a coleta de dados de setembro de 2006 a janeiro de 2007. Os critérios de inclusão foram: já ter apresentado menarca no mínimo há um ano, não ter doenças crônicas ou uso regular de medicamentos que alterassem a pressão arterial, a glicemia de jejum ou o metabolismo lipídico, não usar anticoncepcional há menos de dois meses e não fazer uso contínuo de diuréticos/laxantes, marcapasso ou prótese.

A seleção da amostra baseou-se no total de adolescentes do sexo feminino na faixa etária de interesse, em 2006, matriculadas nas escolas da zona urbana de Viçosa( ). Calculou-se a amostra por meio do programa Epi-Info, versão 6.04 para estudos transversais, considerando-se população total de 2.500 indivíduos, frequência esperada de síndrome metabólica de 8% e variabilidade de 2,5%, totalizando 90 indivíduos, com 95% de nível de confiança. A este acrescentaram-se 10% para recuperar possíveis perdas relacionadas à desistência das adolescentes. De todas as que atenderam aos critérios de inclusão (n=336), procedeu-se a uma seleção aleatória por sorteio, até que se obtivessem as 100 adolescentes.

Obteve-se o peso em balança digital eletrônica, com capacidade máxima de 136kg e subdivisão em 100g, e a estatura por estadiômetro, com extensão de 2m, escala de 0,1cm, visor de plástico e esquadro acoplado a uma das extremidades. O peso e a estatura foram aferidos segundo as técnicas preconizadas pela Organização Mundial da Saúde (OMS)( ). Avaliou-se o estado nutricional por meio do índice de massa corpórea (IMC), utilizando-se os pontos de corte e a referência antropométrica preconizados pela OMS( ). Classificaram-se adolescentes com sobrepeso e obesidade como portadores de excesso de peso (≥ percentil 85)( , ). Os perímetros da cintura (PC) e do quadril (PQ) foram aferidos com fita métrica, com extensão de 2m, flexível e inelástica, dividida em centímetros e subdividida em milímetros, atentando-se para não comprimir as partes moles. Calculou-se a relação cintura/quadril (RCQ) e a relação cintura/estatura (RCE). O percentual de gordura corporal (%GC) foi estimado com aparelho de bioimpedância elétrica tetrapolar horizontal (Biodynamics(r), modelo 310, versão 7.1), considerando-se os pontos de corte de Lohman( ). Realizou-se a avaliação entre 7h e 8h30 da manhã, respeitando-se o protocolo de cuidados anteriores ao teste( ). Utilizou-se fórmula validada proposta por Houtkooper et alpara adolescentes de dez a 19 anos, utilizando-se a resistência em ohms (Ω) obtida pela bioimpedância.

Aferiu-se a pressão arterial com monitor de pressão sanguínea de inflação automática, preconizado pela Sociedade Brasileira de Cardiologia, seguindo-se as orientações das V Diretrizes Brasileiras de Hipertensão Arterial( ). Quanto aos pontos de corte para pressão sistólica e diastólica, consideraram-se os valores propostos segundo o percentil de estatura da adolescente. Coletou-se o sangue das voluntárias após jejum de 12 horas, para análise de glicemia, insulina plasmática e avaliação da concentração de lipídios séricos, como colesterol total, triglicerídeos, lipoproteína de alta densidade (HDL, do inglês high-density lipoprotein), lipoproteína de baixa densidade (LDL, do inglês low-density lipoprotein) e lipoproteína de muito baixa densidade (VLDL, do inglês very low-density lipoprotein). Para dislipidemias e insulina de jejum alterada (≥15µU/mL), os pontos de corte para adolescentes foram os preconizados pela I Diretriz de Prevenção da Aterosclerose na Infância e na Adolescência( ). Para a glicemia de jejum alterada, utilizou-se a recomendação da American Diabetes Association ), que considera como critério a glicemia de jejum ≥100mg/dL. A resistência à insulina foi determinada pelo método Homeostasis Model Assessment-Insulin Resistance (HOMA-IR) - [insulina de jejum (µU/mL) x glicemia de jejum (mmol/L)/22,5]≥3,16( ).

Para a classificação da síndrome metabólica, utilizou-se o critério proposto pela International Diabetes Federation (IDF)( ), com os pontos de corte específicos da Sociedade Brasileira de Cardiologia para adolescentes( ): perímetro da cintura ≥percentil 90 mais duas alterações: triglicerídeos ≥100mg/dL; HDL <45mg/dL; glicemia de jejum alterada ≥100mg/dL; pressão arterial ≥percentil 90 para estatura e sexo.

O projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal de Viçosa. A participação foi voluntária após esclarecimento verbal e por meio do termo de consentimento livre e esclarecido, obtendo-se a autorização pelos adolescentes e responsáveis.

Analisaram-se os dados com os softwares Epi-Info, versão 6.04, e Sigma Statistic for Windows. Utilizaram-se os seguintes testes: correlação de Pearson ou de Spearman, Análise de Variância (Anova) ou Teste de Kruskal-Wallis complementado pelo teste de comparação de Dunn ou teste de Tukey, dependendo da característica das variáveis. O nível de significância foi de 5% (p<0,05). Elaboraram-se curvas ROC (receiver operating characteristic) com o software Medcalc 9.03, para avaliar as variáveis de composição corporal capazes de predizer alterações bioquímicas, de pressão arterial e a síndrome metabólica. Calcularam-se as áreas abaixo das curvas (AUC) e seus respectivos intervalos de confiança de 95%.

Resultados

A média etária foi de 16,0±0,7 e a mediana, de 16 anos. A idade da menarca apresentou média de 12,3±1,1 anos, com mediana de 12,1 (mínimo de 10 e máximo de 15,1 anos). Quanto ao estado nutricional, 83, 11 e 6% apresentaram eutrofia, sobrepeso/obesidade e baixo peso, respectivamente, e 61% apresentaram alto percentual de gordura corporal.

O colesterol total foi o marcador que apresentou maior percentual de inadequação (57%), seguido de HDL (50%), LDL (47%) e triglicerídeos (22%). A insulina de jejum estava alterada em 9% e a glicemia de jejum, em 4%. O HOMA-IR foi elevado em 11% e a pressão arterial inadequada, em 3%. A síndrome metabólica estava presente em 3% das adolescentes.

A comparação entre valores médios (desvio padrão - DP) e medianos de características metabólicas das adolescentes foi realizada segundo os quartis de IMC, PC, RCE, %GC e RCQ. A Tabela 1 apresenta apenas as variáveis bioquímicas que apresentaram diferença entre os quartis, observando-se maiores valores de insulina de jejum e HOMA-IR para os maiores quartis de IMC, PC, RCE e %GC e maiores valores de colesterol total/HDL e LDL/HDL para o maior quartil de %GC.

Tabela 1

Comparação entre os valores médios e medianos de características metabólicas das adolescentes estudadas conforme os quartis das variáveis de composição corporal

Encontrou-se correlação (p<0,05) entre RCE e HOMA-IR (r=0,337), insulina (r=0,327), colesterol total (r=0,256), LDL (r=0,264), colesterol total/HDL (r=0,265), LDL/HDL (r=0,281) e pressão sistólica (r=0,200); entre PC e HOMA-IR (r=0,332), insulina (r=0,312), pressão sistólica (r=0,238) e pressão diastólica (r=0,252); entre IMC e HOMA-IR (r=0,370), insulina (r=0,371) e pressão sistólica (r=0,226); entre %GC e HOMA-IR (r=0,286), insulina (r=0,303) e colesterol total (r=0,197); entre RCQ e colesterol total/HDL (r=0,238) e LDL/HDL (r=0,236).

Os resultados das curvas ROC (Tabela 2) demonstraram que as variáveis antropométricas e de composição corporal apresentaram menores AUC para o diagnóstico de níveis alterados de HDL e colesterol total, valores próximos de 0,5, demonstrando que essas variáveis possuem baixa eficácia para o diagnóstico da alteração dos níveis lipídicos.

Tabela 2

Resultados das curvas ROC comparando variáveis antropométricas e de composição corporal enquanto discriminadores de alterações no perfil lipídico, glicemia e insulina de jejum, Homeostasis Model Assessment–Insulin Resistance e pressão arterial em adolescentes do sexo feminino

As variáveis que demonstraram ser melhores preditores dos parâmetros bioquímicos e clínicos foram IMC, PC e RCE, para o diagnóstico de níveis elevados de HOMA-IR, e glicemia, insulina de jejum e RCQ, para o diagnóstico da hipertensão arterial. Os resultados do teste Z demonstraram que as AUC para as variáveis PC, IMC e RCE foram maiores do que a RCQ no diagnóstico do HOMA-IR e que a AUC para a RCE foi maior que a do IMC no diagnóstico de alteração do LDL. As demais não apresentaram diferença.

Quanto à síndrome metabólica, todas as variáveis antropométricas e de composição corporal apresentaram AUC próximo de 1,0, demonstrando serem eficazes no diagnóstico da síndrome. Entretanto, o maior valor AUC foi para o PC, porém, por meio do teste Z, não houve diferença entre as AUC (Figura 1).

Figura 1

Resultados da curva ROC comparando variáveis antropométricas e de composição corporal enquanto discriminadores da síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino

Discussão

Neste estudo, destaca-se que, mesmo diante da predominância da eutrofia pelo IMC, 96% apresentaram uma ou mais alterações relacionadas às variáveis de composição corporal e metabólicas. Esses fatores de risco, isoladamente, têm a capacidade de induzir à doença cardiovascular aterosclerótica. As tentativas de estabelecer critérios diagnósticos para a síndrome metabólica são baseadas no princípio de que tais componentes podem agir de maneira sinérgica ou aditiva ampliando o risco, o que ainda não se demonstrou( ).

As medidas antropométricas são utilizadas como indicadoras de localização de gordura central em estudos epidemiológicos que visam identificar adolescentes com risco para doenças cardiovasculares( - ). No entanto, ainda não há consenso sobre a melhor medida para esse fim, uma vez que um bom indicador de localização de gordura corporal deveria associar-se, independentemente de sexo, idade e adiposidade total, com os marcadores de risco para doenças cardiovasculares( ).

O uso do IMC no diagnóstico da obesidade em adolescentes está bem estabelecido na literatura, pois tem boa aplicabilidade clínica. Além disso, o IMC demonstra associação com gordura visceral e melhor correlação com pressão arterial e níveis lipídicos do que outros parâmetros antropométricos( ). Porém, ressalta-se que esse indicador não deve ser usado isoladamente, uma vez que nem sempre os indivíduos considerados como de baixo peso e eutróficos possuem percentual de gordura corporal adequado, o que torna indispensável a aplicação de outros instrumentos para tal avaliação. Neste estudo, dos 89% sem excesso de peso pelo IMC, 56,2% apresentaram excesso de gordura corporal, de modo similar a uma pesquisa também realizada com meninas, em que, embora apenas 18% apresentassem excesso de peso pelo IMC, 56% contavam com percentual de gordura acima do esperado( ). Tais achados reforçam a necessidade de se avaliarem outras medidas antropométricas para identificar possíveis fatores de risco à saúde. Rodríguez et aldestacam as medidas antropométricas, principalmente o PC e a bioimpedância elétrica, como as mais frequentemente utilizadas.

O %GC, isoladamente, aferido pela bioimpedância horizontal, além de estar bem correlacionado com as variáveis antropométricas neste estudo, também se correlacionou à insulina e à sua resistência, assim como o IMC. Porém, a bioimpedância elétrica tem suas limitações, como o alto custo e a falta de conhecimento das fórmulas utilizadas nos equipamentos. Por isso, neste estudo, optou-se por utilizar o %GC avaliado por meio de fórmula validada para adolescentes de dez a 19 anos, proposta por Houtkooper et al ), que utiliza, em sua equação, os dados de impedância. Como os valores dessa fórmula foram diferentes daqueles obtidos pelo equipamento (p<0,001), utilizaram-se os resultados apresentados pela fórmula, uma vez que se obtiveram maiores correlações do que os resultados diretos dados pela bioimpedância, além de serem capazes de diagnosticar maior número de adolescentes com excesso de gordura corporal, possibilitando a prevenção de riscos futuros.

Dessa forma, pelas limitações dos métodos anteriormente citados para avaliar a gordura corporal na região central, utilizam-se outras medidas antropométricas em estudos epidemiológicos, como PC, RCQ, RCE, pela praticidade e pelo baixo custo( ), já que métodos mais sensíveis, como a tomografia computadorizada, a ressonância magnética e o DEXA (Dual-energy X-ray absorptiometry) são inviáveis do ponto de vista econômico nesse tipo de estudo.

A RCE é um indicador de uso crescente, mostrando-se bom marcador para monitorar excesso de peso em adolescentes( , , ) porque considera o crescimento tanto da cintura quanto da estatura( ). Neste estudo, a RCE foi a medida que teve correlação com maior número de variáveis bioquímicas e, embora as correlações tenham sido fracas, são de grande significado na prática clínica.

Estudo com 610 adolescentes de 12 a 19 anos de escolas públicas de Niterói, RJ, avaliou a associação entre medidas de localização de gordura central com os componentes da síndrome metabólica. Nos meninos, a associação positiva entre PC e RCE com triglicerídeos foi independente do IMC e do %GC, respectivamente. O PC correlacionou-se com a pressão arterial sistólica independentemente do %GC, em ambos os sexos. Concluiu-se que o PC foi a medida de gordura central que apresentou a melhor associação com os componentes da síndrome metabólica nos adolescentes( ). A RCQ foi a medida que mostrou a pior associação, não tendo efeito significativo para nenhuma das variáveis investigadas, similar ao encontrado neste estudo e também em outros países do mundo( , ). Além disso, o PC isolado em adultos é aceito como ferramenta importante para avaliar o risco de doenças, especialmente da aterosclerose, e tem demonstrado melhor associação com as alterações metabólicas do que a RCQ. Em adolescentes, parece que a RCQ não é apropriada como medida antropométrica para avaliar a distribuição da gordura corporal, pois a largura pélvica sofre alterações rápidas durante a maturação sexual, podendo esse índice estar mais relacionado às modificações corporais da puberdade do que à distribuição da gordura corporal propriamente dita( ). Porém, não há pontos de corte específicos de PC em adolescentes brasileiros. Por isso, muitos estudos utilizam populações de outros países ou realizam estudos regionais a fim de estabelecer pontos de corte para essa faixa etária. Além disso, essa medida apresenta variação em razão do crescimento físico, fazendo com que os pontos de corte, quando existem, sejam diferentes para cada faixa etária( ).

Nenhuma das variáveis antropométricas e de composição corporal foi capaz de diagnosticar alterações no colesterol total e na HDL. Beck et al ), em estudo com adolescentes de 14 a 19 anos do município de Três de Maio, RS, verificaram que, nas meninas, as variáveis IMC, PC e RCE não foram capazes de diagnosticar alterações no colesterol total, porém predisseram baixos níveis de HDL.

As alterações bioquímicas podem estar presentes em indivíduos com estado nutricional adequado, não somente naqueles com excessos de peso. Gontijo et alavaliaram 199 adolescentes atendidos em um programa de saúde e não houve diferença nos valores de colesterol total e LDL quando comparados quanto ao estado nutricional, apesar de grande parte dos indivíduos ser portador dessas alterações.

O presente estudo demonstrou que o último quartil do IMC, da RCE, do PC e do %GC apresentava valores maiores de insulina de jejum e HOMA-IR comparado aos primeiros quartis, o que também foi observado pelo teste de correlação. Portanto, o diagnóstico da resistência à insulina é relevante na avaliação da presença de síndrome metabólica. O HOMA-IR tem sido amplamente utilizado, representando uma das alternativas para avaliar esses parâmetros, principalmente em estudos envolvendo grande número de participantes, por ser um método rápido, de fácil aplicação e de menor custo( ).

Quanto à curva ROC para variáveis, diagnóstico HOMA-IR, glicemia e insulina de jejum, os valores de AUC foram maiores para IMC, PC e RCE. Moreira et al ), em estudo com 109 indivíduos de sete a 11 anos de escola pública de Taguatinga, DF, observaram que, para o diagnóstico de alteração no HOMA-IR, o maior valor de AUC foi para o IMC (AUC - 0,90/0,83-0,97) e o menor valor, para a RCQ (AUC - 0,67/0,46-0,87). Além disso, a resistência à insulina associou-se à adolescência em estudo com 196 crianças e adolescentes de dois a 18 anos de Campina Grande, PB, tendo se associado também a níveis alterados de triglicerídeos, HDL e síndrome metabólica( ). Esses resultados confirmam que, na adolescência, a resistência à insulina já está presente e medidas antropométricas de baixo custo, como IMC, PC e RCE, podem predizer tal alteração.

Ao contrário do apresentado para HOMA-IR, insulina e glicemia, a variável que demonstrou melhor propriedade diagnóstica para a hipertensão arterial foi a RCQ e valores de AUC próximos de 0,5 foram encontrados para PC, IMC e %GC. Essa baixa capacidade preditiva de PC e IMC para detectar hipertensão também foi encontrada em estudo com 1.021 adolescentes de Londrina, PR, sendo que a obesidade avaliada pelo IMC e pelo PC apresentou AUC de 0,590 e 0,599, respectivamente( ).

Todas as variáveis antropométricas e de composição corporal estudadas foram capazes de predizer a síndrome metabólica, mostrando valores de AUC próximos e superiores a 0,90. Assim, a síndrome metabólica foi a variável diagnóstica que apresentou maiores AUC para todas as comparações.

Desse modo, é importante adotar medidas que permitam o diagnóstico precoce dessas alterações( ). Destaca-se a adolescência como momento oportuno para colocar em prática essas medidas, a fim de que tenham impacto positivo no futuro, uma vez que esse grupo é relevante e estratégico em termos de Saúde Pública, para promoção de saúde e prevenção de doenças. Reforça-se, portanto, a necessidade de programas específicos de atenção à saúde dos adolescentes.

Apesar de algumas correlações serem consideradas fracas, os resultados indicam que as medidas antropométricas PC, IMC, %GC e RCE foram capazes de predizer a resistência à insulina, que deve ser monitorada em adolescentes, pois quanto maior o nível de resistência à insulina, maior a prevalência de síndrome metabólica e, consequentemente, maior o risco de desenvolvimento prematuro de doenças cardiovasculares. Tais resultados são extremamente importantes, com grandes implicações na Saúde Pública. A RCE como um forte preditor de síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino, púberes, é uma informação nova em relação ao que já vem sendo estudado pela literatura científica, reforçando a importância de pesquisas para estabelecer pontos de corte desse índice em adolescentes.

Entretanto, devem-se considerar algumas limitações do presente estudo. Uma delas poderia se referir à data da coleta de dados, que já ultrapassou seis anos. Há, contudo, a necessidade de estudar as variáveis de composição corporal na predição de alterações metabólicas, uma vez que não se sabe qual é a melhor preditora dessas alterações em adolescentes púberes do sexo feminino. Como o objetivo principal do estudo foi avaliar se as variáveis de composição corporal são capazes de predizer alterações metabólicas nos adolescentes, a época da coleta de dados não compromete os resultados apresentados, já que se trata de um estudo de comparação entre as variáveis de composição corporal. A limitação mais importante do estudo refere-se, seguramente, ao ponto de corte utilizado para o indicador HOMA-IR e para o PC. Até a presente data, não existem pontos de corte internacionalmente aceitos para essas variáveis.

Portanto, conclui-se que o PC, o IMC e a RCE são bons preditores de alterações metabólicas em adolescentes brasileiras do sexo feminino e, por isso, devem ser usados em conjunto na avaliação nutricional nessa faixa etária. Essas são medidas simples e de baixo custo, o que facilita sua utilização em nível individual e populacional. Quanto maior o número de indicadores usados, mais confiável será o diagnóstico nutricional, o que auxilia, portanto, na prevenção dessas alterações metabólicas na vida atual e futura.